CAPTULO 2

A DIVERSIDADE DAS ALGAS

As algas so organismos ubquos em sistemas aquticos sob incidncia de luz solar. Sua importncia na natureza refere-se principalmente elevada participao no balano global da fotossntese, contribuindo com grande parcela da produo primria do planeta. No mar, mais de 90% da fotossntese realizada pelas diversas microalgas que constituem o fitoplncton. As microalgas so os principais produtores primrios marinhos, portanto, so fundamentais para a estruturao de quase todos os ecossistemas costeiros e ocenicos. Embora muitas funes sejam genericamente atribudas s algas, elas constituem um conjunto artificial e heterogneo de organismos, os quais eventualmente exibem mais diferenas do que semelhanas entre si. Neste captulo, discute-se brevemente a importncia das algas na natureza, sendo apresentadas as caractersticas gerais dos grandes grupos de algas.

2.1 CONCEITOS ELEMENTARES

Algas so seres muito diversos presentes em sistemas aquticos (ou zonas midas), so fotossintetizantes em sua grande maioria (neste caso, dotados de clorofila a) e apresentam estrutura vegetativa conhecida como talo, cuja diferenciao celular caracteristicamente pequena ou nula. Assim, o termo alga completamente desprovido de valor taxonmico, pois designa organismos muito distintos entre si quanto origem, composio qumica e morfologia. Envolve seres unicelulares e multicelulares, com hbitos planctnicos e bentnicos. A partir dessas caractersticas derivam os termos de uso consagrado: microalgas (algas com dimenses microscpicas) e macroalgas (algas com dimenses macroscpicas). Enquanto as macroalgas so quase sempre bentnicas (exceto algumas formas que podem ser flutuantes), a maioria das microalgas tem hbito planctnico, embora haja tambm muitas espcies bentnicas e terrestres (habitando ambientes midos). As microalgas planctnicas de dado local constituem o fitoplncton, ou seja, so componentes fotoautotrficos do plncton. Os diversos organismos fitoplanctnicos podem se apresentar como clulas isoladas, agrupadas formando colnias ou encadeadas sob a forma de segmentos lineares de clulas. Em todos os casos, porm, ocorre pouca ou nenhuma diferenciao das funes ou especializao das clulas, ou seja, cada clula realiza todas as funes vitais. O fitoplncton uma das categorias do plncton, que envolve tambm o zooplncton (animais planctnicos, incluindo tambm o ictioplncton, constitudo por ovos e larvas de peixes), o bacterioplncton (bactrias planctnicas), o micoplncton (fungos planctnicos), o protozooplncton (protistas heterotrficos planctnicos) e o virioplncton (vrus presentes na coluna dgua). Assim, o termo fitoplncton se refere ao conjunto de algas microscpicas que vivem em suspenso na coluna dgua. Microalgas bentnicas fazem parte de uma categoria ecolgica chamada de microfitobentos. Os termos fitoplncton e microalgas, portanto, no so sinnimos. A evoluo das algas e o estabelecimento de relaes filogenticas entre os grupos modernos desses organismos so temas extremamente controvertidos e sujeitos a diferentes interpretaes, resultantes da acumulao de novas informaes. O estudo dos grandes grupos de algas est numa das fronteiras da Biologia e da prpria compreenso da evoluo dos seres
33

vivos, pois em muito contribui para o entendimento dos organismos conhecidos como protistas. H vrias propostas de organizao, e muitas vezes diferem pelos caracteres escolhidos como mais importantes para fundamentar o sistema de classificao. Nesta obra, os grandes grupos de algas so apresentados sucintamente, pois no h o intuito de aprofundar a discusso sobre esse assunto, o qual vem sendo tratado em livros sobre Ficologia (por exemplo: Hoek et al., 1995; Sze, 1998; Lee, 1999; Graham & Wilcox, 2000; Reviers, 2006). Busca-se aqui apenas oferecer elementos para contextualizar adequadamente a posio sistemtica das microalgas utilizadas em atividades de cultivo. Assim, grupos com representantes macroscpicos e dulciaqcolas tambm so abordados, evidenciando as diferenas entre as muitas espcies cultivadas com finalidades diversas.

2.1.1 AS ALGAS PLANCTNICAS COMO PRODUTORES PRIMRIOS No mar, a atividade fotossinttica realizada por vrios tipos de organismos, destacando-se, dentre eles, o fitoplncton, o microfitobentos, as algas macroscpicas, as plantas vasculares e as associaes simbiticas envolvendo algas, como as zooxantelas, zooclorelas e cianelas. Esse vasto conjunto de organismos fotossintetizantes apresenta papel ecolgico equivalente ao das plantas terrestres em ecossistemas continentais. Os organismos fotoautotrficos marinhos apresentam grandes diferenas morfolgicas, fisiolgicas, bioqumicas e ecolgicas entre si, diferentemente do que ocorre no ambiente terrestre, em que as diversas espcies vegetais no algceas apresentam caractersticas relativamente similares (Loureno & Marques Jnior, 2002). Tal contraste resulta do processo evolutivo que envolve os diversos produtores primrios existentes. Assume-se que vrios grupos de algas no apresentam relaes filogenticas entre si, tendo origens distintas e polifilticas. Na terra, as plantas com flores, as brifitas (musgos, hepticas e antceros) e as plantas vasculares sem sementes (psilotfitas, licfitas, esfenfitas e pterfitas) derivam de um mesmo ancestral, presumivelmente algas carofceas, por isso compartilham muitas semelhanas qumicas e estruturais. Em funo de sua natureza procarionte, para muitos autores, as cianobactrias no devem ser consideradas parte do fitoplncton, que ento seria constitudo apenas por organismos eucariontes (neste caso, todas as algas seriam protistas). Entretanto, vrios outros autores argumentam que na natureza os produtores primrios planctnicos eucariticos e procariticos desempenham o mesmo papel ecolgico, o que justificaria a incluso das cianobactrias planctnicas no fitoplncton. Essa a abordagem adotada nesta obra, que valoriza mais o papel ecolgico dos componentes do que as caractersticas de sua organizao celular ou posio sistemtica. O fitoplncton, as algas macroscpicas, as gramas marinhas e o microfitobentos so os principais grupos de produtores primrios fotossintetizantes que ocorrem no mar. Plantas de mangue e plantas de marisma so vegetais importantes nos locais onde ocorrem, gerando grande produo primria em reas costeiras. Porm, so plantas terrestres tolerantes salinidade da gua do mar, no se tratando de organismos marinhos, ao contrrio dos outros produtores fotoautotrficos mencionados acima. De qualquer forma, as plantas de mangue e as de marisma ocorrem em reas de transio entre o ambiente marinho e o terrestre; como grande parte de suas contribuies produo primria dirige-se para o mar, torna-se plausvel sua avaliao juntamente com os produtores primrios marinhos verdadeiros. Bactrias e rqueas quimioautotrficas1 tambm so produtores primrios importantes no mar, especialmente em determinados ambientes profundos ricos em minerais dissolvidos
1. Ver tambm bactrias e rqueas quimiolitoautotrficas.
34

que so envolvidos em processos de oxirreduo ou emanaes de hidrocarbonetos simples: as aberturas hidrotermais e as nascentes frias. Bactrias e rqueas quimioautotrficas so produtores primrios no-fotossintetizantes que utilizam CO2 como fonte de carbono, mas obtm energia para sua reduo pela oxidao aerbica de substratos inorgnicos. Os procariontes quimioautotrficos exibem grande especificidade de substrato para obter energia, de forma que determinada espcie tende a apresentar capacidade de metabolizar apenas um substrato, como o metano e derivados inorgnicos de enxofre, por exemplo. H tambm a ocorrncia de bactrias quimioautotrficas em guas mais rasas, geralmente associadas a sedimentos ricos em enxofre, como aqueles encontrados em muitos manguezais. Embora seja localmente essencial, a produo primria resultante da quimiossntese representa parcela muito pequena para o balano global da produo primria marinha. Estima-se que a fotossntese e a respirao envolvam 85 bilhes de toneladas mtricas (85 x 1015 g) de carbono nos ecossistemas da Terra (1015 g = 1,0 gigatonelada, Gt o mesmo que 1,0 petagrama, Pg). Esse valor impressionante representa pequena parcela do carbono incorporado matria orgnica dos seres vivos que constituem a biosfera, que, segundo Ricklefs (2003), atinge 2.650 Gt, com tempo mdio de residncia na biota de 31 anos (calculado como 2.650 Gt existentes na biota divididos pelas 85 Gt que representam a atividade fotossinttica anual no mundo). Tais nmeros podem ser diferentes, se outros autores forem considerados. Behrenfeld et al. (2001) estimaram que a fotossntese anual da biosfera seria de 111-117 Pg de carbono, o que estabeleceria menor tempo mdio de residncia do carbono na biosfera, de 23,2 anos. Estimase que os produtores primrios marinhos fixem anualmente nos oceanos cerca de 45-50 Gt de carbono. Tais valores corresponderiam a 52,9%-58,8% da produo primria global, segundo Ricklefs (2003), mas apenas a 38,5%-45,0% da produtividade global da biosfera, de acordo com Behrenfeld et al. (2001). Calcula-se que pelo menos 90% da produo primria marinha global seja derivada da atividade do fitoplncton. Assim, todos os demais grupos de produtores primrios marinhos reunidos contribuem com frao menor da produo primria dos oceanos mundiais. Essa informao eventualmente causa estranheza a alguns leitores pelo reconhecimento da existncia de ecossistemas dominados por produtores primrios, como as algas macroscpicas e gramas marinhas, por exemplo, em reas costeiras. Nesses casos ocorre inverso em relao aos argumentos j apresentados, e a contribuio do fitoplncton para a produo primria em tais ecossistemas pode ser relativamente pequena, bem menor do que a de outros produtores primrios locais. Porm, ecossistemas dominados por gramas marinhas e algas macroscpicas correspondem a parcela pequena dos oceanos mundiais: eles ocorrem apenas em reas rasas e, quando reunidas, correspondem a menos de 1% da rea dos oceanos do mundo. Na enorme vastido dos oceanos predomina a presena e a contribuio do fitoplncton, que se distribui por todo o espao onde h penetrao de luz solar, que pode corresponder a mais de 200 m de profundidade. Uma vez que a produo primria se refere incorporao de carbono no ambiente, as taxas de produo primria geralmente so expressas como gramas de carbono fixado por rea ou volume de gua, por intervalo de tempo, constituindo a chamada produtividade primria. Por exemplo, a produtividade primria de determinado local pode ser registrada em gramas de carbono por metro quadrado por ano (g C.m2.ano1), representando a produo integrada em todas as profundidades da superfcie at a base da zona euftica. A Tabela 2.1 exibe medidas de produtividade primria em diferentes ecossistemas marinhos e estuarinos, os quais so dominados por diversos produtores primrios. Mesmo sendo o fitoplncton a principal categoria de produtores primrios marinhos, a produtividade primria por ele exercida no ambiente pelgico extremamente varivel nas diferentes regies dos oceanos. Tais diferenas resultam principalmente da combinao da

35

disponibilidade de nutrientes dissolvidos e de luz nas diversas regies dos oceanos do mundo. Nutrientes e luz so os principais fatores que afetam a produo primria fotossintetizante. Nas zonas costeiras, os valores da produo primria fitoplanctnica anual tipicamente oscilam entre 120 e 250 g C m2.ano1, nas reas de ressurgncia, a produtividade primria pode atingir 370 g C m2.ano1; e nas reas ocenicas tropicais, observam-se valores mdios baixos, em torno de 30 g C m2.ano1 (Tabela 2.2).
Tabela 2.1 Medidas de produtividade primria em diferentes ecossistemas costeiros do mundo. As medidas esto expressas em g C m2 ano1.
Ecossistema e respectiva localizao Pradarias de gramas marinhas Cymodocea nodosa (Mediterrneo) Halodule wrightii (EUA: Carolina do Norte) Halophila (Austrlia) Poisidonia oceanica (Malta) Phyllospadix scouleri (Mxico: Baixa Califrnia), valor mximo Thalassia (Caribe), valor mdio Thalassia testudium (lagunas das Bahamas) Thalassia hemprichii (Indonsia) Thalassodendron ciliatum (Moambique) Zostera (Dinamarca), valor mdio Zostera marina (EUA: Carolina do Norte e Alasca) Marismas Bancos de Spartina (Canad: Nova Esccia) Bancos de Spartina (EUA: Nova Jersey) Bancos de Spartina (EUA: Pacfico Noroeste) Scirpus maritimus (esturio da lagoa dos Patos, RS) Spartina alterniflora (esturio da lagoa dos Patos, RS) Manguezais Manguezais (Amrica tropical) Kandelia candel (Vietn) Manguezais de Canania (SP), valor mdio Manguezais da baixada Santista (SP), valor mdio Bancos de macroalgas Laminaria (Atlntico Norte), valor mdio Macrocystis (EUA: Califrnia), valor mdio Ecklonia (Austrlia), valor mdio Recifes de coral Atol Enewetak (ilhas Marshall, Pacfico Central) Recifes de coral (diversos) Recifes de coral (diversos) Recifes de coral (diversos) Produtividade primria 2.000-6.750 182-730 16-736 730-2.190 8.000 800 602-836 912-1314 3.468-9.322 800 73-2.920 Fonte

Zieman & Wetzel (1980) Zieman & Wetzel (1980) Mann (2000) Zieman & Wetzel (1980) Ramirez-Garcia et al. (1998) Mann (2000) Koch & Madden (2001) Erftemeijer et al. (1993) Bandeira (2002) Mann (2000) Zieman & Wetzel (1980)

803-1.051 500-2.300 100-1.000 1.013-1.984 1.693-4.873

Livingstone & Patriquin (1981) Smith et al. (1979) Seliskar & Gallagher (1983) Costa et al. (1997) Marinucci (1982)

1.022-8.760 176-1.339 610 460

Brown & Lugo (1982) Coulter et al. (2001) Adaime (1987) Ponte et al. (1990)

2.000 1.500 1.000

Castro & Huber (2005) Castro & Huber (2005) Castro & Huber (2005)

1.500-5.000 1.500-3.700 2.000-5.000 1.500-5.000

Atkinson (1992) Castro & Huber (2005) Sze (1998) Lalli & Parsons (1997)

36

Tabela 2.2 Medidas de produtividade primria em diferentes reas geogrficas do mundo. Os nmeros referem-se produo primria atribuda ao fitoplncton.

Ambientes reas de ressurgncia costeira reas de ressurgncia equatorial Esturios (mdia) Giros ocenicos centrais Mares subpolares Oceano Antrtico Oceano rtico Oceanos temperados (costeiros) Oceanos temperados (ocenicos) Oceanos tropicais Plataforma continental Zonas costeiras (mdia)

Produtividade (g C m2 ano1) 110-370 70-180 256 4-40 50-110 40-260 < 1-100 110-220 70-120 18-50 100-160 100

Fonte Castro & Huber (2005) Castro & Huber (2005) Day Jr. et al. (1989) Castro & Huber (2005) Castro & Huber (2005) Castro & Huber (2005) Castro & Huber (2005) Castro & Huber (2005) Nybakken & Bertness (2005) Nybakken & Bertness (2005) Nybakken & Bertness (2005) Ryther (1963)

2.1.2 CLASSES DE TAMANHO DO PLNCTON MARINHO Uma caracterstica inerente ao plncton o alto grau de mistura de seus componentes, j que eles apresentam movimentos limitados e so transportados pela gua. Este fato tem como conseqncia o estabelecimento de estratgias de amostragem que contemplem a obteno dos organismos de interesse no plncton. Uma forma simples de dividir os componentes do plncton a fim de estud-los estabelecendo classes de tamanho. Os diversos constituintes do plncton so convencionalmente separados em duas categorias fundamentais de tamanho, em funo de sua reteno ou no em redes com malha de 20 m. Todas as espcies que ficam retidas na rede e que, por conseguinte, apresentam tamanho igual ou superior a 20 m so designadas como plncton de rede (as fraes que atravessam a rede no recebem designao especial). Alguns autores consideram plncton de rede as fraes retidas em malhas maiores, como 50 m, 63 m ou 80 m, mas o valor de 20 m universalmente mais aceito para designar o plncton de rede. Essa a abordagem adotada nesta obra. A classificao do plncton em apenas duas classes de tamanho uma simplificao aceita e utilizvel apenas com carter abrangente e didtico. Nos estudos desenvolvidos em planctonologia (ou planctologia)2 normalmente necessrio derivar mais a distribuio das classes de tamanho de componentes do plncton para melhor entender a dinmica e os processos que envolvem tais organismos. Constata-se, por exemplo, que, embora os organismos planctnicos sejam microscpicos ou submicroscpicos em sua quase totalidade, alguns componentes, como as medusas, podem alcanar grandes dimenses (at 1 metro de dimetro). O simples agrupamento dos organismos planctnicos em uma nica categoria, abrangendo seres com mais de 20 m de dimetro, constitui grande distoro em muitos casos.

2. Estes termos criados para designar o estudo cientfico do plncton ainda so relativamente pouco usados no Brasil e no exterior (seus equivalentes em outras lnguas), embora sejam formalmente reconhecidos.

