In

Revista Brasileira de Biocincias

Brazilian Journal of Biosciences

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de Bio
ci

ncias

UF

RGS

REVISO

ISSN 1980-4849 (on-line) / 1679-2343 (print)

Histria evolutiva das espcies de Passiflora L. de ocorrncia no Rio Grande do Sul: aspectos genticos, estrutura populacional e filogenia
Loreta Brando Freitas1
Disponvel on-line em http://www.ufrgs.br/seerbio/ojs/index.php/rbb/article/view/1776 RESUMO: (Histria evolutiva das espcies de Passiflora L. de ocorrncia no Rio Grande do Sul: aspectos genticos, estrutura populacional e filogenia molecular). O gnero Passiflora L. o maior dentro da famlia Passifloraceae. Apresenta distribuio predominantemente Neotropical e est atualmente dividido em quatro subgneros. Para o Rio Grande do Sul, so relacionadas 19 espcies, que tm sido amplamente estudadas do ponto de vista evolutivo e gentico por nosso grupo de pesquisas. Aqui so apresentados os principais resultados sobre filogenia e estrutura populacional. Palavras-chave: Passiflora, evoluo, taxonomia. ABSTRACT: (Evolutionary history of species of Passiflora L. occurring in Rio Grande do Sul: genetics, population structure and molecular phylogeny). Passiflora L. is the largest genus in Passifloraceae family, presents preferentially Neotropical distribution and nowadays is split in four subgenera. Nineteen species are described to Rio Grande do Sul that are deeply studied by our research group about evolutionary relationships and genetic aspects. Here we present the main results on phylogeny and population structure. Key words: Passiflora, evolution, taxonomy.

INTRODUO O gnero Passiflora L. o maior representante da famlia Passifloraceae em nmero de espcies e se caracteriza por uma ampla variedade de formas morfolgicas. Atualmente, so descritas mais de 530 espcies e aproximadamente 400 hbridos produzidos artificialmente (Ulmer & MacDougal 2004). A distribuio geogrfica deste gnero ocorre entre os trpicos de Capricrnio e Cncer, estando o Rio Grande do Sul localizado no extremo sul desta distribuio. Na Amrica do Sul, podem ser encontrados mais de 90% das espcies do gnero, sendo a maior diversidade observada na regio Andina (Deginani 2001). medida que a distribuio avana para o sul e para o norte desta regio, observa-se uma gradual diminuio do nmero de espcies encontradas. A taxonomia do gnero Passiflora bastante complexa. Em 1938, E. P. Killip publicou uma complexa proposio de classificao infragenrica para Passiflora, dividindo o grupo em 22 subgneros, compostos por vrias sees e sries. Escobar (1989) adicionou mais um subgnero a esta classificao. Como alternativa para estes 23 subgneros (Killip 1938, Escobar 1989), Feuillet & MacDougal (2003) sugeriram o agrupamento das espcies de Passiflora em apenas quatro subgneros: Astrophea (DC.) Mast., Deidamioides (Harms) Killip, Decaloba (DC.) Rchb. e Passiflora L. Estas proposies so baseadas, exclusivamente em caracteres morfolgicos e ecolgicos. Trabalhos recentes de sistemtica filogentica, utilizando marcadores moleculares, corroboraram total ou parcialmente a nova

classificao infragenrica do gnero (Muschner et al. 2003, Yockteng & Nadot 2004, Muschner 2005, Hansen et al. 2006, 2007, Zamberlan 2007). Yockteng & Nadot (2004) reconheceram os quatro subgneros propostos e sugeriram a manuteno dos subgneros Polyanthea, Dysosmia e Tetrapathea de Killip (1938). Trs dos subgneros propostos por Feuillet & MacDougal (2003) so fortemente sustentados nas diversas anlises realizadas por Muschner et al. (2003), Muschner (2005) e Zamberlan (2007): Passiflora, Decaloba e Astrophea. Nos trabalhos de Hansen et al. (2006, 2007), aceito como vlido o subgnero Deidamioides, embora este tenha se apresentado polifiltico em todas as anlises, inclusive nas de outros autores (Muschner et al. 2003, Yockteng & Nadot 2004, Muschner 2005, Zamberlan 2007). As espcies encontradas at o momento no Rio Grande do Sul pertencem a dois subgneros, Passiflora e Decaloba, sendo estes os de distribuio geogrfica mais ampla e os mais numerosos do gnero (Ulmer & MacDougal 2004). De acordo com Cervi (2006), foram descritas para o Brasil 140 espcies de Passiflora. A reviso mais recente publicada sobre a ocorrncia de espcies de Passiflora no Rio Grande do Sul de Mondin (2001), que relata 14 espcies nativas e uma subespontnea. Milward-de-Azevedo (2008) realizou a reviso taxonmica das espcies do subgnero Decaloba para o Brasil e reconheceu outras trs espcies para o estado, sendo duas delas novas para a cincia, todas na regio da Serra do Sudeste. Mder et al. (2009) relatam a ocorrncia de Passiflora urnifolia Rusby. (subgnero Decaloba), na regio noroeste do