37

Assim, maior detalhamento na distribuio das classes de tamanho necessrio para contemplar os organismos de maiores dimenses. Similarmente, o desenvolvimento das pesquisas tem revelado a existncia de componentes extremamente pequenos no plncton, com dimenses de poucos micrmetros ou mesmo dcimos de micrmetro. Ainda pouco conhecidos pela Cincia, esses componentes minsculos do plncton constituem uma das frentes mais promissoras de estudos dentro da abrangncia da Biologia Marinha e Oceanografia; o avano nas pesquisas sobre esses organismos poder revelar informaes fundamentais para a compreenso de processos que envolvem componentes pelgicos e bentnicos. Tendo por base esse conjunto de informaes, autores modernos tm proposto outras categorias de tamanho para os organismos planctnicos. Uma dessas propostas foi feita por Sieburth (1979). Segundo esse autor, sete categorias de tamanho devem ser consideradas. O megaplncton seria constitudo por organismos que alcanam mais de 20 cm (por exemplo, muitas medusas, caravelas e sargaos flutuantes). O macroplncton envolveria indivduos que medem entre 2 e 20 cm (por exemplo, ctenforos e diversos crustceos, como o krill). O mesoplncton compreenderia componentes cujas dimenses variam entre 200 mm e 20 mm (por exemplo, algumas algas unicelulares grandes ou em cadeias de clulas, protozorios grandes, formas larvares de metazorios e parte dos ovos de peixes). O microplncton contemplaria espcies que apresentam tamanho entre 20 e 200 m (por exemplo, grande frao das algas unicelulares e dos protozorios marinhos, diversas formas larvares de metazorios). O nanoplncton envolveria organismos com dimenses entre 2 e 20 m (por exemplo, parte das algas unicelulares, leveduras, protozorios e ovos de invertebrados). O picoplncton constitudo por organismos que apresentam dimenses entre 0,2 e 2 m (por exemplo, bactrias heterotrficas, cianobactrias e algumas algas eucariticas). E, finalmente, o autor prope o fentoplncton, envolvendo seres de 0,02 a 0,2 m (por exemplo, vrus marinhos, seus nicos componentes). Finalmente, nota-se que as classes de tamanho segundo as quais o plncton dividido no apresentam identidade taxonmica quanto a seus componentes. Verifica-se a existncia de espcies de determinado filo ou diviso com tamanhos variados e distribudas por diversas classes de tamanho. Por exemplo, a maioria das diatomceas encontrada no microplncton (por exemplo, gneros Cyclotella e Ditylum), mas diatomceas pequenas podem ser encontradas no nanoplncton (por exemplo, Minutocellus) e cadeias de clulas (por exemplo, Melosira) ou indivduos unicelulares grandes (por exemplo, Coscinodiscus) podem ser coletados no mesoplncton. Indivduos adultos de crustceos do gnero Calanus (classe Copepoda) pertencem ao mesoplncton, mas seus ovos e estdios larvares iniciais pertencem ao microplncton. No possvel, tampouco, usar determinado artefato de coleta no campo (por exemplo, rede de plncton, garrafa oceanogrfica) e obter apenas os organismos de um grupo de interesse. Coletas de organismos planctnicos so definitivamente marcadas pelo elevado grau de mistura de espcies que fazem parte de categorias taxonmicas distintas. Assim, no h uma rede de fitoplncton nem uma rede de zooplncton, mas, sim, redes cujos tamanhos dos poros so adequados para coletar mais organismos do fitoplncton (por exemplo, malhas com poros de 20 m) ou do zooplncton (por exemplo, malhas com poros de 150 m). O esquema de classificao de Sieburth (1979) para categorias de tamanho de organismos planctnicos apresentado na Tabela 2.3, que permite fazer relaes breves com grupos taxonmicos e mtodos de coleta.

38

Tabela 2.3 Classificao dos organismos planctnicos por classes de tamanho, dimenses tpicas, exemplos e mtodos de coleta dos organismos.

Fentoplncton (0,2-2,0 m) -------------------------------------------------------------------------------------------101 salpas, medusas, ctenforos (2,0-20 m) (20-200 m)

Picoplncton

Nanoplncton

Microplncton

(0,02-0,2 m) -----------------

Mesoplncton (0,2-20 mm)

Macroplncton (2-20 cm)

Megaplncton (20-200 cm)

Virioplncton Bacterioplncton Micoplncton Fitoplncton Protozooplncton Metazooplncton Tamanho (m) Exemplos de organismos 107 vrus 106 bactrias e eucariontes minsculos ------------------------------------------------105 103 cocolitofordeos, diatomceas, dinoflagelados, diatomceas ciliados, pequenas, flagelados flagelados autotrficos e autotrficos e heterotrficos heterotrficos ------------------------------------------------102 coppodos, larvas de invertebrados e peixes, quetognatos, microalgas em cadeias redes de plncton, bomba de suco

39

----------------100 sifonforos coloniais, sargao flutuante, medusas grandes

Mtodos de coleta mais comuns

garrafa oceanogrfica, coleta com bomba de suco

garrafa, filtrao, sedimentao, bomba de suco

garrafa, filtrao, sedimentao, centrifugao bomba de suco

redes de plncton, garrafa, bomba de suco

redes de plncton, coleta manual

redes de plncton, coleta manual

2.1.3 PLASTOS E PIGMENTOS FOTOSSINTTICOS Com exceo das cianobactrias (incluindo as proclorofceas), as quais so bactrias especializadas que possuem clorofila a, as chamadas algas consistem em espcies eucariticas dotadas das diversas organelas celulares, dentre as quais os plastos. Estes so estruturas verdes, pardas, alaranjadas ou vermelhas (de acordo com os pigmentos predominantes que apresentam), delimitados por duas, trs ou quatro membranas. Internamente, os plastos so constitudos por camadas de membranas internas, os tilacides, em que ocorrem as principais reaes bioqumicas da fotossntese, e por uma matriz amorfa, o estroma (Figura 2.1). Embora os plastos presentes nas algas nem sempre sejam verdes, na literatura eles freqentemente so chamados de forma genrica de cloroplastos, o mesmo termo atribudo aos plastos verdes e fotossintetizantes de plantas terrestres. Atualmente, a maioria dos autores acredita que a origem dos plastos seja resultado de relao simbitica estvel entre um organismo eucarionte heterotrfico (o hospedeiro) e um organismo procarionte fotossintetizante (o endossimbionte). Relaes endossimbiticas desse tipo so comuns na natureza, e acredita-se que mitocndrias tenham sido originadas de forma similar. A presena de algumas membranas envolvendo os plastos um indcio do processo de endossimbiose, que pode ter sido primria, secundria ou mesmo terciria, entre os diferentes grupos de algas (Figura 2.2). A existncia de ribossomas 70S, tpico de organismos procariontes e de material gentico (ADN) no interior dos plastos, encarada como evidncia adicional da ocorrncia do processo de endossimbiose.
a) Membranas externas e internas Estroma Grana

Lamelas do estroma

b) Tilacide Granum

Estroma Lamelas do estroma

Figura 2.1 Micrografia eletrnica de um cloroplasto da folha da pocea Phleum pratense (18.000x), com indicao dos componentes estruturais da organela (a). A mesma preparao em uma magnificao maior (52.000x) (b). Modificado de Taiz & Zeiger (1998).

Grande variedade de pigmentos fotossintticos encontrada em algas. Todas as espcies fotossintetizantes so dotadas de clorofila a, pigmento mais importante para a fotossntese e que apresenta papel central no arranjo dos fotossistemas para a captao de energia luminosa.
40

A maioria das algas dispe de uma segunda clorofila, que pode ser a clorofila b, c ou d. Diferenas estruturais na molcula de clorofila determinam os diversos tipos conhecidos (Figura 2.3). As clorofilas b, c e d so consideradas pigmentos acessrios da fotossntese, pois o papel principal nos sistemas de absoro de luz desempenhado pela clorofila a, cabendo s demais clorofilas aumentar o total de luz absorvido pelo organismo. A clorofila a apresenta picos de absoro de radiao luminosa em 430 e 664 nm; a clorofila b, em 435 e 645 nm; a clorofila c1, em 440, 583 e 634 nm; a clorofila c2, em 452, 586 e 635 nm; e a clorofila d, em 400, 456 e 700 nm. Entretanto, nem todas as algas possuem uma segunda clorofila, de forma que diversas espcies realizam fotossntese apenas com a participao de clorofila a e de outros pigmentos no clorofilianos.

DN

Dinoflagelado com plasto derivado de uma criptomnada

Reduo do endossimbionte
DN

CN RN

Dinoflagelado com criptomnada endossimbionte

Endossimbiose terciria
CN RN

Criptomnada

Endossimbiose secundria
RN

Alga vermelha

Endossimbiose primria Cianobactria

Figura 2.2 Representao de processos de endossimbiose primria, secundria e terciria, envolvendo diferentes grupos de algas, com reduo das estruturas celulares dos endossimbiontes. RN = ncleo da alga vermelha; CN = ncleo da criptomnada e DN = ncleo do dinoflagelado. Modificado de Wilcox & Wedemayer (1985).

41

a, d a, b H H d H O H N H H H H H N N Mg H H H H O

b H H H H H H N H H H H H H H H H H N H HO O H H O H N H H N Mg N H H c1 H H

H H H H

H H H H c2 H H H H H O

O H H H H H H H HO O H H H O H O H H H H H H H H H H H H HH H H H H H H H H H H H H H H H H H H HH H H H H H

O H

Figura 2.3 Estruturas das molculas de clorofila a, b, c1, c2 e d. Obtido de Wikipedia (2006).

Uma segunda classe de pigmentos fotossintetizantes representada pelos carotenides (Figura 2.4), que so pigmentos solveis em solventes orgnicos e dotados de colorao amarela, laranja, vermelha, marrom ou variaes dessas cores. Carotenides so divididos em dois grupos: os carotenos, molculas dotadas apenas de carbono e hidrognio; e as
42

xantofilas, molculas que, alm de carbono e hidrognio, apresentam oxignio em sua estrutura. H dezenas de carotenides na natureza, mas cada espcie fotossintetizante dispe de apenas alguns deles, geralmente no mais do que 10 diferentes carotenides. importante salientar que os conjuntos de carotenides variam entre os grupos de algas, os quais assumem importante papel para a organizao sistemtica das algas, havendo substncias que funcionam como marcadores taxonmicos. Um bom exemplo a aloxantina, uma xantofila exclusiva das algas conhecidas como criptfitas (membros da diviso Cryptophyta). Os carotenides tm duas funes principais: aumentar a captao de luz dos fotossistemas (a exemplo das clorofilas b, c e d) e proteger os fotossistemas quando h luz em excesso, funcionando como uma espcie de filtro. Esta segunda funo especialmente interessante, pois revela que, embora a luz seja essencial para o funcionamento da vida fotossintetizante, sua presena excessiva pode ser deletria, desencadeando um processo conhecido como fotoinibio.

a) OH b) HO OH c) HO O

d) O e) O f) HO O O g) HO HO h) HO i) H3CCOO OH O O OH O O O OCOCH3 O OH O OH

Figura 2.4 Exemplos de alguns carotenides encontrados em algas: (a) caroteno; (b) lutena; (c) zeaxantina; (d) equinenona; (e) cantaxantina; (f ) astaxantina; (g) violaxantina; (h) fucoxantina; (i) peridinina.

43

Uma terceira classe de pigmentos fotossintetizantes composta pelas ficobiliprotenas, que so pigmentos azuis ou vermelhos, solveis em gua, presentes em apenas quatros grupos de algas (cianobactrias, rodfitas, glaucfitas e criptfitas). A presena de ficobiliprotenas confere s algas colorao azulada ou avermelhada, dependendo das substncias (e concentraes) existentes. As ficobiliprotenas so compostas de duas partes: a protena em si e a ficobilina, fortemente unidas por ligaes covalentes. A ficobilina (Figura 2.5) efetivamente o pigmento fotossinttico, mas ele no apresenta papel funcional se no houver uma protena acoplada. Genericamente, as ficobilinas azuis so chamadas de ficocianinas e as vermelhas, de ficoeritrinas. H alguns tipos diferentes de ficocianina e de ficoeritrina entre os grupos de algas e, a exemplo dos carotenides, os conjuntos de pigmentos tm importncia taxonmica. Com exceo das criptfitas, nas demais algas as ficobiliprotenas se dispem sobre as membranas dos tilacides, constituindo estrutura visvel por microscopia eletrnica conhecida como ficobilissomo. Estes se dispem exatamente sobre os centros de reao da fotossntese e so capazes de transferir energia para os fotossistemas. Assim, as ficobiliprotenas aumentam o espectro de captao de luz pela fotossntese, mas tambm apresentam uma segunda funo: atuar como reserva de nitrognio. Em situaes de carncia de nitrognio, as protenas que compem as ficobiliprotenas so degradadas e os ficobilissomos so eliminados, liberando nitrognio para os processos metablicos essenciais. A alga realiza menos fotossntese, assume colorao esverdeada (em vez da colorao original tpica, avermelhada ou azulada), mas pode sobreviver a um perodo de carncia de nitrognio. Se o nitrognio tornar-se disponvel em concentrao suficiente, as ficobiliprotenas podem ser sintetizadas e os ficobilissomos podem ser novamente constitudos.
COOH CH3 CH3 a) CH CH3 CH2 CH2 COOH CH2 CH2 CH3 CH3 CH3 CH2

N H

N H

N H

COOH CH3 CH3 b) CH CH3 CH2 CH2

COOH CH2 CH2 CH3 CH3 CH2 CH

N H

N H

N H

Figura 2.5 Estruturas de ficobilinas: (a) ficocianina; (b) ficoeritrina. Extrado de Sze (1998).

2.1.4 REPRODUO E CICLOS DE VIDA EM ALGAS Um dos aspectos mais importantes no estudo das algas a existncia de padres reprodutivos marcantes e bastante variados entre os grupos de algas. A reproduo pode ser assexuada ou sexuada, e esses padres bsicos apresentam elevado grau de diversificao dos processos.
44

A reproduo assexuada envolve a produo de esporos. Estes so produzidos a partir de clulas vegetativas ou em regies especiais do talo de formas multicelulares, denominadas esporngios ou esporocistos. Os esporos podem ser mveis, chamados de zosporos, ou imveis, conhecidos como aplansporos (estes tm a capacidade de se converterem em zosporos). Zosporos so dotados de um ou mais flagelos, ao passo que os aplansporos so desprovidos de flagelos. Zoporos podem apresentar uma mancha ocelar, que uma pequena estrutura rica em pigmentos, localizada numa das extremidades da clula, cuja funo est relacionada fotorrecepo e orientao dos movimentos. Outras formas de esporos no-mveis so os autsporos ou monsporos, que diferem dos aplansporos por apresentarem capacidade de se converterem em zosporos. Algumas espcies podem se reproduzir por meio do processo conhecido como produo de autocolnia. A fragmentao do talo pode ser entendida como uma forma de reproduo vegetativa, que pode ser realizada por meio da mera ruptura do talo (em espcies multicelulares), e cada frao resultante cresce e forma um novo talo. A reproduo vegetativa pode se manifestar por meio de diviso binria da clula, no caso de espcies unicelulares. A reproduo sexuada envolve grande variedade de possibilidades entre os diversos grupos de algas. A principal maneira de classificar a reproduo sexuada diz respeito aos tipos e formas de gametas produzidos (Figura 2.6). As formas apresentadas pelos gametas que se fundem podem ser altamente variadas. Na isogamia, dois gametas mveis so idnticos ou quase idnticos; na anisogamia, os dois gametas so diferentes em tamanho ou comportamento; e na oogamia, um gameta pequeno, mvel ou no, se funde com um gameta bem maior e imvel. Na anisogamia e na oogamia, os dois tipos de gametas podem ser produzidos por um mesmo indivduo, que designado como monico. Se os gametas forem produzidos por indivduos diferentes, estes so ditos diicos. Se os gametas produzidos por um mesmo organismo puderem se fundir, gerando autofecundao, o organismo designado como homotlico. Se a autofecundao no for vivel em razo de fatores genticos, ento, diz-se que o organismo formado heterotlico. Os gametas so produzidos a partir de clulas vegetativas ou so formados em regies especiais do talo de formas multicelulares, denominadas gametngios ou gametocistos.
(a) (b)

(c)

(d)
Figura 2.6 Representao dos tipos bsicos de reproduo quanto morfologia dos gametas formados: (a) isogamia; (b) anisogamia; (c) e (d) oogamia.