1. Laboratrio de Evoluo Molecular, Departamento de Gentica, Instituto de Biocincias, Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS). Cx. Postal 15053, CEP 91501-970, Porto Alegre, RS, Brasil. E-mail: loreta.freitas@ufrgs.br

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estado, e de P. urubiciensis Cervi (subgnero Passiflora), na regio de Morro Reuter, elevando para 19 o nmero de espcies nativas do estado. Todas estas espcies vm sendo estudadas do ponto de vista gentico e evolutivo no Laboratrio de Evoluo Molecular da Universidade Federal do Rio Grande do Sul, sendo a maior parte dos resultados publicados ou disponveis em teses e dissertaes aprovadas pela Universidade. O objetivo desta reviso sumarizar os resultados obtidos at agora nesses estudos e contribuir para o entendimento dos aspectos evolutivos que envolvem estas espcies. FILOGENIA MOLECULAR O primeiro estudo de filogenia molecular desenvolvido para o gnero Passiflora foi de Muschner et al. (2003) (Fig. 1). Neste estudo, os autores avaliaram trs marcadores moleculares em 61 espcies do gnero e encontraram sustentao para a nova proposio taxonmica do gnero, que passava a contar com apenas quatro subgneros (Feuillet & MacDugal 2003) e no mais com os 22 ou 23 propostos por Killip (1938) e Escobar (1984), respectivamente. Entre as 61 espcies estudadas por Muschner et al (2003), doze eram de ocorrncia no estado. Neste estudo, o subgnero Deidamioides aparece polifiltico, mas como sua amostragem foi menos representativa que a dos demais, os autores no sugeriram sua diviso. As relaes evolutivas que emergem desta anlise em relao s espcies de ocorrncia no estado indicam que P. actinia Hook. e P. elegans Mast. so espcies muito prximas geneticamente, embora de acordo com a classificao taxonmica de Killip (1938) pertenam a sesses diferentes do subgnero Passiflora. J P. caerulea L. e P. tenuifila Killip so espcies irms na filogenia molecular e pertencem mesma sesso taxonmica. Estas quatro espcies fazem parte de um nico clado na filogenia e, de acordo com a classificao de MacDougal & Feuillet (2004), pertencem a uma mesma Supersesso (Stipulata). Neste mesmo clado, podem ser encontradas, ainda, as espcies P. amethystina Mikan, P. eicheriana Mast. e P. urubiciensis, que so mais prximas evolutivamente de outras espcies que no ocorrem no Rio Grande do Sul. Na classificao proposta por Killip (1938), todas estas espcies pertenciam srie Lobatae, mas P. elegans, P. eichleriana e P. urubiciensis no foram recombinadas por MacDougal & Feuillet (2004). No caso das espcies do subgnero Decaloba, as espcies de ocorrncia no estado fazem parte de um mesmo grande clado, tendo P. morifolia Mast. como a espcie irm deste, embora no sejam reproduzidas as relaes taxonmicas propostas por Killip (1938) ou por MacDougal & Feuillet (2004). A partir deste estudo, outros foram publicados relatando as relaes evolutivas do gnero a partir de marcadores moleculares. No artigo de Yockteng & Nadot (2004), oito espcies de ocorrncia no Rio Grande do Sul foram includas mas, da mesma forma que os resultados destas autoras no reproduziram a proposio taxonmica de