45

Algas podem apresentar talos que produzem esporos ou gametas, podendo ter carga cromossomial haplide (N) ou diplide (2N). Indivduos que formam gametas so designados como gametfitos, ao passo que aqueles que produzem esporos so os esporfitos. H trs padres bsicos, de acordo com o momento em que acontece a meiose: (a) a fase vegetativa (maior poro do ciclo) haplide e a meiose ocorre aps a fecundao do zigoto, que diplide (Figura 2.7a); (b) a fase vegetativa diplide e a meiose d origem a gametas haplides (Figura 2.7b); (c) ocorrem duas ou trs fases, com gametfitos haplides (produo de gametas por mitose) e esporfitos diplides (produo de esporos por meiose), caracterizando alternncia de geraes (Figura 2.7c). Os ciclos de vida representados pelas Figuras 2.7a e 2.7b so chamados haplobinticos, pois neles apenas uma fase predomina na natureza. Se a fase predominante for constituda por organismos haplides, o ciclo de vida chamado de haplobintico haplonte ou haplntico; se a fase predominante for constituda por organismos diplides, o ciclo de vida chamado de haplobintico diplonte ou diplntico. Por outro lado, se no h predomnio de fases na natureza, existindo formas diplides e haplides de vida livre, o ciclo de vida chamado de diplobintico (Figura 2.7c); se apresentar duas fases com cargas cromossomiais distintas ele chamado de diploaplntico. Se as duas fases do ciclo diploaplntico so morfologicamente idnticas, caracteriza-se um ciclo isomrfico; se elas forem diferentes, dizse que o ciclo heteromrfico. Em algumas algas possvel tambm que gametas no produzam fecundao e zigotos, dando origem diretamente a indivduos haplides. Uma vez que no h fecundao, a forma de reproduo assexuada, apesar do envolvimento de gametas. Esse processo especial de reproduo conhecido como partenognese.
(a) Gametas Mitose Talo (n) Clulas (n) Meiose Mitose Singamia

Zigoto (2n)

Singamia (b) Gametas Meiose Mitose

Zigoto (2n) Mitose Talo (2n)

(c)

Gametas Mitose Talo (n)

Singamia

Zigoto (2n) Mitose Talo (2n)

Clulas (n) Meiose Mitose

Figura 2.7 Representao simplificada dos trs tipos bsicos de ciclos de vida de algas: (a) haplobionte haplntico; (b) haplobionte diplntico; (c) diploaplntico. Os retngulos representam as formas vegetativas e exibem as respectivas cargas cromossomiais existentes. Notar as diferenas quanto posio da meiose nos ciclos de vida representados, para formar gametas ou esporos.

46

2.1.5 NOMENCLATURA DOS GRUPOS DE ALGAS H fundamentalmente trs cdigos internacionais de nomenclatura biolgica: zoolgica, botnica e bacteriana. Trata-se de formas organizadas de estabelecer normas para a escolha de nomes para os grupos de organismos representados, sobretudo txons elevados (ordem, classe, etc.). Tradicionalmente, as algas tm sido classificadas utilizando-se o Cdigo Internacional de Nomenclatura Botnica (CINB). As regras para nomenclatura biolgica podem mudar com o tempo, um resultado de avanos no conhecimento cientfico. Para as algas so seguidos os princpios estabelecidos na ltima verso do CINB, conhecido como cdigo de Saint Louis, cidade norte-americana onde ocorreu o ltimo conclave internacional que estabeleceu atualizao das regras. O Cdigo de Saint Louis foi traduzido para o portugus por Bicudo & Prado (2003). O CINB muito extenso e contempla todos os procedimentos para atribuio de nomes a plantas e algas. Aqui o interesse restringe-se apenas a apresentar os sufixos empregados para txons elevados. Diviso (= filo): -phyta. Ex.: diviso Ochrophyta. Classe: -phyceae. Ex.: classe Dinophyceae. Subclasse: -phycidae. Ex.: subclasse Florideophycidae. Ordem: -ales. Ex.: ordem Pavlovales. Subordem: -ineae. Ex.: subordem Chromulineae. Famlia: -aceae. Ex.: famlia Zygnemataceae. Subfamlia: -oideae. Ex.: subfamlia Corallinoideae. Para mais detalhes da nomenclatura botnica essencial consultar o CINB.

2.2 OS GRANDES GRUPOS DE ALGAS

Algas que fazem parte do fitoplncton so as mais utilizadas em cultivos. Microalgas bentnicas so tambm cultivveis, mas geralmente crescem mais lentamente e por isso tm sido menos utilizadas em pesquisas e aplicaes especficas. Por essa razo, maior nfase ser conferida a espcies fitoplnctnicas neste texto. Todos os grandes grupos de algas (divises ou filos) tm representantes no fitoplncton (Tabela 2.4). As espcies dotadas de clorofila a e outros pigmentos acessrios (Figuras 2.32.5) so fotoautotrficas e constituem-se em fonte primria de alimento aos animais e protistas heterotrficos da coluna dgua e dos sedimentos. Diversos grupos de algas pertencentes ao fitoplncton no apresentam relaes filogenticas entre si, exibindo diferenas expressivas que se manifestam em seus produtos de reserva (Figura 2.8), pigmentos fotossintetizantes acessrios e tambm substncias constituintes das paredes celulares (quando presentes). H tambm espcies desprovidas de capacidade fotossinttica, mas que pertencem aos mesmos grupos taxonmicos de algas fotossintetizantes. Interpretam-se esses casos como resultantes da perda de pigmentos fotossintetizantes durante o processo evolutivo ou, aparentemente em alguns casos, pela no aquisio dos pigmentos ao longo da evoluo das espcies. Tais algas heterotrficas, apesar do parentesco prximo com componentes do fitoplncton, no so tratadas como pertencentes ao fitoplncton, que, pelo conceito adotado nesta obra, composto apenas por espcies fotossintetizantes.

47

Tabela 2.4 Caractersticas morfolgicas, qumicas e reprodutivas fundamentais dos principais grupos modernos de algas. Modificado e expandido a partir de Graham & Wilcox (2000).
Produto de reserva ausente peptidoglicano todas so microscpicas todas so microscpicas todas so microscpicas todas so microscpicas todas so microscpicas todas so microscpicas todas so microscpicas presente placas celulsicas em vesculas abaixo da MP ou clulas nuas todas so microscpicas Flagelo Reproduo sexuada ausente Cobertura celular Dimenses

Diviso/grupo

Principais pigmentos fotossintticos

Chloroxybacteria (= Cyanophyta) ausente ausente peptidoglicano

Proclorofceas

clorofila a*, ficocianina, grnulos de cianofialoficocianina, -caroteno, xantofilas cina, amido das cianofceas (glicognio) clorofila a e b, -caroteno, xantofilas amido das cianofceas (glicognio) glicanos 1-3 hidrossolveis amido presente ausente presente presente presente***

Chlorarachniophyta

clorofila a, clorofila b, -caroteno, xantofilas

Glaucophyta

celulose (parte das espcies)

48

Euglenophyta

clorofila a, ficocianina, aloficocianina, ficoeritrina, caroteno, xantofilas clorofila a e b, -caroteno, outros carotenos, xantofilas paramilo presente ausente amido presente

Cryptophya

Prymnesiophyta (= Haptophyta) amido presente

clorofila a e c, ficocianina, ficoeritrina, aloficocianina, - e caroteno, xantofilas clorofila a e c, -caroteno, xantofilas crisolaminarina presente

reconhecida em algumas espcies presente

pelcula formada por bandas proteinceas espiraladas situada sob a MP# periplasto composto de placas proteinceas e/ou escamas associado MP clulas nuas ou recobertas com escamas de CaCO3 (cocolitofordeos)

Dinophyta (= Pirrhophyta)

clorofila a e c, -caroteno, xantofilas

Tabela 2.4 Caractersticas morfolgicas, qumicas e reprodutivas fundamentais dos principais grupos modernos de algas. Modificado e expandido a partir de Graham & Wilcox (2000) (continuao).
Produto de reserva crisolaminarina, lipdeos presente ao menos em clulas reprodutivas algumas so nuas, outras possuem slica ou escamas orgnicas; celulose e alginatos esto presentes em alguns grupos Flagelo Cobertura celular Dimenses

Diviso/grupo

Principais pigmentos fotossintticos

Ochrophyta (diatomceas, crisofceas, feofceas, silicoflagelados, pinguiofceas, rafidofceas, etc.) crisolaminarina amido das flordeas ausente presente presente** ausente

clorofila a e c, -caroteno, xantofilas

Reproduo sexuada presente

Eustigmatofceas

clorofila a, -caroteno, xantofilas

Rhodophyta

49

Chlorophyta amido presente presente

clorofila a, ficocianina, ficoeritrina, aloficocianina, ?- e -caroteno, xantofilas clorofila a e b, -caroteno, outros carotenos, xantofilas

maioria das espcies microscpica, mas num grupo (feofceas) todas as espcies so macroscpicas presente, mas de composio todas as espcies qumica ainda desconhecida so microscpicas celulose, polissacardeos maioria das sulfatados; algumas so espcies calcificadas macroscpica celulose e outros polmeros, maioria das escamas em algumas; espcies algumas espcies so nuas, microscpica, mas em alguns grupos outras so calcificadas todas as espcies so macroscpicas

*H pelo menos uma cianobactria dotada de clorofila d: Acaryochloris marina (Miyashita et al., 2003). **Os flagelos esto presentes apenas nas formas vegetativas de algumas espcies e em zosporos. ***A maioria das espcies alterna fases amebides (sem parede celular) com outras cocides, cuja composio qumica da parede celular desconhecida. # Membrana plasmtica.

CH2OH O a) O

CH2OH O

CH2OH O

CH2OH O

CH2OH O b) O

CH2OH O O

CH2OH O O

CH2OH O O

Figura 2.8 Polissacardeos de reserva apresentados por algas. (a) Amido, formado por molculas de glicose unidas por ligaes glicosdicas do tipo -1,4. (b) Estrutura bsica de laminarina, crisolaminarina e paramilo, polissacardeos formados por unidades de glicose unidas por ligaes glicosdicas do tipo -1,3. O paramilo apresenta mais ramificaes laterais que as outras duas substncias; a laminarina apresenta manitol nas extremidades de parte das cadeias de glicose, caracterstica que no ocorre na crisolaminarina. Reproduzido de Sze (1998).

Parte das espcies dos dinoflagelados, das criptomnadas e das euglenfitas apresenta nutrio exclusivamente heterotrfica e, neste caso, no so consideradas fitoplanctnicas. Somente as espcies fotoautotrficas ou mixotrficas desses grupos so membros do fitoplncton. Assim, por exemplo, os dinoflagelados fotoautotrficos Pyrocystis lunula e Prorocentrum minimum so membros do fitoplncton, mas os dinoflagelados heterotrficos Pfiesteria piscicida e Noctiluca scintillans so membros do protozooplncton. Esse exemplo refora a idia de grande diversidade de formas e de explorao dos recursos disponveis no ambiente pelas algas microscpicas, demonstrando tambm de forma inequvoca que os termos alga e fitoplncton no tm valor taxonmico. O fitoplncton marinho formado por um nmero de espcies ainda no determinado com exatido, pelo menos em parte em decorrncia de limitaes relativas identificao de seus constituintes. Uma das poucas estimativas existentes a de Sournia et al. (1991), que sugerem a existncia de 5.000 espcies no fitoplncton marinho. Apesar de respeitada, essa referncia tambm bastante conservadora. Stoermer & Smol (1999) estimam a existncia de pelo menos 10.000 espcies de diatomceas, mas consideram tambm a possibilidade de haver mais de 100.000 espcies. Considerando-se que a maior parte das espcies conhecidas de diatomceas tem hbitos planctnicos (principalmente em guas rasas) e ocorre no mar, mesmo sendo assumida a estimativa mais conservadora de Stoermer & Smol (1999) de 10.000 espcies, natural admitir que haja mais de 5.000 espcies no fitoplncton marinho, distribudas por diversos grupos taxonmicos. Txons pequenos e de difcil identificao, como muitas cianobactrias e flagelados fotossintetizantes, devem envolver grande nmero de espcies a serem descritas. Sendo o fitoplncton constitudo por algas e cianobactrias, pode-se assumir que suas caractersticas estruturais bsicas correspondem quelas dos principais grupos de algas existentes. Nesta obra so considerados dez grupos fundamentais de algas, cujas caractersticas bsicas so sumariadas na Tabela 2.4. Uma descrio mais detalhada das caractersticas das algas que formam o fitoplncton apresentada a seguir.

50

2.2.1 DIVISO CHLOROXYBACTERIA (= CYANOPHYTA) As cianobactrias constituem um grupo bem definido de eubactrias, sendo as nicas bactrias capazes de produzir oxignio como produto colateral da fotossntese. As cianobactrias so tambm chamadas de cloroxibactrias, cianoprocariontes, cianoclorontes, algas verde-azuladas ou cianofceas. Clorofila a e diversos pigmentos acessrios de proteo e ampliao da captao de luz (ficobilinas e carotenides) esto presentes, associados a tilacides membranosos. As cianobactrias so encaradas como o grupo mais antigo de produtores primrios fotossintetizantes. H evidncias fsseis atribudas a organismos semelhantes a cianobactrias encontradas em rochas datadas de 3,46 bilhes de anos no oeste da Austrlia (Schopf, 1993). Cianobactrias so tambm bastante abundantes em registros fsseis menos antigos, de 1 at 3 bilhes de anos. Acredita-se tambm que as cianobactrias tiveram papel decisivo na transformao das caractersticas da atmosfera primitiva da Terra, pois, por meio de sua atividade fotossinttica, o oxignio (escasso nos primrdios do planeta) pde ser acumulado lenta e paulatinamente na atmosfera. Esse processo de longo prazo proporcionou condies para o surgimento de algas eucariticas mais complexas, bem como de protistas heterotrficos e animais, todos com maior demanda por oxignio que organismos procariontes. Dentre os organismos autotrficos, as cianobactrias so singulares por apresentarem organizao celular procaritica e pela ausncia marcante de flagelos e da maioria das organelas celulares (mitocndrias, plastos, ncleo, retculo endoplasmtico, etc.). Os ribossomos esto presentes e so do tipo 70S, caractersticos de bactrias, sendo menores do que os apresentados por algas eucariticas. Na regio central da clula de cianobactrias (conhecida como centroplasma) o material gentico organizado num nico cromossomo circular (s vezes com cpias), sem histonas associadas, mas com ntrons presentes. Alas de ADN e plasmdios tambm podem estar presentes. Cianobactrias planctnicas podem formar vesculas de gs, com membranas delimitando os espaos preenchidos por gases. Sistemas de tbulos dispersos pelo citoplasma esto presentes e assemelham-se aos elementos de citoesqueleto tpicos de clulas eucariticas. Juntamente com os ribossomos, os tilacides so as nicas estruturas subcelulares presentes em cianobactrias que podem ser tratadas como organelas (Figura 2.9). Cada tilacide compreende um espao distinto do citoplasma, e os fotossistemas esto organizados em torno de centros de reao contendo clorofila a. Quando presentes, ficobiliprotenas compem estruturas granulares chamadas de ficobilissomos sobre as membranas externas de tilacides. Cada ficobiliprotena consiste em vrias ficobilinas firmemente ligadas a uma protena. Quatro tipos de ficobiliprotenas ocorrem em cianobactrias: ficoeritrina, ficocianina, aloficocianina e ficoeritrocianina. Todas as cianobactrias que contm ficobilinas possuem aloficocianina e ficocianina, sendo esta ltima a responsvel pela colorao verdeazulada tpica da maioria das espcies. Recentemente foi descoberta uma espcie de cianobactria dotada de clorofila d, Acaryochloris marina (Miyashita et al., 2003), a qual possui hbitos bentnicos e comumente encontrada associada a algas vermelhas (Murakami et al., 2004). Atualmente, tem se formado consenso de que a clorofila d eventualmente medida em algumas algas vermelhas deva ser na realidade produzida por A. marina (Larkum & Khl, 2005) ou por outras possveis espcies de cianobactrias ainda no conhecidas (ver o quadro A intrigante presena de clorofila d em algas vermelhas). A. marina apresenta altas concentraes de clorofila d, seu principal pigmento fotossinttico, mais importante que a prpria clorofila a, caracterstica singular desse organismo (Khl et al., 2005).

51

Bainha de polissacardeo

Parede celular com 4 camadas Plasmalema Tilacide Ficobilissoma

b)

c)

Tilacide
0,02 m

Ficobilissoma

Vesculas de gs Corpo polidrico (carboxissomo) Ficoeritrina Ficocianina Aloficocianina

Ribossomos a)
0,5 m

Fibrilas de ADN no nucleoplasma Grnulos de cianoficina

Parede celular com 4 camadas Plasmalema Ribossomos

Pilhas de tilacides

d) Corpo polidrico (carboxissomo) Fibrilas de ADN

Membranas do tilacide

Ficoeritrina Ficocianina

Aloficocianina Membrana do tilacide

f) e) Vacolo (= tilacide distendido)

0,5 m

Figura 2.9 Caractersticas morfolgicas de uma clula da cianobactria Synechocystis (a) e da proclorofcea Prochloron (f ). Detalhes dos tilacides, exibindo fileiras de ficobilissomos hemidiscoidais em corte transversal (b). Disposio dos ficobilissomos em corte longitudinal (c). Representao do arranjo tridimensional dos constituintes moleculares de um ficobilissomo hemidiscoidal (d). Representao do arranjo tridimensional dos constituintes moleculares de um ficobilissomo hemisfrico (e). Modificado de Hoek et al. (1995).

O produto de reserva das cianobactrias um polissacardeo formado por monmeros de glicose unidos por ligaes glicosdicas do tipo -1,4, conhecido como amido das cianofceas. Essa substncia difere do amido por apresentar ramificaes mais abundantes em relao cadeia principal de polissacardeo. Em ltima anlise, o amido das cianofceas bastante semelhante ao glicognio encontrado em animais. No citoplasma de cianobactrias so encontradas estruturas granulares associadas acumulao de reservas: carboxissomos e grnulos, que podem ser constitudos de cianoficina, de amido das cianofceas e de polifosfato. Os carboxissomos so tambm chamados de corpos polidricos em razo da aparncia geomtrica que exibem. Eles apresentam dimetro de 20052

300 nm e reservas da enzima ribulose-1,5-bisfosfatase-carboxilase-oxigenase (RuBisCO), que catalisa a primeira etapa das reaes no escuro da fotossntese (ciclo de Calvin), conhecida como fixao fotossinttica de CO2. Os grnulos de cianoficina so estruturas levemente angulares de at 500 nm de dimetro, que podem ser vistos em microscopia ptica sem corantes especficos. Tais estruturas tendem a se acumular prximo parede de clulas de espcies coloniais e filamentosas ou entre o centroplasma e o cromatoplasma. So constitudas fundamentalmente por protenas decompostas rapidamente por ao de pepsinas. Trata-se de protenas formadas por apenas dois cidos aminados, arginina e asparagina, cuja funo armazenar nitrognio. Em situaes de carncia de nitrognio, os grnulos de cianoficina podem ser decompostos e o contedo de nitrognio presente pode ser aproveitado para as diversas funes metablicas da clula. Grnulos de polifosfato tm papel equivalente aos grnulos de cianoficina, porm servem para armazenar fsforo. Bactrias, fungos e algas eucariticas tambm podem apresentar grnulos de polifosfato, mas no ocorrem em brifitas e plantas vasculares. Os grnulos de amido das cianofceas constituem a principal reserva energtica da clula. Eles possuem 30 a 65 nm de dimetro, so bastante numerosos e ocorrem entre tilacides. As vesculas de cido poli--hidroxibutrico, tambm de estrutura granular, ocorrem apenas em algumas cianobactrias e possuem cerca de 200 nm de dimetro. Tais vesculas e produto de reserva so comuns em muitas bactrias heterotrficas. A parede celular de cianobactrias formada principalmente por peptidoglicano e semelhante quela tipicamente apresentada por bactrias Gram-negativas. H duas camadas na parede celular: uma rgida de peptidoglicano adjacente membrana da clula e uma externa de lipopolissacardeos. A camada de peptidoglicano consiste em polmeros de Nacetilglucosamina e cido N-acetilmurmico com cidos aminados inseridos (intercalados) em sua estrutura. Uma bainha de mucilagem freqentemente se estende alm da parede celular, constituda essencialmente de carboidratos. A bainha de mucilagem geralmente incolor, mas em algumas espcies pode assumir colorao amarelada ou marrom, nesses casos, provavelmente, exercem funo de fotoproteo. Em diversas cianobactrias, a mucilagem produzida causa deslizamento ou escorregamento quando as clulas esto em contato com um substrato rgido ou quando esto emaranhadas entre si (no caso de espcies que formam cadeias de clulas) na gua, formando agregao macroscpica. Quando h grande nmero de indivduos nas agregaes, estas podem assumir a forma de um biofilme colorido, conhecido popularmente como limo (diversas algas podem formar o chamado limo, que no exclusividade de cianobactrias). O nmero real de espcies de cianobactrias desconhecido, especialmente porque a identificao de espcies com base em caractersticas morfolgicas bastante limitada. A prpria aplicao do conceito morfolgico de espcie limitada, dadas as grandes semelhanas morfolgicas entre as espcies. Similarmente, a aplicao do conceito biolgico de espcie a cianobactrias invivel luz dos conhecimentos disponveis atualmente, pois no h registro de reproduo sexuada no grupo. Na realidade, a aplicao do conceito biolgico de espcie a microrganismos em geral limitada, sobretudo para procariontes. As cianobactrias consistem num grupo em que o conceito filogentico de espcie tem sido aplicado com mais freqncia. Apesar dessas limitaes, reconhece-se a existncia de 150 gneros e 2.000 espcies de cianobactrias na natureza (Hoek et al., 1995). Especula-se que essas estimativas sejam conservadoras, havendo maior nmero de gneros e espcies. As cianobactrias podem ocorrer como clulas solitrias (freqentemente cocides), em filamentos, agregaes e colnias, e normalmente so envolvidas por bainha de mucilagem. Nas espcies filamentosas utiliza-se o termo tricoma para designar a srie de clulas em si e

53

o termo filamento para fazer referncia s clulas juntamente com a bainha de mucilagem que as envolve. Na reproduo, a diviso binria o processo mais comum, sendo que as clulas simplesmente se alongam e se dividem em duas clulas filhas. Algumas espcies podem se reproduzir por meio de esporos de dois tipos: exsporos e endsporos. Os primeiros resultam da realizao de sucessivas divises restritas na extremidade de uma clula, ao passo que os endsporos so formados por meio de mltiplas divises dentro de uma clula, sendo liberados quando a parede celular se rompe. Espcies filamentosas podem se reproduzir por meio de ruptura do filamento. Normalmente esse processo ocorre em partes terminais de um filamento, de maneira que a poro menor de filamento formada chamada de hormognio. A formao de hormognios geralmente se d quando uma clula do filamento morre ou a parede entre clulas se separa. Os hormognios comumente so diferenciveis de tricomas vegetativos pela anlise da forma das clulas, por sua maior mobilidade e pela presena de vesculas de gs. As clulas de cianobactrias geralmente so pequenas, quase sempre menores que 2 m, o que determina a incluso das cianobactrias no picoplncton. Rarssimas so as espcies com clulas livres grandes, como Chroococcus giganteus, que atingem 50-60 m de dimetro. Espcies que formam filamentos, entretanto, assumem dimenses maiores e so componentes do nanoplncton e do microplncton. Embora as clulas dessas espcies tambm sejam pequenas, o filamento (dotado de poucas unidades a dezenas de clulas) funciona como uma unidade, independentemente do tamanho de cada um de seus componentes. Algumas cianobactrias filamentosas possuem clulas especializadas, chamadas de heterocitos e acinetos. Heterocitos (Figura 2.10) so especializados na fixao de nitrognio molecular (N2), sendo dotados de nitrogenases em grandes concentraes. N2 a forma mais abundante de nitrognio na natureza, porm, algas eucariticas e plantas vasculares (alm da maioria das cianobactrias) no possuem aparato bioqumico capaz de romper a ligao qumica tripla entre os tomos de nitrognio. As espcies de cianobactrias com essa capacidade possuem vantagem competitiva relevante, podendo ocorrer em ambientes pobres em nitrognio combinado. Mais do que o benefcio prprio gerado, a incorporao de N2 por cianobactrias promove enriquecimento significativo de nitrognio no ambiente, pois com a morte, consumo por protozorios e animais ou perda de matria pelas espcies ocorre a entrada de mais nitrognio na trama trfica aqutica. Os heterocitos geralmente so maiores que as clulas vegetativas do filamento e possuem colorao diferente, freqentemente amarelada. Nos heterocitos, o nitrognio gasoso convertido em amnia, que incorporada em cidos aminados. Um deles, a glutamina, pode ser transportado para clulas vegetativas vizinhas, suprindo-as de nitrognio. A nitrogenase, entretanto, uma enzima inibida pela presena de oxignio, de forma que a atividade de fixao de nitrognio, em princpio, incompatvel com a fotossntese. Apesar disso, a fixao de N2 por clulas de cianobactrias no feita com exclusividade pelos heterocitos, j tendo sido demonstrado que vrias espcies que no formam essas clulas especiais tambm fixam nitrognio gasoso. Algumas espcies cocides de cianobactrias, como as do gnero Gloeocapsa, que apresentam clulas solitrias ou agregadas em pequeno nmero, tambm so capazes de fixar nitrognio (Wyatt & Silvey, 1969; Matsui et al., 1986). Em casos como este, especula-se que deve haver algum mecanismo para proteger a nitrogenase do oxignio gerado por meio da fotossntese, criando um microambiente de anaerobiose dentro da clula. Espcies atuais de cianobactrias que fixam N2 e no possuem heterocitos so interpretadas como fsseis vivos ou sobreviventes da era anterior acumulao de oxignio na atmosfera (Hoek et al., 1995). Alguns estudos demonstraram que em condies de baixa disponibilidade de nitrognio combinado no ambiente, clulas vegetativas podem se diferenciar em heterocitos e desencadear o processo
54

de fixao de nitrognio gasoso (Sze, 1998). Os heterocitos so conectados de forma tnue a clulas vegetativas vizinhas, sendo comum a ruptura do filamento junto a eles. Acinetos (Figura 2.11) so clulas de resistncia formadas quando clulas vegetativas espessam fortemente suas paredes celulares e tornam-se dormentes. Acinetos geralmente so formados quando, aps perodo efmero de crescimento intenso, predominam condies adversas ao crescimento. Eles geralmente so maiores que as clulas vegetativas e possuem um citoplasma granular, com abundncia de grnulos de cianoficina. Os acinetos podem permanecer inativos por muitos anos, havendo registros de acinetos de Anabaena viveis aps 64 anos de formao. Ao sofrerem germinao, os acinetos tm seu protoplasto liberado pela ruptura da parede ou atravs de um poro, deflagrando um processo de gerao de clula e crescimento.

a)

5 m

b)

10 m

c)

5 m

Figura 2.10 Diferenas morfolgicas dos hetorocitos (indicados pelas setas) das cianobactrias Anabaena (a), Scytonema (b) e Aulosira (c). Reproduzido de Graham & Wilcox (2000).

Figura 2.11 Um acineto, indicado pela seta, em Cylindrospermum. Extrado de University of Wisconsin Madison (2002).

As cianobactrias so comuns em virtualmente todos os ambientes aquticos (dulciaqcolas, estuarinos e marinhos), bem como em ambientes terrestres midos; so ubquas, mas tendem a ocorrer em maior biomassa em ambientes de gua doce, como lagos, e mesmo em ambientes artificiais, como reservatrios. Diversas espcies, sobretudo as filamentosas, tm hbitos bentnicos e so capazes de formar biofilmes sobre sedimento e rochas, sendo componentes importantes do chamado microfitobentos. Biofilmes formados por filamentos intrincados de cianobactrias podem agregar outros microrganismos (bactrias, protozorios, microalgas eucariticas, fungos), sedimento e partculas minerais diversas, com conseqente aumento gradativo de volume ao longo do tempo. Formaes desse tipo, conhecidas como estromatlitos, assumem formato de esfera ou de coluna em guas costeiras rasas, decorrentes do crescimento orientado pela luz. Vrios estromatlitos sofreram fossilizao e muitos deles foram datados como possuindo mais de trs bilhes de anos. Estromatlitos eram muito abundantes no passado remoto da Terra, presumivelmente porque inicialmente no havia
55

organismos para consumi-los. O processo evolutivo global das espcies, influenciado pela prpria atividade das cianobactrias, levou ao surgimento de novas formas de vida que passaram a consumir os estromatlitos. Atualmente, estromatlitos em desenvolvimento so encontrados somente em locais quentes e inspitos a organismos pastadores e perfurantes, como Shark Bay (oeste da Austrlia), ambiente hipersalino; h tambm registros dessas formaes especiais nas proximidades da ilha Exuma (Bahamas), onde correntes de mar fortes inibem os consumidores de estromatlitos. Em outros casos, os filamentos intrincados de cianobactrias ocorrem de forma flutuante em razo da presena de grande quantidade de mucilagem e vesculas de gs, podendo ser facilmente coletados na superfcie da gua. No mar, as cianobactrias planctnicas so mais abundantes em reas tropicais e temperadas afastadas da costa, as quais so tipicamente oligotrficas. Em reas costeiras de ambientes tropicais e temperados e em regies de altas latitudes as cianobactrias esto presentes em densidades mais baixas, ocorrendo abundncia de outros grupos de produtores primrios, como as diatomceas. Alguns membros do grupo possuem tambm clorofila b e so conhecidos como proclorofceas. A descoberta das proclorofceas (Lewin & Withers, 1975) causou enorme furor cientfico, pois inicialmente tais bactrias foram encaradas como derivadas de um possvel ancestral primitivo de algas verdes (clorfitas), originado a partir de cianobactrias. A presena de clorofila b foi considerada caracterstica marcante o suficiente para a criao de uma diviso parte para acomodar as proclorofceas, a chamada diviso Prochlorophyta. Entretanto, anlises moleculares, bioqumicas, morfolgicas e filogenticas posteriores indicaram que as proclorofceas no esto relacionadas s algas verdes, conforme se pensava; mais do que isto, as pesquisas indicam claramente que as proclorofceas constituem um grupo especial de cianobactrias. As proclorofceas so desprovidas de ficobilinas como pigmentos acessrios da fotossntese. Uma das implicaes dessas pesquisas foi o reconhecimento de que a clorofila b pode ter surgido na natureza mais de uma vez, em linhagens evolutivas distintas e independentes. Tendo por base principalmente os pigmentos fotossintticos, as cianobactrias podem ser divididas em dois grandes grupos, conforme apresentado na Tabela 2.5.
Tabela 2.5 Comparao de cianobactrias tpicas e proclorofceas. Modificado de Sze (1998).

Pigmentos fotossintticos principais Reserva de carboidrato Organizao de tilacides Cobertura celular

Cianobactrias tpicas Clorofila a, ficobiliprotenas Amido das cianofceas Separados Parede de peptidoglicano

Proclorofceas Clorofila a, b Amido das cianofceas Pareados Parede de peptidoglicano

H apenas trs gneros conhecidos de proclorofceas. Prochloron e Prochlorococcus so clulas esfricas, no formam filamentos e no apresentam bainha de mucilagem. Ambos ocorrem apenas no mar, sendo que Prochloron ocorre associado simbioticamente a tunicados e Prochlorococcus amplamente distribudo no plncton, especialmente em guas ocenicas oligotrficas. Prochlorotrix formado por filamentos sem heterocitos, com vesculas de gs nas clulas, e ocorre apenas em gua doce. As cianobactrias so dotadas de extraordinria capacidade de se adaptar com sucesso a alteraes ambientais. Em geral, elas toleram grandes flutuaes de temperatura, salinidade, pH e disponibilidade de nutrientes, por exemplo, bem maiores do que a maioria das espcies de algas microscpicas eucariticas. Possivelmente, sua enorme tolerncia a variaes am-

56

bientais est relacionada condio de procarionte e simplicidade de suas clulas. Essa capacidade fundamental para a compreenso de seu papel como organismos pioneiros em ambientes recm-formados, bem como sua presena ubqua na natureza. Como exemplos da tolerncia de cianobactrias a ambientes extremos, espcies do gnero Synechococcus (clulas cocides) so capazes de tolerar temperaturas de at 74C, ao passo que espcies dos gneros Phormidium e Lyngbya (filamentosos) formam biofilmes no fundo de lagos antrticos permanentemente cobertos por gelo, com reduzidssima penetrao de luz mesmo no vero. No Parque Nacional de Yellowstone (EUA), famoso pela ocorrncia de giseres, diversas cianobactrias ocorrem na gua empoada quente, cida e plena de derivados de enxofre em altas concentraes (txicas para a grande maioria dos organismos), formando mosaicos coloridos. Populaes naturais da cianobactria Arthrospira (Figura 8.1) ocorrem abundantemente em sistemas lacustres fortemente alcalinos (pH > 10,0) da frica e do Mxico, nos quais poucas espcies conseguem sobreviver. Algumas cianobactrias planctnicas so capazes de formar floraes intensas em corpos de gua, alterando drstica e subitamente o aspecto e as caractersticas do ambiente. Tais mudanas so geralmente efmeras, sendo possvel o retorno s caractersticas originais do local antes do evento de florao. No mar, floraes de cianobactrias so comuns em ambientes oligotrficos, ao passo que em guas continentais o fenmeno geralmente ocorre em reas eutrficas ou em locais associados a enriquecimento recente por nutrientes. Alm disso, vrias espcies de cianobactrias so capazes de produzir toxinas de diversas classes e aes, com efeitos nocivos relevantes para o homem. Toxinas classificadas como hepatotoxinas, neurotoxinas e irritantes por contato esto entre aquelas produzidas por cianobactrias. J foram registrados acidentes fatais com humanos como resultado da ao de toxinas de cianobactrias. O caso mais famoso e trgico ocorreu no Brasil, em 1996, quando 56 pacientes de uma clnica de hemodilise de Caruaru, PE, morreram em funo da exposio gua no tratada e com altas concentraes de microcistina (Figura 2.12), uma hepatotoxina produzida por Microcystis (Jochimsen et al., 1998).
CO2H HN MeO Me O Me Me Me N O H N O H N CO2H O O Me HN O Me Me Me N NH O

NH HN NH2

Figura 2.12 Molcula da microcistina, uma hepatotoxina produzida por cianobactrias.