Feuillet & MacDougal (2003), as relaes evolutivas envolvendo estas espcies no foram as mesmas obtidas por Muschner et al. (2003). Uma explicao plausvel para estas divergncias pode ser devida ao fato da predominncia de espcies de origem norte-andina no trabalho destas autoras e o reduzido nmero de espcies brasileiras em relao ao trabalho de Muscher et al. (2003). O trabalho de Hansen et al. (2006) tambm incluiu um conjunto de doze espcies de ocorrncia no Rio Grande do Sul, diferente daquele analisado por Yockteng & Nadot (2004), tendo obtido as mesmas relaes filogenticas que Muschner et al. (2003), quando as mesmas espcies foram estudadas, embora os marcadores genticos tenham sido diferentes nos dois trabalhos. Aqui tambm foi reproduzida a diviso em quatro subgneros como proposto por Feuillet & MacDougall (2003). A filogenia obtida por Muschner (2005), usando 151 espcies do gnero e oito regies de DNA dos trs genomas vegetais, pela primeira vez incluiu todas as espcies descritas para o estado do Rio Grande do Sul, com exceo de P. cervii e P. transversallis (espcies novas descritas por Milward-de-Azevedo 2008). Os resultados obtidos por Muschner (2005) reproduziram aqueles j encontrados anteriormente para as espcies estudadas por ela em 2003. Nesta filogenia, destacam-se as relaes de proximidade entre P. actinia e P. elegans e P. caerulea e P. tenuifila, do subgnero Passiflora, j observadas anteriormente, e entre P. leptoclada Harms. e P. misera Kunth. No caso destas duas ltimas, pertencentes ao subgnero Decaloba, a distncia gentica observada no conjunto total de marcadores estudados bastante pequena e, quando se analisa a taxonomia proposta, verifica-se que ambas pertencem s mesmas Sesso e Srie (Killip 1938), sendo diferenciadas basicamente pela pilosidade presente no ovrio de P. leptoclada. Aqui, com a incluso de outras espcies do subgnero, P. morifolia deixou de ser o grupo irmo das demais espcies. Zamberlan (2007) conduziu um estudo filogentico envolvendo 121 espcies de Passiflora, incluindo 16 espcies de ocorrncia no Rio Grande do Sul, com a anlise de um dos marcadores usados por Muschner et al. (2003) e outro usado por Hansen et al. (2006), de forma a comparar os dois trabalhos com um mesmo conjunto de espcies. Os resultados obtidos por esta autora permitiram um maior detalhamento nas relaes evolutivas internas, inerentes a cada um dos quatro subgneros. Para as espcies do Rio Grande do Sul, como era esperado, foram replicadas as mesmas posies filogenticas, mas neste estudo os marcadores usados no foram capazes de diferenciar as espcies P. misera e P. leptoclada. Com este maior detalhamento das relaes evolutivas infra-subgenricas, pode-se observar que as espcies que colonizaram o Rio Grande do Sul no apresentam um padro nico de diversificao. Em alguns casos, como o de P. misera e P. tricuspis, que pertencem Sesso Decaloba do subgnero Decaloba, mas esto posicionadas em sries diferentes (MacDougal & Feillet 2004), observa-se que as espcies irms apresentam distribuio

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Figura 1. rvore de Mxima Verossimilhana para os marcadores nucleares e plastidiais, destacando trs subgneros de Passiflora L. e relao deste gnero com os grupos externos. A escala indica a distncia evolutiva. (adaptado de Muschner et al. 2003).

geogrfica compartilhada, pelo menos em parte. J em outros, como por exemplo P. capsularis L., as espcies irms no compartilham a mesma distribuio geogrfica. Aqui novamente chama a ateno o caso de P. actinia e P. elegans, cuja distribuio geogrfica paraptrica, que apresentaram a menor distncia evolutiva entre as espcies analisadas, exceo de P. misera e P. leptoclada que nesta anlise foram idnticas. Muschner (2005) realizou um estudo envolvendo taxas evolutivas e tempo de diversificao para as espcies de Passiflora. A separao do gnero Passiflora de outros da famlia parece ter ocorrido h 44 milhes de anos atrs (Mya), tendo os eventos de diversificao iniciado h 42 Mya. Os subgneros Decaloba e Passiflora, que apresentam representantes no Rio Grande do Sul, iniciaram seus eventos de especiao h 35 e 30 milhoes de anos, respectivamente, podendo-se observar um segundo evento de diversificao h 24 milhoes de anos, no subgnero Passiflora, que permitiu sua estruturao em quatro clados internos maiores. Estes resultados esto de acordo com o fato da origem do gnero ter ocorrido nos Andes e sua diversificao pode estar associada aos padres de migrao e especiao da flora Neotropical influenciados pelo Quaternrio, como proposto por Rull (2008) para outras espcies. Com relao ao clado interno do subgnero Passiflora, onde se posicionam as espcies que apresentam distribuio geogrfica atingindo o limite sul da distribuio do gnero (no caso, o Rio Grande do Sul e mesmo o territrio Uruguaio e parte do sul da Argentina), este foi o penltimo grupo a diversificar. Outro achado importante neste estudo foi o fato que as espcies do subgnero Passiflora parecem ter sofrido um padro de radiao mais acelerado que aquelas de Decaloba.