Assume-se genericamente em evoluo que longos perodos de tempo seriam favorveis ao processo de especiao, culminando na formao de maior nmero de espcies num determinado grupo. Entretanto, a enorme importncia das cianobactrias ao longo de eras geolgicas e a ampla presena das mesmas em inmeros ambientes contrastam com um reduzido nmero de espcies reconhecidas atualmente. Esse fato apresenta trs vertentes
57

possveis de interpretao: i) o nmero real de espcies maior do que o reconhecido, em funo de limitaes no processo de identificao das espcies, conforme j mencionado neste texto; ii) a ausncia de reproduo sexuada no grupo tornaria a velocidade de aquisio de caractersticas novas (e da a especiao) bem lenta, acarretando o baixo nmero de espcies existente; iii) a extraordinria plasticidade adaptativa das cianobactrias as levaria a sofrer poucas mudanas genticas ao longo do tempo, contribuindo para o surgimento de pouqussimas espcies novas durante o processo evolutivo do grupo. Embora os trs argumentos sejam plausveis, no h dados conclusivos para determinar a veracidade de cada um deles. Alm disso, torna-se natural assumir que os trs argumentos no sejam excludentes e possam, ao menos em parte, contribuir para a compreenso da diversidade conhecida de espcies de cianobactrias. Muitas cianobactrias so extremamente bem-sucedidas no estabelecimento de relaes simbiticas estveis com outros organismos, fornecendo material orgnico, oxignio e/ou substncias nitrogenadas a seus hospedeiros. A Tabela 2.6 indica uma lista de organismos que apresentam cianobactrias como simbiontes. Uma das associaes mais bem estudadas envolve a planta vascular sem semente Azolla e a cianobactria Anabaena azollae. Azolla cresce sem se fixar a um substrato, flutuando na superfcie da gua de lagos e pntanos. Cavidades especiais nas folhas da planta contm filamentos de A. azollae com elevada proporo de heterocitos em relao a clulas vegetativas, comparadas com a proporo tpica apresentada por formas livres da cianobactria. A planta utiliza a maior parte da amnia produzida por Anabaena. Azolla estimula a fixao contnua de nitrognio molecular, inibindo a enzima glutamina sintetase, de forma a impedir que a cianobactria utilize a amnia gerada como resultado da reduo do nitrognio molecular. A planta torna-se bastante enriquecida com nitrognio e aps sua morte, ou perda de partes (como folhas), promove significativo enriquecimento de nitrognio combinado no meio. Na sia, Azolla amplamente utilizada em campos de produo de arroz como fertilizante natural (Sze, 1998). Outro exemplo muito importante o de algas glaucfitas, existentes apenas em ambientes de gua doce. Tais algas dispem de uma a vrias cianobactrias endossimbiticas chamadas cianelas, envoltas por uma membrana. As cianelas atuam como plastos e fornecem material orgnico a seus hospedeiros. Elas apresentam parede de peptidoglicano e outras estruturas encontradas em cianobactrias de vida livre, como carboxissomos e tilacides. Contudo, seu material gentico bastante reduzido (semelhante em tamanho ao material gentico de plastos) se comparado ao de cianobactrias de vida livre, e as cianelas no sobrevivem se removidas de seus hospedeiros. Acredita-se que as cianelas das glaucfitas representam estdio intermedirio na evoluo de cloroplastos e constituem-se em evidncia viva para os defensores da teoria endossimbitica de origem e evoluo de plastos. Conforme mencionado anteriormente, muitos autores acreditam que os plastos de algas eucariticas sejam derivados direta ou indiretamente de cianobactrias. A ocorrncia de duas membranas associadas, envolvendo os plastos de algas verdes e vermelhas, sugere que os plastos originaram-se diretamente de cianobactrias simbiticas. Nesse campo, inclusive, evidncias moleculares mostram que os plastos de algas verdes so mais semelhantes a cianobactrias tpicas do que a proclorofceas, enfraquecendo a hiptese de origem de algas verdes a partir de proclorofceas. As membranas adicionais que envolvem plastos de outros grupos de algas sugerem a origem a partir de um evento de endossimbiose secundria ou terciria, no qual o endossimbionte teria sido uma alga eucaritica (Sze, 1998).

58

Tabela 2.6 Exemplos de associaes simbiticas envolvendo cianobactrias. Modificado e expandido a partir de Sze (1998).

Hospedeiro Diatomceas planctnicas (Rhizosolenia, Hemiaulus) Algas glaucfitas Esponjas Tunicados Plos de urso-polar (Ursus maritimus) Fungos (lquens) Geosiphon (fungo de solo) Brifitas Azolla (planta vascular sem semente) Razes de cicadceas (gimnospermas) Razes de plantas de mangue Glndulas de Gunnera (angiosperma)

Cianobactria simbionte Richelia Cianelas Aphanocapsa, Phormidium Prochloron Aphanocapsa ou Gloeocapsa Nostoc, Calothrix e outros Nostoc Anabaena e Nostoc Anabaena Nostoc Synechococcus Nostoc

A sistemtica de cianobactrias bastante controvertida. Historicamente podem ser identificadas duas vertentes principais de classificao e organizao dos grupos. Uma vertente mais antiga, tendo por base a escola botnica e os estudos de Geitler (1932); a segunda vertente mais recente, valoriza informaes sobre fisiologia, cultivo e bioqumica das espcies, sendo ligada a prticas tpicas de microbiologia e mais relacionada sistemtica de bactrias proposta por Stanier et al. (1978). A convergncia de abordagem entre escolas distintas nem sempre ocorre, gerando sistemas de classificao eventualmente muito diferentes. A classificao apresentada na Tabela 2.7 baseada em Sze (1998), que reconhece a existncia de apenas uma classe e cinco ordens no grupo. Essa proposta no corresponde de forma alguma a um consenso entre os autores, mas seguramente vlida para mostrar relaes entre os principais grupos de cianobactrias.
Tabela 2.7 Classificao de cianobactrias de acordo com Sze (1998).

Diviso Cyanophyta, classe Cyanophyceae Ordem Clulas solitrias, agregaes e colnias, no realizando reproduo por esporos Chroococales Ordem Clulas solitrias, agregaes e filamentos curtos, realizando reproduo por Chamaesiphonales esporos Ordem Filamentos no ramificados e sem clulas especializadas Oscillatoriales Ordem Filamentos no ramificados, com heterocitos e acinetos Nostocales Ordem Filamentos ramificados (s vezes multisseriados), com heterocitos e acinetos Stigonematales

Os gneros Aphanothece, Chroococcus, Cyanocystis, Gloeocapsa, Gloeothrichia, Merismopedia, Microcystis, Synechococcus, Synechocystis (cocides), Anabaena, Aphanizomenon (Figura 8.25), Arthrospira (Figura 8.1), Cylindrospermopsis, Cylindrospermum, Lyngbia, Nodularia, Nostoc, Oscillatoria, Phormidium, Spirulina e Trichodesmium (filamentosos) so

59

alguns dos mais comuns dentre as cianobactrias. Prochloron, Prochlorococcus e Prochlorotrix so os nicos gneros conhecidos de proclorofceas.

2.2.2 DIVISO CHLORARACHNIOPHYTA As cloraracnifitas formam uma diviso pequena, com apenas cinco gneros (quatro deles so monoespecficos) e oito espcies, todas marinhas. A diviso foi criada para acomodar uma espcie amebide verde, Chlorarachnion reptans (Figura 2.13), cujo posicionamento no se mostrava adequado em outros grupos de algas. Originalmente, C. reptans, descoberta nas ilhas Canrias, Espanha, foi classificada como uma xantofcea (Geitler, 1930). A redescoberta da espcie no Mxico (Norris, 1967), bem como a descrio de outras espcies semelhantes, tornou a criao da diviso ainda mais necessria. A seguinte combinao de caractersticas torna o grupo singular: (i) presena de clorofila a e b; (ii) quatro membranas cobrindo o plasto; (iii) presena de um nucleomorfo em cada compartimento periplastidial; (iv) zosporos com um flagelo simples; (v) produtos de reserva no amilceos; (vi) ausncia de mancha ocelar (Ota et al., 2005). O nome do gnero tipo do grupo (Chlorarachnion, significa teia verde de aranha, numa aluso tpica formao de colnias reticuladas sobre o substrato.

a)

10 m

b)

10 m

Figura 2.13 A cloraracnifita Chlorarachnion vista atravs de microscopia de campo claro (a) e de contraste de fase (b). Reproduzido de Graham & Wilcox (2000).

O interesse pelas cloraracnifitas em grande parte resulta das evidncias que indicam que o grupo derivado de um evento de endossimbiose secundria envolvendo um organismo amebide (uma tecameba com pseudpodes) e uma alga verde. Anlises moleculares confirmam o carter monofiltico do grupo (Reviers, 2006). Os representantes modernos do grupo apresentam clulas vegetativas tipicamente amebides, como supe-se que seriam as clulas do hospedeiro ancestral que estabeleceu relao endossimbitica. Porm, todas as espcies do grupo alternam uma fase cocide ou monadal com a fase amebide. Aparentemente, a nica exceo Lotharella globosa, da qual se conhece apenas a fase cocide. A durao dos estdios amebide e cocide/monadal varia entre as espcies, mas para a maioria delas a fase amebide mais duradoura. Apenas em Bigelowiella natans a fase monadal mais duradoura que a fase amebide. Este o nico grupo de organismos fotossintetizantes que contm um plasto dotado conjuntamente de clorofila b e nucleomorfo, reforando a hiptese da endossimbiose secundria. Os plastos so numerosos e envolvidos por quatro membranas, sendo a mais externa desprovida de ribossomos. Muitos plastos ocorrem em clulas de cloraracnifitas e cada um deles contm um pirenide grande. Os tilacides so empilhados em nmeros variveis, mas freqentemente em trs, formando lamelas. Alm das clorofilas a e b, os plastos so dotados de -caroteno, neoxantina, violaxantina, lutena e dodecanato de loroxantina.
60

O produto de reserva um polissacardeo derivado de molculas de glicose unidas por ligaes glicosdicas do tipo 1-3. So produtos hidrossolveis, semelhantes queles produzidos por euglenfitas e ocrfitas, e que no coram em presena de iodo. Os produtos de reserva so acumulados em vesculas no citoplasma, formadas pelo aparato de Golgi. Nas clulas flageladas ocorre apenas um nico flagelo, inserido lateralmente. H um nico ncleo, cuja posio pode ser central ou perifrica. Dictiossomos e mitocndrias so numerosos nas espcies do grupo. Organelas semelhantes a tricocistos j foram encontradas em Chlorarachnion reptans, mas sua natureza e ao ainda no foram suficientemente estudadas (Reviers, 2006). Paredes celulares podem ser formadas em alguns estdios transitrios e em cistos de repouso, mas sua natureza qumica ainda no foi elucidada. No so conhecidos fsseis do grupo, pois a conservao das clulas certamente muito difcil. A reproduo do grupo d-se por diviso binria das clulas e pela formao de zosporos dotados de apenas um flagelo. Os zosporos so formados em ttrades, grupos de quatro clulas imveis dotadas de parede celular e flagelo. Reproduo sexuada j foi documentada em Chlorarachnion reptans e Cryptochlora perforans. Em C. reptans o gameta masculino amebide e o feminino cocide; em C. perforans os dois gametas so amebides (Reviers, 2006). No h detalhes sobre a ploidia das fases que se alternam nem sobre a meiose praticada pelas espcies do grupo. No so conhecidos efeitos nocivos de cloraracnifitas biota ou ao homem. As espcies conhecidas da diviso Chlorarachniophyta so: Bigelowiella natans, Chlorarachnion reptans, Cryptochlora perforans, Gymnochlora stellata, Lotharella amoeboformis, L. globosa, L. polymorpha e L. vacuolata. As espcies so amebides ou cocides encontradas no bentos, exceto B. natans, que apresenta hbito planctnico e suas clulas vegetativas apresentam um flagelo. Detalhes da ultra-estrutura do pirenide e a posio do nucleomorfo no compartimento periplastidial so importantes para a identificao das espcies bentnicas do grupo. Ota et al. (2005) sugerem a existncia de diversas espcies no descritas cultivadas em colees de culturas de microalgas (vide Captulo 7), a exemplo da cepa CCMP240 (mantida pelo Provasoli-Guillard Center for Culture of Marine Phytoplankton, EUA), cujo estudo resultou na descrio da oitava espcie do grupo, L. vacuolata.

2.2.3 DIVISO GLAUCOPHYTA Embora no haja representantes desta diviso no ambiente marinho, uma breve descrio de suas caractersticas importante para situar esse grupo em meio aos demais, que envolvem algas marinhas e dulciaqcolas. As glaucfitas so algas raras, planctnicas ou bentnicas, podendo ocorrer como epfitas de outras algas, musgos e angiospermas. Os membros da diviso Glaucophyta (Gr. glaukos, azulado-esverdeado + Gr. phyton, planta) so eucariotos que possuem plastos dotados de pigmentos azul-esverdeados, conhecidos como cianelas (Figura 2.14). Esses plastos assemelham-se a cianobactrias cocides de vrias formas, incluindo a ocorrncia de paredes formadas por peptidoglucano. As cianelas/plastos das glaucfitas ocorrem no interior de vacolos e possuem clorofila a, ficobilinas e carotenides. Sua colorao verde-azulada, como efeito da presena de ficocianina e aloficocianina, mascarando a clorofila existente. Os tilacides so separados uns dos outros, como nas cianobactrias tpicas, e no ocorrem empilhados, como em proclorofceas e na maioria das algas eucariticas (Figura 2.14). Assim como nas cianobactrias tpicas e nas algas vermelhas, os pigmentos acessrios da fotossntese ocorrem organizados em ficobilissomos dispostos sobre a membrana dos tilacides. Os carotenides presentes incluem o -caroteno, a zeaxantina e a -criptoxantina. H material
61

gentico no plasto/cianela, o qual se dispe no centro da organela. Alm disso, o plasto/cianela tambm dispe de carboxissomos na sua poro central, dotados da enzima RuBisCO, que catalisa a fixao fotossinttica de CO2 em ribulose 1,5-bisfosfato.

Vacolo pulstil Filopdio

10 m

Envelope em forma de urna Cianela Cianela

Ncleo a) b)
10 m

Membrana do vacolo que contm a cianela Parede de peptidoglicano Carboxissomos Tilacides Tilacides
1 m

0,1 m

c)

Figura 2.14 As glaucfitas Cyanophora paradoxa (a) e Paulinella chromatophora (b). Detalhes da morfologia da cianela de P. chromatophora (c) vistos em corte transversal. Modificado de Hoek et al. (1995).

As caractersticas especiais das cianelas tornam as glaucfitas extremamente importantes no estudo da evoluo das algas e da prpria evoluo dos seres fotossintetizantes, uma vez que so consideradas por muitos autores exemplos modernos do processo de aquisio de endossimbiose estvel. Parcela importante dos estudos sobre endossimbiose em algas foi realizada com o gnero Cyanophora. O polissacardeo de reserva produzido pelas glaucfitas o amido, que acumulado em grnulos fora do plasto/cianela, a exemplo do que ocorre nas algas vermelhas. Nas algas verdes, brifitas e plantas vasculares, o amido formado e acumulado dentro do cloroplasto. As clulas flageladas apresentam dois flagelos desiguais em tamanho, que se inserem numa depresso prxima ao pice da clula. Os flagelos apresentam o arranjo tpico de ultra-estrutura 9 + 2 (nove pares de microtbulos perifricos circundando um par central), encontrado em quase todas as clulas eucariticas, e duas filas de plos delicados; os flagelos das glaucfitas, entretanto, so inteiramente diferentes dos plos tubulares rgidos de outras algas, conhecidos
62

como mastigonemas, como os apresentados por algas criptfitas e ocrfitas. As formas vegetativas no flageladas (clulas isoladas ou colnias) produzem clulas reprodutivas assexuadas flageladas (zosporos). No se conhece reproduo sexuada neste grupo de algas. A diviso formada por apenas trs gneros e 14 espcies: Cyanophora (com trs espcies), Glaucocystis (com dez espcies) e Gloeochaete (com uma nica espcie) (Reviers, 2006). Alguns autores reconhecem a existncia de um quarto gnero na diviso (Glaucosphaera), constitudo por clulas no flageladas. Estudos recentes sugerem que esse gnero, na realidade, deve ser alocado na diviso Rhodophyta, ordem Porphyridiales.

2.2.4 DIVISO EUGLENOPHYTA A diviso Euglenophyta (Gr. eu, bom, verdadeiro ou primitivo + Gr. glene, olho + Gr. phyton, planta) inclui os chamados flagelados euglenides, os quais ocorrem como clulas livres ou em formas coloniais. A imensa maioria ocorre como mnadas (Figura 2.15), mas algumas espcies apresentam estdios durante os quais so aglomeradas dentro de uma cpsula de mucilagem. H cerca de 40 gneros e 900 espcies (650 a 1.050 espcies, dependendo dos autores consultados), 2/3 das quais so heterotrficas (praticando saprotrofia ou fagotrofia), dotadas de plastos incolores, e h tambm espcies desprovidas de plastos. Dentre os gneros e espcies restantes (1/3 do total), ocorrem as euglenofceas dotadas de plastos pigmentados, com clorofila a, clorofila b e carotenides, muitos dos quais idnticos aos de algas verdes. Os carotenides mais importantes presentes so -caroteno, neoxantina, diadinoxantina, equinenona, diatoxantina e zeaxantina. Os pigmentos acessrios no mascaram a cor da clorofila, o que confere colorao verde s espcies fotossintetizantes. As espcies capazes de realizar fotossntese so em sua imensa maioria mixotrficas. Os tilacides se agrupam em trs, formando lamelas, um arranjo tambm encontrado em dinoflagelados e em algas heterocontfitas. Os plastos de euglenfitas apresentam envelope constitudo por trs membranas e nunca so conectados ao ncleo atravs do retculo endoplasmtico. O ADN do plasto ocorre como uma mistura de grnulos pequenos, espalhados por toda a organela.

E Estigma Reservatrio Vacolo contrtil Paramilo

Plasto Ncleo

Py

a) b)

Figura 2.15 Ilustraes das feies morfolgicas tpicas de euglenfitas e suas estruturas celulares. E = estigma; Py = pirenide; P = plasto; N = ncleo. (a) Segundo Gojdics (1953); (b) segundo Walne & Arnott (1967).

63

Em vez de parede celular, h uma pelcula associada a microtbulos constituda de faixas de protenas abaixo da membrana plasmtica, a qual confere flexibilidade e resistncia clula. As faixas de natureza protica formam espirais em torno da clula e tm capacidade de contrao e distenso. Muitas euglenfitas tm forma plstica que se altera com seus movimentos. medida que a clula se movimenta, as faixas que compem a pelcula escorregam umas sobre as outras, contraem-se e distendem-se, promovendo as mencionadas mudanas na forma das clulas que configuram os chamados movimentos euglenides ou metabolia. Algumas euglenfitas (por exemplo, Menodium, Rhobdomonas) tm pelculas rgidas e outras (por exemplo, Ascoglena, Strombomonas, Trachelomonas) tm uma lrica que envolve a clula. Quase todas as espcies apresentam uma fina camada de mucilagem, a qual secretada por corpos de mucilagem ou mucocistos, derivados do complexo de Golgi, situados abaixo da pelcula. A produo intensa de mucilagem pode resultar na formao de estdios palmelides. Os flagelos emergem de uma invaginao especial denominada ampulla, ampola ou citofaringe, localizada na extremidade anterior da clula, consistindo em um canal e um reservatrio. Quase sempre h dois flagelos, mas um deles curto e no emerge da ampulla, aparentando, portanto, tratar-se de um nico flagelo. Assim, alm dos movimentos euglenides, as euglenfitas podem tambm se movimentar pela ao de seus flagelos. O flagelo que emerge mostra-se espesso em observaes por microscopia ptica, em razo da ocorrncia de uma haste paraflagelar, que se situa num dos lados do axonema. Os flagelos so dotados de um arranjo unilateral de plos delicados e curtos (2-3 m de comprimento), tendo do outro lado um segundo arranjo de cerdas ainda mais curtas e finas. Junto ao reservatrio ocorre um estigma alaranjado ou avermelhado, pigmentado pela presena de gotculas de carotenides. Estigmas semelhantes aos das euglenfitas (livres no citoplasma) so encontradas somente em eustigmatofceas e dinoflagelados, pois nas demais algas elas ocorrem nos plastos. Em espcies de gua doce ocorre tambm um vacolo contrtil, na poro anterior da clula, que lana seus contedos dentro do reservatrio e que provavelmente tem papel importante na osmorregulao da clula. O vacolo contrtil rodeado por vacolos menores, acessrios que tambm se intumescem de lquidos e lanam seus contedos no reservatrio. O produto de reserva um polissacardeo derivado de glicose, formado por ligaes glicosdicas do tipo -1,3, o paramilo, que ocorre em grnulos no citoplasma de espcies pigmentadas e mesmo em espcies no pigmentadas dotadas de plastos. O paramilo no cora em presena de lugol e forma estruturas em formato de anel. O paramilo um polissacardeo semelhante crisolaminarina, porm, a molcula apresenta mais ramificaes laterais da cadeia linear principal e insolvel. Se pirenides esto presentes, eles se projetam para fora do plasto e o paramilo pode ser visto associado a eles. Gotculas de gordura tambm podem ser encontradas nas espcies do grupo, constituindo reserva energtica secundria. Inicialmente acreditava-se que o paramilo era uma substncia exclusiva de euglenfitas, at que Kreger & van der Veer (1970) demonstraram a presena de paramilo em grnulos na alga primnesifita Pavlova mesolychnon. A mitocndria das euglenfitas apresenta algumas peculiaridades: so grandes (0,510 m de comprimento) e s vezes so conectadas umas s outras formando redes. As mitocndrias so maiores e mais interconectadas em espcies heterotrficas do que naquelas que praticam fotossntese. As membranas externas das mitocndrias so particularmente bastante onduladas e as internas apresentam cristas bem desenvolvidas em forma de discos. O ncleo interfsico apresenta cromossomos condensados, os quais podem ser vistos em clulas vivas. A mitose fechada (o envelope nuclear se mantm intacto) e o nuclolo
64

persiste durante a diviso celular. No se conhece reproduo sexuada em euglenfitas, embora em Scytomonas j tenha sido verificada a ocorrncia de fuso de clulas que, assim, poderia representar uma forma de reproduo sexuada por isogamia (Reviers, 2006). Na ausncia de mais informaes e detalhes sobre a sexualidade das euglenfitas, assume-se que as clulas se reproduzem meramente por diviso binria, que se inicia com a duplicao do reservatrio e dos flagelos. A maioria das espcies conhecidas ocorre em ambientes dulciaqcolas, embora diversas espcies marinhas e de ambientes salobros tambm sejam conhecidas. Euglenfitas tambm so encontradas em solos midos e formas parasitas de coppodes e de batrquios so reconhecidas. Algumas espcies de euglenfitas pigmentadas tm hbito bentnico e so capazes de alterar visivelmente o sedimento sobre o qual ocorrem, quando geram aglomeraes densas nesses casos, o sedimento geralmente torna-se esverdeado. Tais espcies so constituintes do chamado microfitobentos, juntamente com outros grupos de algas, como as diatomceas e as cianobactrias, tendo importncia relevante na ecologia de praias, esturios, pntanos e lagos. Especula-se que esse grupo seja antigo, pois h registros fsseis atribudos a ele em depsitos de 410 a 460 milhes de anos. As anlises filogenticas modernas indicam que as euglenfitas esto relacionadas evolutivamente aos kinetoplastdeos, formando um clado bem definido (Brusca & Brusca, 2003). Os kinetoplastdeos constituem um grupo de protistas heterotrficos que envolvem diversas formas de parasitas que afetam o homem, como o gnero Trypanosoma (causador da doena de Chagas e da doena do sono) e Leishmannia (causador da leishmaniose). O grupo envolve tambm formas livres que consomem algas microscpicas, como o gnero Bodo, comum em sistemas de cultivo de microalgas de larga escala (ver Captulo 8). As relaes das euglenfitas com os protozorios kinetoplastdeos constituem mais uma evidncia da inexistncia de valor taxonmico do termo alga, conforme discutido no incio deste captulo. A diviso Euglenophyta constituda por apenas uma classe, Euglenophyceae. Esta dividida em seis ordens, fundamentalmente com base na morfologia das clulas: Euglenales, Eutreptiales, Euglenamorphales, Heteronematales, Rhabdomonadales e Sphenomonadales. As trs primeiras ordens apresentam representantes fotossintetizantes e no fotossintetizantes; as trs ltimas ordens so constitudas apenas por representantes heterotrficos. Diversos estudos independentes de sistemtica molecular, com base na anlise das seqncias do ARNr 18S, sugerem que as euglenfitas fotossintetizantes foram originadas por endossimbiose secundria entre uma alga verde e formas incolores heterotrficas desprovidas de plastos, como Petalomonas e Pseudoperanema (Reviers, 2006). Essa interpretao conveniente e contribui para o entendimento da constatao de que a maioria das euglenfitas no fotossintetizante, uma vez que o processo citado de endossimbiose secundria envolveu apenas parte das espcies primitivas do grupo. Os gneros Euglena, Eutreptia, Phacus, Trachelomonas (formas pigmentadas), Astasia, Colacium, Peranema e Petalomonas (formas incolores) so alguns dos representantes mais comuns da diviso Euglenophyta. Espcies do gnero Eutreptia ocorrem em gua doce e no mar e so capazes de formar floraes ocasionais. Colacium um gnero bentnico e colonial que cresce principalmente como epizoonte do cladcero Daphnia em ambientes de gua doce.

2.2.5 DIVISO CRYPTOPHYTA Esta diviso compreende nmero inexato de flagelados unicelulares, conhecidos como criptomnadas ou criptfitas, que significam literalmente clulas flageladas livres escondidas ou planta escondida, respectivamente. O grupo vem recebendo essas designaes por sua
65

presena discreta (muitas vezes imperceptvel) em amostras naturais. So reconhecidos de 12 a 23 gneros, de acordo com a fonte consultada. Algumas espcies no so fotossintetizantes. As criptfitas, em vez de parede celular, possuem revestimento especial, o periplasto (Figura 2.16), constitudo por placas proteinceas de diferentes tamanhos e formas (geralmente polidricas) sob a membrana plasmtica e tambm por uma camada de placas e/ou escamas situada sobre a mesma. Forma-se uma estrutura complexa, em que as camadas externa e interna do periplasto esto diretamente associadas membrana plasmtica. As clulas geralmente tm forma elipside, so achatadas dorsiventralmente, sendo assimtricas e dotadas de dois flagelos originados na extremidade subapical ou lateral da clula, na base de uma depresso conhecida como vestbulo. Um vacolo contrtil proeminente lana seu contedo no vestbulo; este forma a extremidade do sulco ou citofaringe da clula. Formase um sulco quando a depresso aberta ao longo de seu comprimento e uma citofaringe quando a abertura ocorre apenas na extremidade anterior, sendo formado um tubo. O vestbulo pode ser aberto ou fechado supostamente por meio da ao de fibrilas contrteis da protena centrina, a qual controlada pelos nveis da Ca2+ e ATP (Graham & Wilcox, 2000). Detalhes sobre a posio e forma do vestbulo tm importncia taxonmica. Junto ao vestbulo h duas estruturas, conhecidas como corpos de Maupas, cuja funo desconhecida. Acredita-se que elas possam estar envolvidas no processo de remoo e digesto de membranas suprfluas (Hoek et al., 1995).

Plasto Vestbulo Ejectissmios Nucleomorfo Mitocndria

Ncleo Periplasto a) Plasto

Nucleomorfo Ncleo

b)

Figura 2.16 Representao esquemtica de Cryptomonas ovata em corte longitudianal (a) e transversal (b). Notar a existncia de dois plastos grandes, nucleomorfo e ejectissmios. Extrado de Santore (1985).

66

Os flagelos so levemente diferentes entre si em forma e tamanho: o flagelo maior apresenta duas fileiras de mastigonemas (de 1,5 m de comprimento), ao passo que o menor apresenta apenas uma fileira de mastigonemas mais curtos (1,0 m de comprimento). Os mastigonemas so formados entre o envelope nuclear e o retculo endoplasmtico e supostamente aumentam a eficincia dos flagelos. Os flagelos so cobertos por escamas orgnicas minsculas (150 nm de dimetro), as quais apresentam padro de roseta heptagonal, cuja funo desconhecida. Vistas em movimento, percebe-se que as criptomnadas realizam rotao durante o deslocamento. Esse padro de movimento decorre da assimetria da clula e da ao desigual dos dois flagelos, pois um deles duro e quase imvel, enquanto o outro efetivamente impulsiona a clula. Algumas poucas espcies so desprovidas de plastos e pigmentos, apresentando nutrio heterotrfica, mas a grande maioria das espcies fotoautotrfica ou heterotrfica facultativa. A maioria das criptfitas possui um nico plasto bilobado (algumas espcies apresentam dois plastos), de grandes dimenses, no qual se observa freqentemente a proeminncia de um lbulo em relao ao outro (Figura 2.16). Geralmente, a forma da clula determina a forma do plasto, o qual dotado de um nico pirenide, que freqentemente se projeta no espao interlobular. O plasto est envolvido por dois pares de membranas: um deles mais interno, o envelope do plasto; o outro, mais externo, oriundo do chamado retculo endoplasmtico periplastidial. Alm dos plastos, o ncleo e os grnulos de amido tambm esto envolvidos entre os dois pares de membranas mencionados (Lee, 1999). O espao situado entre os dois pares de membranas do plasto, que compreende um conjunto de organelas e estruturas celulares, conhecido como compartimento periplastidial. Assim, o amido, principal produto de reserva das criptfitas, deposita-se caracteristicamente no compartimento periplastidial, sendo, portanto, envolvido pelas membranas dos plastos, uma feio nica entre organismos fotossintetizantes. Gotculas de lipdeos tambm so formadas como material de reserva, mas estas ocorrem de forma dispersa pela clula. As criptfitas fotossintetizantes possuem um conjunto singular de pigmentos: clorofila a, clorofila c2 (a clorofila c2 transfere energia das ficobilinas para a clorofila a), carotenides (carotenos: caroteno, -caroteno; xantofilas: aloxantina, crocoxantina, monadoxantina, zeaxantina) e ficobilinas (ficoeritrina e ficocianina). A xantofila aloxantina um pigmento acessrio que ocorre exclusivamente nesse grupo, funcionando como marcador taxonmico que indica a presena de criptomnadas em amostras naturais de fitoplncton, que tipicamente apresentam misturas de muitas espcies de grupos taxonmicos distintos. As criptomnadas possuem ficocianina ou ficoeritrina, sendo que determinada espcie no produz as duas substncias. Como resultado da diversidade pigmentar do grupo e das diferentes propores de pigmentos nas espcies, as diferentes criptfitas podem apresentar colorao altamente diversificada, como azul, avermelhada, verde-azulada, verde oliva, marrom-amarelada e marrom. As ficobiliprotenas das criptomnadas no se localizam em ficobilissomos, como em cianobactrias e algas vermelhas, mas, sim, no lmen dos tilacides, conferindo a essa regio celular aparncia opaca em imagens geradas por microscopia eletrnica. A ausncia de ficobilissomos permite que os tilacides de criptomnadas formem lamelas (quase sempre constitudas por apenas dois tilacides pareados), diferentemente das algas vermelhas e cianobactrias, que tm tilacides dispersos (Graham & Wilcox, 2000). Poucas espcies podem no ter tilacides organizados em lamelas. Normalmente, as criptomnadas no possuem mancha ocelar, mas quando presentes consistem em um conjunto de glbulos esfricos, como nas algas ocrfitas. A mancha ocelar situa-se no centro da clula, entre os lbulos do plasto, e no est associada aos flagelos, ao contrrio do que acontece em outros grupos de algas (Hoek et al., 1995).
67

As clulas possuem um nico ncleo, que grande e localizado na poro posterior da clula. H elevado nmero de cromossomos, variando entre 40 e 210 nas diversas espcies examinadas. A mitose aberta (com desintegrao total do envelope nuclear), e na metfase os cromossomos se congregam de forma a gerar uma placa massiva. A diviso celular finalizada com a formao de um sulco de clivagem, que consiste em uma invaginao do plasmalema em forma de anel (Hoek et al., 1995). Uma organela especial, o nucleomorfo, ocorre em criptomnadas no compartimento periplastidial, muitas vezes numa depresso na superfcie do pirenide. O nucleomorfo apresenta estrutura semelhante a um nuclolo: ele envolvido por uma membrana dupla, a qual apresenta poros e contm ADN distribudo em trs cromossomos; o material gentico do nucleomorfo tem genes ativos para transcrio de ARN ribossmico, os quais controlam a prpria manuteno da organela, capaz de realizar autoduplicao. O nucleomorfo interpretado como o ncleo vestigial de um endossimbionte eucaritico incorporado por um organismo heterotrfico ancestral das criptfitas. O compartimento da clula envolvido pelo retculo endoplasmtico do plasto encarado como um vestgio do organismo endossimbionte original (Hoek et al., 1995). Tais interpretaes recebem respaldo de anlises filogenticas moleculares que envolvem material extrado do ncleo e do nucleomorfo. Resultados obtidos por diversos autores independentes mostram semelhana entre o ADN do nucleomorfo e o do ncleo de algas vermelhas, sugerindo que estes poderiam ter sido os organismos eucariticos endossimbiontes incorporados de forma estvel para a formao das criptfitas. Assim, sugere-se a ocorrncia de endossimbiose secundria para a formao do grupo (Graham & Wilcox, 2000). Outra organela especial presente em criptomonadas o ejectissmio (Figura 2.16). Trata-se de estruturas em forma de fita enrolada em espiral, que so explosivamente descarregadas de suas vesculas mediante estimulao. A fita se desenrola e estica rpida e drasticamente durante a descarga, projetando-se frente. Os ejectissmios so formados por uma poro pequena e uma grande (duas fitas enroladas), dispostas num ngulo superior a 100 entre si. Cada clula tem vrios ejectissmios grandes localizados junto ao vestbulo e outros menores distribudos pela periferia da clula. Os ejectissmios pequenos podem atingir objetos distantes at 4 m da clula, ao passo que os ejectissmios grandes podem se estender por distncias de at 20 m (Lee, 1999). Presume-se que a ao dos ejectissmios seja um mecanismo de defesa contra a perturbao causada por herbvoros ou mesmo um recurso para fugir da predao. Quando uma criptfita seriamente irritada ou submetida a choque ambiental repentino, como mudana de pH, condies osmticas, temperatura ou excesso de luz (e calor), numa lmina de microscpio ptico, descargas massivas de vrios ejectissmios podem levar a uma rpida desintegrao da clula. Esta uma das razes pelas quais as criptomnadas so mais difceis de preservar com solues qumicas do que outras algas. O uso de baixas concentraes de glutaraldedo tamponado (1%-3%) recomendado, pois essa substncia penetra rapidamente e atinge as protenas que desencadeiam a reao dos ejectissmios antes que ocorra o processo massivo de destruio das clulas (Graham & Wilcox, 2000). A reproduo ocorre fundamentalmente por mitose assexual e citocinese, durante a qual as clulas continuam a se movimentar. Clulas que esto prestes a se dividir apresentam aspecto arredondado e quatro flagelos, em dois pares. A reproduo sexuada j foi documentada em algumas espcies, mas no se sabe se um aspecto amplamente presente no grupo. Isogamia seguida de cariogamia, por exemplo, foi registrada em Cryptomonas sp. (Kugrens & Lee, 1988). Na espcie Proteomonas sulcata o ciclo de vida envolve um estdio flagelado haplide e um estdio morfologicamente distinto e diplide, mas tambm flagelado.