O nosso grupo de pesquisa vem desenvolvendo, atualmente, estudos que visam identificar os estados ancestrais de diversos caracteres no moleculares atravs das filogenias. Para isto, um mesmo conjunto de espcies (incluindo 16 descritas para o Rio Grande do Sul) foi estudado quanto variabilidade em determinados caracteres e para os marcadores moleculares. Aqui foram escolhidos quatro marcadores plastidiais que apresentaram sinal filogentico robusto e foram capazes de diferenciar todas as espcies. At o momento, j foram analisadas caractersticas como contedo de DNA, nvel de ploidia e nmero cromossmico, agentes polinizadores e tamanho mdio das flores. Diversos outros estudos que analisaram estes caracteres indicaram que eles so informativos evolutivamente, pelo menos, em nvel de subgnero. O padro que emerge desta abordagem concordante com aquele obtido na datao do gnero, estando os caracteres mais basais presentes, em sua maioria, no subgnero Decaloba, enquanto que os mais derivados esto nas espcies do subgnero Passiflora. PADRES FILOGEOGRFICOS Os estudos filogeogrficos buscam evidncias sobre a histria da divergncia entre populaes, examinando as relaes genealgicas das sequncias dentro de um contexto geogrfico. O objetivo da filogeografia desvendar os processos atuais e histricos que influenciaram a variao gentica observada atualmente nas populaes (Avise 2000). Neste tipo de estudo, so utilizados marcadores moleculares que apresentam variabilidade em nvel individual e, quando o objetivo estudar os padres filogeogrficos

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que governaram a distribuio de uma espcie, ambientes representando toda a rea de distribuio geogrfica que ela ocupa devem ser amostrados. Por outro lado, estas metodologias de anlise podem ser usadas para avaliar os padres de relacionamento das populaes em reas definidas da distribuio. Desta forma, um estudo populacional foi conduzido comparando as espcies P. caerulea e P. tenuifila ao longo de toda sua distribuio no estado (Mega 2002). O objetivo deste estudo foi comparar a variabilidade morfolgica e gentica encontrada em cada uma destas espcies, associando-a as diferentes regies fitofisionmicas de sua ocorrncia. O autor encontrou diferenas marcantes entre as duas espcies no que se refere ao tamanho de suas populaes, suas distribuies geogrficas e associao com condies climticas e edficas. Aparentemente, as populaes de P. tenuifila so menores e a espcie ocorre preferencialmente em locais onde as condies climticas so mais estveis, quando comparada com P. caerulea. Quanto variabilidade gentica observada, ambas as espcies parecem seguir o modelo de ilhas na estruturao se suas populaes. Longo (2003) realizou um extenso estudo sobre a variabilidade gentica e a dinmica populacional de P. misera, comparando exemplares coletados no sul do Brasil, inclusive Rio Grande do Sul, que so diplides, com outros coletados em estados da Regio Nordeste, que so hexaplides. Nos exemplares que ocorrem aqui no estado, observou-se baixa variabilidade gentica e populaes estruturadas. A distncia gentica observada entre os citotipos diplide e hexaplide equivalente distncia gentica entre os indivduos P. misera diplides e a espcie P. organensis Gardn. usada para comparao, o que fez a autora sugerir a existncia de eventos de alopoliploidia na formao deste citotipo. Mder (2005) analisou a variabilidade gentica intra-especfica de onze espcies do gnero Passiflora, entre elas sete ocorrentes no Rio Grande do Sul, ao longo de suas distribuies geogrficas, numa tentativa de identificar padres de estruturao populacional que pudessem ser associados regio geogrfica de ocorrncia. Para P. capsularis, o autor identificou a separao das linhagens evolutivas que ocorrem no Rio Grande do Sul e seu relacionamento evolutivo mais prximo das encontradas no estado do Paran. Esta espcie, ao longo de toda sua distribuio apresentou um padro de estruturao das linhagens em forma de gradiente norte-sul de distribuio. J para P. organensis, o autor encontrou um padro bem diferenciado para as linhagens evolutivas que ocorrem na Regio Sul do Brasil em relao s demais, sendo que nesta regio as linhagens encontram-se estruturadas num gradiente norte-sul e as do Rio Grande do Sul so as mais diferenciadas neste grupo. Um padro interessante emergiu da anlise de P. urnifolia, onde as linhagens evolutivas encontradas para indivduos do Rio Grande do Sul foram comuns quelas dos indivduos desta espcie coletados em Minas Gerais, sendo totalmente diferenciadas daquelas do restante da distribuio da espcie. Neste