68

Cada estdio pode se reproduzir vegetativamente, mas ocasionalmente ocorre a formao de estdios alternados, caracterizando um ciclo de vida heteromrfico diplohaplntico em flagelados (Hill & Wetherbee, 1986). H cerca de 100 espcies marinhas e 100 espcies dulciaqcolas. As criptfitas so pequenas e a maioria das espcies pertence ao nanoplncton. Em algumas espcies, estdios ssseis palmelides podem ser formados. O gnero Bjornbergiella apresenta um talo filamentoso extremamente simples. As criptfitas so particularmente abundantes em guas oligotrficas, temperadas e de altas latitudes, em lagos e oceanos. Poucas espcies toleram altas temperaturas ocenicas (23C ou mais), sendo o grupo raro ou ausente em guas hipersalinas (salinidade > 40). No ambiente, as criptfitas tendem a ocorrer mais abundantemente em guas subsuperficiais (10-15 m de profundidade) e muitas espcies so adaptadas a nveis baixos de irradincia. Certas espcies de crescimento rpido (como algumas dos gneros Cryptomonas e Rhodomonas) vm sendo utilizadas de forma bem-sucedida em aqicultura como alimento para outros organismos. O sucesso de sua utilizao decorre, alm do crescimento rpido, da composio qumica favorvel a vrios animais e da ausncia de parede celular, fato que facilita a digesto (ver Captulo 8). Algumas espcies so capazes de realizar floraes, como espcies dulciaqcolas do gnero Cyanomonas ou diversas espcies no mar do Norte. Floraes de Chroomonas lacustris e Cryptomonas spp. so comuns em lagos antrticos perenemente cobertos por gelo, contribuindo com mais de 70% da biomassa do fitoplncton naqueles locais (Graham & Wilcox, 2000). Um aspecto extremamente interessante quanto s criptfitas sua incorporao no interior de clulas de organismos mixotrficos. As criptfitas, ou apenas algumas de suas partes (como os plastos), ocorrem endossimbioticamente (temporria ou permanentemente) em algumas espcies de protozorios (por exemplo, os ciliados Myrionecta rubra e Cyclotytrichium meunieri) e dinoflagelados (por exemplo, Pfiesteria piscicida e Amphidinium wigrense), contribuindo de forma fundamental para a sobrevivncia dessas outras espcies. Algumas dessas espcies de ciliados e dinoflagelados podem formar proliferaes intensas, e especula-se que ao menos em parte essa capacidade decorra da aquisio de energia atravs da endossimbiose de criptfitas, como no caso do ciliado Mesodinium rubrum. Lee (1999) classifica as criptfitas em apenas uma classe, Cryptophyceae, constituda por apenas trs ordens: Goniomonadales, constituda por espcies incolores e/ou sem plastos; Cryptomonadales, formada por clulas geralmente avermelhadas com plastos contendo a ficobiliprotena ficoeritrina-cr; e Chroomonadales, formada por clulas geralmente azulesverdeadas com plastos contendo a ficobiliprotena ficocianina-cr. Cryptomonas o gnero mais estudado da diviso; muitas das informaes assumidas como sendo comuns diviso inteira foram levantadas em estudos realizados apenas com espcies do gnero Cryptomonas. Outros gneros comuns de criptfitas so Chilomonas (possui plastos incolores), Chroomonas, Goniomonas (= Cyathomonas) (desprovido de plastos), Hemiselmis, Hillea, Rhodomonas e Storeatula.

2.2.6 DIVISO PRYMNESIOPHYTA (= HAPTOPHYTA) Esta diviso compreende organismos flagelados unicelulares e formas vegetativas solitrias ou coloniais no flageladas, que possuem estdios flagelados em alguma parte de seu ciclo de vida. Os representantes dessa diviso so conhecidos como haptfitas ou primnesifitas. A feio mais marcante do grupo a presena de uma estrutura em forma de fio, conhecida como haptonema, normalmente situada entre os dois flagelos tpicos (Figura 2.17). A funo do haptonema no devidamente compreendida at o momento. Segundo alguns autores, o
69

haptonema uma estrutura vestigial que tenderia a desaparecer nas clulas; segundo outros, o haptonema poderia ter a funo de orientar o movimento das clulas ou auxiliar na busca por alimento. O nome Haptophyta foi atribudo pela presena do haptonema, no tendo nenhuma relao com algum dos gneros do grupo. Posteriormente, o nome da diviso foi alterado para Prymnesiophyta (Gr. prymnesium, cabo rgido + Gr. phykos, alga ou Gr. phyton, planta), utilizando-se o gnero Prymnesium como tipo. Como o nome Haptophyta e a designao de seus representantes como haptfitas j estavam consagrados, atualmente so reconhecidas formalmente as duas designaes para o grupo e para seus representantes.

sf

5 m

lf

a) c c l ss
1 m

b) h

Figura 2.17 Esquemas de duas primnesifitas: Chrysochromulina ephippum (a) e Pavlova mesolychnon (b). c = plasto; l = vescula de leucosina; SS = escamas; sf = flagelo curto; lf = flagelo longo; h = haptonema. Reproduzido de Lee (1999).

H cerca de 280 espcies conhecidas, sendo a maioria marinha e exclusivamente fotoautotrfica, mas h tambm espcies mixotrficas (por osmotrofia ou fagotrofia). As primnesifitas so pequenas e em sua maioria pertencem ao nanoplncton, podendo ser dominantes naquela frao do plncton marinho. As clulas das primnesifitas so comumente cobertas por escamas e, em muitas delas, as escamas so mineralizadas, formando ornamentao muito marcante. Do total, 40 gneros (envolvendo cerca de 200 espcies) constituem os cocolitofordeos, grupo extremamente abundante e importante no mar, caracterizado pela belssima ornamentao das clulas com escamas, os coclitos, que na maioria dos casos so impregnadas com carbonato de clcio (Figura 2.18). Outros 11 gneros apresentam clulas no ornamentadas com coclitos e englobam cerca de 80 espcies (as espcies mixotrficas de primnesifitas, mencionadas acima, no apresentam coclitos). A partir de registros fsseis, estima-se que os cocolitofordeos tenham surgido h 250 milhes de anos, logo aps o maior evento de extino em massa ocorrido na Terra, no final do Permiano. Estima-se que 85% das espcies marinhas e mais de 90% das espcies terrestres tenham sido extintas naquele evento (Benton, 2003), possivelmente em decorrncia de

70

atividades vulcnicas muito intensas.3 Entretanto, a produo de coclitos considerada uma caracterstica derivada, que teria surgido posteriormente entre as primnesifitas, o que sugere que a diviso provavelmente seja mais antiga que os cocolitofordeos (Graham & Wilcox, 2000). No h registros antigos de clulas sem ornamentao, cuja conservao e identificao so muito mais difceis.
2 m 2 m

a)

b)
3 m

c)
2 m

3 m

d)

e)

f)

2 m

Figura 2.18 Micrografias eletrnicas de varredura de alguns cocolitofordeos: (a) Coccolithus pelagicus; (b) Emiliania huxleyi; (c) Dicosphaera tubifera ; (d) Pontosphaera syacusana; (e) Syracosphaera nodosa; (f ) Braarudosphaera bigelowii. Reproduzido de Faber & Preisig (1994).

3. A famosa extino em massa ocorrida no final do Cretceo (h 65 milhes de anos) provocou o desaparecimento de cerca de 50% das espcies existentes, incluindo os dinossauros, uma percentagem menor do que na grande extino em massa do Permiano.
71

Os plastos so envolvidos dentro de uma dobra da membrana do retculo endoplasmtico, que se constitui num retculo endoplasmtico plastidial. O plasto se dispe junto ao ncleo e o retculo endoplasmtico plastidial forma um contnuo que envolve tambm o ncleo, constituindo seu envelope nuclear. Os pigmentos fotossintticos exibidos por esse grupo incluem clorofila a, clorofila c1, clorofila c2 e carotenides como fucoxantina (geralmente o mais abundante deles), -caroteno, diadinoxantina, diatoxantina e derivados da fucoxantina, como 19-hexanoiloxifucoxantina e 19-butanoiloxifucoxantina. A presena de carotenides em grande concentrao confere a seus representantes uma colorao amarelada, dourada ou diversos tons de marrom, mascarando a cor da clorofila. Entretanto, pode haver diferenas expressivas na composio de carotenides, sendo que algumas sequer apresentam fucoxantina. De acordo com Falkowski & Raven (1997), a clorofila c apresenta uma via biossinttica distinta daquela das clorofilas a e b; a clorofila c considerada como um intermedirio na transferncia de energia entre carotenides e clorofila a dentro do complexo de antena carotenide/clorofila. O produto de reserva um polissacardero derivado de glicose formado por ligaes glicosdicas do tipo -1,3, a crisolaminarina, que levemente diferente do paramilo existente nos euglenides, e ocorre no interior de vacolos citoplasmticos. Lipdeos tambm so acumulados pelo citoplasma como produto de reserva. As primnesifitas possuem dois flagelos lisos e geralmente iguais, desprovidos de mastigonemas e inseridos na poro anterior ou lateral da clula. Em algumas espcies os dois flagelos apresentam diferenas discretas de comprimento. Embora o haptonema situese entre os flagelos, sua ultra-estrutura inteiramente diferente daqueles. Enquanto os flagelos apresentam o tpico arranjo 9 + 2 de microtbulos (9 pares perifricos + 2 microtbulos centrais), os haptonemas tm seis ou sete microtbulos isolados (no ocorrem em pares) em um arranjo de meia-lua; alm disso, entre o corpo do haptonema e a membrana plasmtica, ocorre uma dobra do retculo endoplasmtico. A reproduo vegetativa por diviso binria a forma mais comum de reproduo no grupo. Porm, reproduo sexuada existe e j foi documentada em vrias espcies. Um ciclo de vida heteromrfico diplohaplntico foi descoberto em algumas espcies, no qual um estdio flagelado diplide e planctnico se alterna com um estdio filamentoso haplide e bentnico. Em outras espcies existe uma alternncia entre estdios flagelados e no flagelados, mas detalhes sobre esse padro de ciclo de vida permanecem obscuros. Os cocolitofordeos so pequenos e pertencentes ao nanoplncton; eles ocorrem em todo o mundo, sendo especialmente abundantes em guas oligotrficas e quentes, como as tpicas de oceano aberto tropical. Os cocolitofordeos so particularmente interessantes por suas relaes com os ciclos biogeoqumicos do enxofre e do carbono. Os coclitos so formados pela deposio de seus materiais de origem via secreo do complexo de Golgi. Essa organela secreta substncias orgnicas como fibrilas celulsicas que constituem a matriz para posterior acumulao de carbonato de clcio. Em algumas espcies, entretanto, no h acumulao de carbonato de clcio e os coclitos formados so, portanto, de natureza orgnica. De qualquer forma, o desenvolvimento de coclitos envolve a secreo de substncias orgnicas no interior de cisternas de um nico e extremamente grande aparato de Golgi situado prximo dos corpos basais dos flagelos, com sua face de formao voltada para a parte anterior da clula. Esse aparato de Golgi especial tpico desse grupo de algas. As haptfitas que produzem coclitos podem ser separadas em dois grupos fundamentais, de acordo com sua estrutura e onde so produzidos: h aquelas formadoras de heterococlitos, sendo estes formados internamente (pelo aparato de Golgi), e aquelas possuindo os chamados
72

holococlitos, que so formados extracelularmente. Os holococlitos so formados regularmente por cristais hexagonais ou rombodricos, enquanto os heterococlitos so formados por cristais rombodricos, cujas superfcies e ngulos podem ser total ou parcialmente suprimidos (Graham & Wilcox, 2000). Os heterococlitos so mais robustos que os pequenos e mais delicados holococlitos. Alguns ciclos de vida incluem formas que se alternam na produo de holococlitos e heterococlitos. No gnero Coccolithus, as formas que produzem heterococlitos so imveis e se alternam com formas flageladas dotadas de holococlitos. No segundo caso, as escamas orgnicas so produzidas pelo aparato de Golgi dentro da clula, so secretadas externamente e, ento, calcita depositada sobre a escama (coclito) dentro do espao coberto por um envelope orgnico (Graham & Wilcox, 2000). A calcificao dos coclitos dependente da fotossntese, pois exatamente por meio desse processo que a energia necessria para o transporte de substncias no aparato de Golgi e atravs do citoplasma torna-se disponvel. Alm disso, a fotossntese tambm funciona como um mecanismo de captao do dixido de carbono gerado por intermdio da equao da calcificao (Equao 2.1), que tem como produto principal carbonato de clcio: 2HCO3 + Ca2+ CaCO3 + CO2 + H2O 2.1

A produo de CO2, prontamente utilizado na fotossntese, considerada como uma vantagem adaptativa extremamente relevante dos cocolitofordeos. Dados experimentais derivados de estudos com cepas que realizam processos intensos de calcificao com outras que realizam calcificao em menor intensidade apiam essa interpretao (Graham & Wilcox, 2000). Existe uma grande variedade de coclitos entre os cocolitofordeos, que parecem exibir relaes com o nicho ecolgico ocupado pelas espcies, ou pelo habitat. O tipo mais simples de coclito consiste em discos basais sobre os quais paredes de calcita so geradas ao longo das laterais para formar um cilindro curto (ex.: Syracosphaera). Outras espcies produzem coclitos que consistem em dois escudos unidos por uma coluna curta (ex.: Emiliania). Esse padro permite que coclitos vizinhos ocorram de forma imbricada, aumentando a coeso da cobertura celular. Alguns cocolitofordeos possuem um haptonema bem desenvolvido, mas em outros tal estrutura vestigial ou ausente. A presena de coclitos de carbonato de clcio uma feio nica dentre algas microscpicas e encarada por certos autores como uma resposta adaptativa para a necessidade de uma camada de proteo a clulas que habitam ambientes supersaturados de carbonato de clcio. Os cocolitofordeos tm taxas de afundamento mais rpidas que os demais membros do fitoplncton de mesmo tamanho, presumivelmente devido ao aumento de densidade gerado pelos coclitos. Essa caracterstica capacita os cocolitofordeos a absorver nutrientes disponveis em guas mais profundas, diminuindo a competio por nutrientes escassos de guas superficiais. A liberao de coclitos em guas profundas, aliado aos movimentos de seus flagelos, permitiria o retorno dos indivduos a guas mais rasas, onde a fotossntese favorecida. Esse mecanismo possivelmente responsvel pelo sucesso de ocorrncia de cocolitofordeos em guas pobres em nutrientes, como o oceano aberto tropical. Estudos sobre dinmica de nutrientes indicam que os cocolitofordeos so capazes de consumir nitrognio nas formas de nitrato, uria e nitrito, embora amnia seja a forma preferida, conforme ocorre com a maioria das espcies do fitoplncton. Fosfato pode ser obtido via ruptura de molculas orgnicas por fosfatases extracelulares. Sob condies timas de crescimento, algumas espcies de cocolitofordeos podem se dividir at 2,5 vezes por dia, mas outras tm seu mximo em apenas uma diviso por dia. Muitas espcies so sensveis ao excesso de luz, principalmente aquelas oriundas de oceano aberto tropical, sendo