caso, no existem dvidas sobre a identificao taxonmica dos indivduos (Armando C. Cervi, comunicao pessoal) e os marcadores filogenticos que diferenciam espcies foram testados corroborando estas concluses. Para as demais espcies do estado no foram encontrados padres filogeogrficos claros. Lorenz-Lemke et al. (2005) realizaram um estudo filogeogrfico com P. actinia e P. elegans, envolvendo amostragem de toda a distribuio geogrfica das duas espcies. O motivador deste estudo foram os resultados de similaridade gentica e ecolgica observada entre elas e sua distribuio paraptrica. Neste estudo os autores concluram que a variabilidade gentica encontrada em P. actinia est estrutura ao longo de um gradiente norte-sul de sua distribuio. Esta espcie caracterstica de Mata Atlntica e tem como limite sul de sua distribuio a poro nordeste do Rio Grande do Sul. J P. elegans, uma espcie tpica de matas de galeria do interior do estado, tem como limite norte de sua distribuio a rea limtrofe distribuio de P. actinia. O padro filogeogrfico encontrado para esta espcie sugere ocorrncia de um forte efeito de gargalo, seguido de expanso recente e para as duas espcies pode-se associar suas histrias evolutivas a eventos do Quaternrio. As linhagens evolutivas presentes em P. elegans foram derivadas a partir de linhagens de P. actinia encontradas nos indivduos coletados nas populaes do Rio Grande do Sul. A ocorrncia de um hbrido natural entre as duas espcies, na zona de maior proximidade geogrfica entre suas distribuies refora a similaridade evolutiva entre elas (Fig. 2). Passiflora alata Curtis, embora sendo uma espcie subespontnea no Rio Grande do Sul (Mondin 2001), foi estudada em detalhes por Koehler-Santos et al. (2006a,b). Nestes estudos, observa-se que de todas as provncias geomorfolgicas descritas por Teixeira et al. (1986), P. alata s no foi ainda encontrada na Campanha. Estes autores acompanharam o avano da colonizao por P. alata durante quatro anos e analisaram um total de 224 indivduos da espcie coletados no estado, alm de 66 outros provenientes do restante da distribuio da espcie onde ela nativa. Os resultados morfolgicos e ecolgicos deste estudo indicaram que no existem diferenas significativas na dinmica de polinizao, florao e frutificao da espcie na comparao dos indivduos pertencentes rea de ocorrncia subespontnea e da rea de ocorrncia natural. Entre os indivduos dentro de cada rea, observa-se uma pequena variao entre os pontos de coleta, mas esta tambm no estatisticamente significativa. No estado do Rio Grande do Sul, verifica-se o avano de P. alata em regies impactadas pela ao humana e encontramos que a disperso das sementes est sendo feita por, pelo menos, uma espcie de marsupial e outra de pequenos roedores, comuns no estado e de alta frequncia nos campos e beiras de estrada. Nos diversos pontos onde P. alata foi encontrada, no foi observada a ocorrncia em simpatria com outras espcies do gnero aqui no estado. Os resultados por ns obtidos no permitem inferir que esta espcie possa

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estar deslocando outras de ocorrncia nativa, uma vez que os ambientes observados j estavam impactados pela ao do homem (o que poderia ter sido a causa inicial do desaparecimento das demais espcies). Os resultados obtidos indicaram claramente que P. alata est se reproduzindo e dispersando de forma independente do cultivo pelo homem e colonizando todo o territrio do estado. A avaliao da variabilidade molecular nesta espcie, tendo sido considerados indivduos dispersos em toda a rea de ocorrncia, subespontnea e natural, indicou uma alta variabilidade gentica na espcie, que comum a todas as localidades analisadas. Isto indica que foram mltiplas introdues que trouxeram a espcie para o estado (Fig. 3). No houve um agrupamento preferencial entre as linhagens evolutivas encontradas, no existindo associao com a distribuio geogrfica, o que sugere amplo fluxo gnico entre as diferentes populaes analisadas, tanto no estado quanto nas regies de ocorrncia natural da espcie. Algumas linhagens evolutivas presentes no estado so compartilhadas com outras localidades, especialmente dos estados de So

Paulo e Santa Catarina, sugerindo que possam ter sido introduzidas a partir de l. Dentro da amostragem de localidades de distribuio natural da espcie, observou-se o agrupamento preferencial de linhagens de ocorrncia na Bahia, Minas Gerais e Esprito Santo, formando gradiente norte-sul de distribuio. Magnus (2008) realizou um estudo comparativo entre quatro espcies do gnero Passiflora, sendo duas delas pertencentes ao subgnero Decaloba e outras duas a Passiflora. A autora analisou as sequncias de dois marcadores moleculares, um nuclear e outro plastidial, em indivduos de populaes encontradas em todas as regies fitoecolgicas do estado propostas por Teixeira et al. (1986). Os resultados obtidos pela autora indicaram no haver estruturao populacional que possa ser correlacionadas s regies fitoecolgicas. Alm disso, foi encontrada, tambm, uma diferena significativa entre os subgneros em relao ao grau de variabilidade gentica encontrado, sendo esta bastante mais elevada nas espcies de Passiflora que nas de Decaloba, quando o marcador nuclear considerado.

Figura 2. Rede de hapltipos obtida pelo mtodo de neighbor joining network para as espcies P. actinia (destaque em laranja) e P. elegans (destaque em verde) indicando o relacionamento evolutivo entre elas e entre as diferentes populaes de cada uma. Os crculos representam os hapltipos (H) e seu dimetro corresponde frequncia em cada espcie (A ou E, respectivamente para P. actinia e P. elegans). As barras diagonais representam as mutaes e os nmeros entre parnteses o nmero de indivduos com cada hapltipo. As cores na legenda da figura correspondem aos estados brasileiros onde as plantas foram coletadas (adaptado de Lorenz-Lemke et al. 2005).

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Figura 3. Relacionamento evolutivo obtido a partir dos tipos de sequncia de ITS (S1-S24), destacando a proximidade entre sequncias de indivduos provenientes de diferentes pontos da distribuio geogrfica de Passiflora alata (de acordo com as cores da legenda). Os estados brasileiros onde as plantas foram coletadas encontram-se marcados entre parnteses. valores sobre os ramos indicam os suportes de bootstrap (adaptado de Koehler-Santos et al. 2006)

HERANA ORGANELAR Lorenz-Lemke et al. (2005) encontraram um hbrido natural entre as espcies P. actinia e P. elegans, na regio de maior proximidade entre os limites de distribuio das duas espcies. Os resultados da anlise dos marcadores moleculares deste indivduo sugeriram que a herana plastidial nestas espcies seria paterna. Tal fato j havia sido proposto por Harris & Ingram (1991) para P. edulis Sims. Na sequncia deste trabalho, foi proposto um experimento baseado em cruzamentos interespecficos e caracterizao molecular das plantas parentais e hbridas descendentes (Muschner et al. 2006). Desta forma, ficou comprovada a herana paterna do cloroplasto em espcies do subgnero Passiflora, enquanto que esta materna nas espcies do subgnero Decaloba. J a herana mitocondrial materna em ambos os subgneros. AGRADECIMENTOS Os resultados obtidos pelo Laboratrio de Evoluo Molecular (Departamento de Gentica, UFRGS) foram financiados com recursos da FINEP, CNPq, FAPERGS e Propesq-UFRGS e os estudantes receberam bolsas do PROTAX, CNPq, CAPES, FAPERGS e Propesq-UFR-

GS, aos quais agradeo. Agradeo aos colaboradores e co-autores dos artigos, especialmente a todos os estudantes que passaram pelo LEM nos mais diferentes nveis e estgios de sua formao acadmica e executaram os projetos, ao Dr. Marcelo C. Dornelas (UNICAMP) e ao Dr. Armando C. Cervi (UFPR), pelas valiosas amostras, por repartirem seus conhecimentos sobre as espcies e por compartilharem a paixo pelas passifloras. REFERNCIAS
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