73

levadas morte se submetidas luz contnua. Esse fato sugere que essas espcies so dependentes da ocorrncia de ciclos dirios de claro-escuro. Espcies oriundas de ambientes costeiros, polares e temperados parecem ser menos sensveis ausncia de fotoperodo. Muitas das informaes relativas s funes dos coclitos para os cocolitofordeos foram obtidas a partir de estudos com Emiliania huxleyi, espcie cosmopolita presente em todos os ambientes ocenicos e nerticos do mundo, exceto nos ambientes polares. Uma excelente reviso sobre o conhecimento disponvel sobre essa espcie foi feita por Paasche (2001). Os coclitos possuem provavelmente vrias funes para as clulas, como: i) restrio do contato das clulas com patgenos como bactrias e vrus; ii) proteo contra predao exercida por protozorios (proteo virtualmente no efetiva contra muitos membros do zooplncton, como coppodos); iii) regulao da flutuabilidade das clulas (produo e/ou liberao de coclitos mais pesados para regular a posio da clula na coluna dgua). Alguns autores sugerem tambm que coclitos poderiam servir para concentrar o foco de luz no interior da clula e atividade na absoro de nutrientes. Estudos recentes indicam tambm que os coclitos podem ter funo importante na disperso de luz na coluna dgua, pois dependendo do ngulo no qual os raios solares atingem as clulas eles poderiam ser refletidos de volta para a atmosfera ou serem projetados para outras profundidades (Voss et al., 1998; Gordon & Du, 2001). Algumas espcies de primnesifitas so muito abundantes no mar, como Phaeocystis antarctica, possivelmente a espcie do fitoplncton individualmente presente em maior biomassa no oceano Antrtico. Outras espcies esto envolvidas em fenmenos intensos de florao algcea, as quais so nocivas biota marinha; dentre elas esto a espcie colonial Phaeocystis globosa e alguns representantes do gnero Prymnesium, como P . parvum e P . patelliferum, alm de Chrysochromulina, Emiliania huxleyi e Gephryocapsa oceanica. Crescimentos densos de Chrysochromulina podem causar danos a guelras de peixes, com conseqente mortalidade dos animais; representantes do gnero Prymnesium produzem ictiotoxinas que so responsveis pela morte de peixes. Floraes de Phaeocystis so comuns nos mares do Norte e Bltico, e nos eventos mais intensos provocam a formao espetacular de uma espuma esbranquiada que flutua sobre a gua. E. huxleyi freqentemente realiza floraes de imensas dimenses no Atlntico Norte, eventualmente atingindo milhares de quilmetros quadrados. Embora os cocolitofordeos constituam uma frao menor de vasas calcrias recentes dos oceanos, no Cretceo eles dominaram o nanoplncton, numa indicao de que o grupo j foi mais abundante e diversificado que atualmente (Lee, 1999). Os cocolitofordeos constituram-se nos principais componentes de depsitos calcrios de sedimentos ocenicos do Mesozico (Jurssico e Cretceo) e Tercirio. A abundncia de coclitos fsseis atingiu um pico no Cretceo Final (95-63 milhes de anos atrs), quando enormes depsitos de giz se formaram no norte da Europa e em muitas outras regies pelo mundo. O impacto de um asteride na costa da pennsula de Yucatn (Mxico), o famoso evento K/T, presumivelmente teria provocado a extino dos dinossauros e amonitas; estima-se que no mesmo evento cerca de 80% das espcies de cocolitofordeos foram tambm extintas. Acredita-se que a extino em massa dos cocolitofordeos pode ter sido relacionada diminuio da temperatura da Terra aps o evento K/T, pois a maioria das espcies modernas de cocolitofordeos tem afinidade por guas quentes. As espcies sobreviventes irradiaram-se e originaram vrias outras, as quais sofreram segunda extino em massa entre 50 e 30 milhes de anos atrs (Graham & Wilcox, 2000). Como os coclitos so comuns, pequenos e exibem baixo endemismo, eles so usados como indicadores estratigrficos para identificar rochas de diferentes idades de lugares distintos (Graham & Wilcox, 2000). A presena de coclitos em rochas sedimentares pode
74

ser usada como marcador na descoberta e modo de deposio de jazidas de petrleo. Por exemplo, os depsitos de xisto de Kimmeridge Clays (Inglaterra, Reino Unido) so dispostos entre faixas de pedra calcria que so compostas principalmente de coclitos de uma espcie, Ellipsagelosphaera britannica (Lee, 1999). Outras rochas associadas a petrleo tm tambm coclitos caractersticos indicadores. Assim, em termos prticos, ao examinar o sedimento obtido por meio de uma perfurao, a constatao da presena de certos coclitos pode indicar alta probabilidade de existncia de jazidas de petrleo. Cerca de 1.000 espcies fsseis de cocolitofordeos so amplamente utilizadas como indicadores de presena de petrleo (Young et al., 1994). Esse fato tambm mostra contundentemente que as primnesifitas j foram muito mais abundantes no passado, tendo em vista a existncia de menos de 300 espcies modernas. As primnesifitas tambm desempenham papel importante no ciclo do enxofre no mar. Devido sua abundncia, Phaeocystis e vrios cocolitofordeos como Emiliania so fontes importantes de dimetilsulfito (DMS). Primnesifitas utilizam dimetilsulfonio propionato (DMSP) como osmorregulador. Ao serem consumidas e digeridas pelo zooplncton e protozooplncton, ou mesmo quando as clulas algceas se rompem, os contedos celulares so liberados no meio circundante, incluindo DMSP, que na gua do mar convertido a DMS e cido acrlico. DMS uma substncia voltil que se difunde para a atmosfera, onde oxidado. Tais substncias contm enxofre oxidado e geram duas conseqncias distintas: a) proporcionam a formao de chuva cida; b) seus aerossis contribuem para a nucleao de nuvens sobre os oceanos. Embora significativa, a ocorrncia de chuva cida por contribuio de primnesifitas bem menor do que aquelas decorrentes de ao antrpica sobre os continentes e reas costeiras. A formao de nuvens sobre os oceanos aumenta o albedo das reas cobertas pelas nuvens, sendo este um efeito importante no contexto do aquecimento global, pois menos calor tenderia a atingir a superfcie da Terra. O cido acrlico, tambm formado com a quebra do DMSP, possui propriedades antibiticas e dados experimentais indicam que ele pode inibir o crescimento de bactrias junto a clulas de primnesifitas (Sze, 1998). Algumas espcies, sobretudo as dos gneros Isochrysis e Pavlova, so largamente utilizadas em maricultura em todo o mundo por suas propriedades nutritivas adequadas, crescimento rpido, tamanho pequeno e digesto fcil por animais. Segundo Lee (1999), a diviso Prymnesiophyta apresenta apenas uma classe, Prymnesiophyceae, a qual dividida em duas ordens: Prymnesiales, cujos representantes apresentam dois flagelos lisos iguais, sem mancha ocelar e com escamas comumente cobrindo a clula; e Pavlovales, que apresenta espcies dotadas de dois flagelos desiguais, freqentemente cobertos com cerdas e depsitos, cujas clulas podem apresentar mancha ocelar. Os gneros mais comuns da diviso so Chrysochromulina, Isochrysis, Pavlova e Prymnesium (primnesifitas nuas) e os cocolitofordeos Calyptrolithophora, Coccolithus, Emiliania, Gephyrocapsa, Phaeocystis (gnero colonial, dotado de pouqussimos coclitos, quando presentes) e Syracosphaera. Alguns gneros de cocolitofordeos (ex.: Hymenomonas, Ochrosphaera e Pleurochrysis) alternam fases dotadas de coclitos calcificados e outras com coclitos de natureza orgnica.

2.2.7 DIVISO DINOPHYTA Esta diviso compreende os dinoflagelados, organismos unicelulares dotados de dois flagelos distintos entre si. Existem cerca de 550 gneros, e especula-se a existncia de 2.100 a 4.000 espcies, um nmero incerto pela dificuldade de identificao dos dinoflagelados. A grande maioria das espcies ocorre no ambiente marinho, havendo apenas cerca de 220 espcies dulciaqcolas. Cerca de metade das espcies de dinoflagelados consiste em heter75

trofos no pigmentados e no fotossintetizantes que realizam nutrio heterotrfica. As espcies portadoras de plastos fotossintetizantes variam significantemente na composio de pigmentos e tipo de RuBisCO, a enzima responsvel pela fixao fotossinttica de carbono. Muitas espcies fotossintetizantes so capazes de realizar tambm nutrio heterotrfica, configurando um quadro de mixotrofia. Os dinoflagelados ocorrem em registro fssil em depsitos de 400 milhes de anos. Os achados mais antigos so atribudos espcie identificada como Arpylorus antiquus, a qual se assemelha morfologicamente a dinoflagelados modernos. Embora a grande maioria dos dinoflagelados seja constituda por flagelados unicelulares, existem colnias de clulas flageladas, clulas (ou estdios do ciclo de vida) no flageladas e tambm filamentos. As clulas dos dinoflagelados podem ser classificadas em duas categorias bsicas em funo das posies dos flagelos. Os dinoflagelados desmocontos (Figura 2.19a) tm os dois flagelos inseridos na posio anterior da clula, sendo que um deles, tipicamente espiralado, pode circundar a clula ao longo de um sulco discreto e difcil de visualizar em microscopia ptica. O segundo tipo bsico de dinoflagelados consiste nos dinocontos (Figura 2.19b), os quais dispem de flagelos inseridos lateralmente. Um dos flagelos (flagelo transversal) se aloja num grande sulco que circunda completamente a clula, o cngulo (Figura 2.19b). O flagelo transversal dispe-se inteiramente dentro do cngulo e tende a ser maior que o segundo flagelo, o longitudinal; este se projeta para trs e se encontra num sulco menor, que se estende por apenas uma parte da clula. O cngulo, disposto na poro equatorial, divide a clula tpica dos dinoflagelados dinocontos em epicone e hipocone. Os dois flagelos emergem na face ventral da clula e dispem-se entre si num ngulo aproximadamente reto. O arranjo dos flagelos faz com que seus movimentos provoquem giros ou rodopios nos dinoflagelados em deslocamento, de forma que o nome do grupo (Dinophyta Gr. dineo, girar + Gr. phyton, planta) deriva dessa caracterstica. Entende-se que o giro provocado pela ao do flagelo transversal, que espiralado, pois espcies que no dispem desse flagelo (como aquelas do gnero Noctiluca) no apresentam movimentos giratrios ao se deslocar. O flagelo longitudinal pode se estender por 100 m alm do limite da clula, apresenta duas fileiras de cerdas delicadas e supostamente confere direo ao movimento do dinoflagelado. Apesar dos movimentos giratrios resultantes da ao conjunta dos flagelos, vrias espcies so capazes de realizar deslocamentos rpidos, atingindo 200-500 m s1; ou movimentos mais lentos, mas de longa durao, atingindo algumas dezenas de metros por dia, como ocorre nas espcies que realizam migraes na coluna dgua.

Flagelo transversal Cngulo

Sulco Flagelo longitudinal a) b)

Figura 2.19 Representaes dos dois tipos bsicos de clulas de dinoflagelados: (a) dinoflagelado desmoconto; (b) dinoflagelado dinoconto. Modificado de Steidinger & Tangen (1997).

76

Espcies heterotrficas freqentemente apresentam uma estrutura tubular ou pednculo que se projeta para fora da clula e que usada para sugar os contedos de suas presas. O pednculo normalmente no se apresenta permanentemente exposto, sendo projetado por ocasio da captura da presa e recolhido aps o consumo do alimento. O pednculo se insere prximo base dos flagelos. Certas espcies de dinoflagelados produzem estruturas semelhantes a pseudpodes, capazes de envolver e digerir as clulas das presas (Figura 2.20). Outra organela especial dos dinoflagelados a psula, tambm localizada prximo base dos flagelos. Trata-se de uma srie de vesculas que supostamente participam da osmorregulao, absoro de macromolculas orgnicas e secreo celular. As psulas so formadas por invaginaes da membrana plasmtica e no funcionam como vacolos contrteis: elas apenas se abrem nas imediaes da base dos flagelos, no realizando movimentos de contrao e relaxamento. As psulas so mais desenvolvidas em espcies heterotrficas de dinoflagelados.

50 m

50 m

a)

b)

c)

d)

Figura 2.20 Alimentao de alguns dinoflagelados no-fotossintetizantes. (a) Protoperidinium spinulosum alimentando-se de uma cadeia de clulas da diatomcea Chaetoceros curvatus, por meio da ao de um pseudpodo com estrutura fibrilar e com forma de tela. (b-d) Protoperidinium conicum consumindo a diatomcea Corethron hystrix. Captura da presa por um filamento adesivo (b); desenvolvimento de um pseudpodo a partir do poro sulcal (c); retrao do pseudpodo contendo a presa. O processo completo dura vrios minutos. Reproduzido de Hoek et al. (1995).

Alm dos flagelos e estruturas associadas, trs outras caractersticas das clulas dos dinoflagelados so particularmente especiais: a teca, o ncleo e os plastos. As clulas so recobertas por um sistema de camadas perifricas de vesculas membranceas conhecido como anfiesma. Em muitas espcies o anfiesma contm placas de celulose, conferindo uma estrutura rgida clula. Essas espcies que apresentam anfiesma enrigecido so ditas tecadas ou dotadas de armadura. As demais espcies, desprovidas de anfiesma com placas rgidas, so chamadas de no-tecadas ou sem armadura. Na realidade, todos os dinoflagelados so tecados, mas varia entre as espcies o grau de estruturao e rigidez da teca. O tamanho, o nmero e o arranjo das placas tecais so caractersticas valiosas para a taxonomia do grupo (Figura 2.21). Nas espcies dotadas de plastos, estes so envoltos por trs membranas, nenhuma das quais conectada ao retculo endoplasmtico (Hoek et al., 1995). A maior parte dos autores interpreta esse padro como sendo resultante da incorporao de uma clula eucaritica como endossimbionte, a qual teria sofrido reduo intensa de suas organelas (Sze, 1998). As espcies
77

desprovidas de plastos so geralmente incolores. A colorao dos dinoflagelados com plastos geralmente varia de marrom a dourado (da o nome alternativo da diviso, Pyrrhophyta, em desuso, que significa plantas de cor de fogo), refletindo a ocorrncia, em concentraes distintas, de diferentes carotenides, dentre os quais o -caroteno e a xantofila peridinina,4 exclusiva do grupo. A clorofila c2 est presente nas espcies fotossintetizantes. Os tilacides esto geralmente agrupados de trs em trs, formando lamelas perifricas dentro do plasto. Pirenides esto sempre presentes, mas podem variar bastante em sua forma; h pirenides grandes e pedunculados, outros so pequenos e inseridos entre os tilacides, e existem tambm aqueles discretamente protuberantes na superfcie do plasto. O ADN do cloroplasto encontrado em pequenos ndulos dispersos no interior da organela.
Poro apical Apicais Suturas Pr-cingulares Bordas da cintura Antero-intercalares

Pr-apical

Cingulares Poro flagelar Sulcais Ps-cingulares Antapicais Pontas antapicais

Figura 2.21 Nomenclatura de placas tecais aplicada a dinoflagelados com morfologia semelhante a Peridinium. Modificado de Taylor (1990).

Grnulos de amido ocorrem no citoplasma como produto de reserva. O amido sintetizado fora dos plastos e acumulado em forma de grnulos pequenos e numerosos. Lipdeos tambm se constituem em material de reserva, dispersos em gotculas pelo citoplasma, mas tm menor importncia que o amido. Diferentes tipos de estigmas podem ser encontrados em dinoflagelados (Hoek et al., 1995): glbulos esfricos dispersos pelo citoplasma; glbulos arranjados em linha no interior do plasto; camadas de glbulos envolvidas por uma membrana; ocelos complexos compostos por lentes; e um retinide (encontrado apenas na famlia Warnowiaceae). Seja qual for a complexidade estrutural das manchas ocelares, elas so compostas por gotculas de lipdeos contendo carotenides. A presena de manchas ocelares determina a orientao dos dinoflagelados luz (fototaxia positiva), embora o funcionamento desse mecanismo ainda no seja suficientemente compreendido. Os dinoflagelados podem apresentar tambm algumas estruturas que se projetam da clula para o ambiente. Os tricocistos so as mais comuns delas e ocorrem na maioria das espcies na regio perifrica das clulas. Trata-se de estruturas de natureza protica em forma de haste que se

4. Embora seja um carotenide exclusivo do grupo, algumas espcies no apresentam peridinina.

78

desenvolvem no interior de sculos gerados pelo aparato de Golgi, que migram para a periferia da clula e orientam-se perpendicularmente em relao a ela e junto a poros, no caso de espcies tecadas. Quando o dinoflagelado perturbado por fatores externos como temperatura ou turbulncia, por exemplo, ocorre ruptura dos sculos, com conseqente entrada de gua e alterao da conformao fsica da protena que constitui os tricocistos; como resultado, a estrutura alongase o equivalente a oito vezes seu tamanho em repouso e provoca liberao explosiva dos tricocistos para fora da clula. A funo dos tricocistos est supostamente relacionada defesa da clula contra predadores microscpicos. Nematocistos constituem-se em outro tipo de estrutura de defesa apresentada por algumas espcies de dinoflagelados (sobretudo dos gneros Polykrikos e Nematodinium). Eles so maiores (at 20 m) e mais elaborados que os tricocistos, originados por processo semelhante e ejetados das clulas tambm em situaes de perturbao. So estruturas completamente diferentes dos nematocistos apresentados por cnidrios, embora recebam o mesmo nome. Existem tambm os mucocistos, que so meros sacos que liberam mucilagem para o exterior e que so produzidos pelos corpos de mucilagem; ocorrem tambm em euglenfitas. A reproduo vegetativa por diviso binria das clulas a forma predominante de reproduo dos dinoflagelados. A produo de zosporos um tipo comum de reproduo assexuada em dinoflagelados. Diversas espcies so capazes de formar cistos de resistncia, os quais podem ser conservados na natureza por perodos extremamente longos. Cistos de vrias espcies primitivas esto conservados em depsitos de centenas de milhes de anos e tm papel importantssimo na reconstruo da histria evolutiva do grupo. Reproduo sexuada reconhecida no grupo para parte das espcies, mas se especula que essa caracterstica seja comum na maioria das espcies. Com base nas espcies mais estudadas, assume-se que os dinoflagelados tenham um ciclo de vida haplntico, sendo que apenas o zigoto possui um ncleo diplide (Hoek et al., 1995). Clulas vegetativas diplides j foram detectadas em espcies heterotrficas de dinoflagelados (Sze, 1998).

O EXTRAORDINRIO CICLO DE VIDA DE DINOFLAGELADOS DO COMPLEXO PFIESTERIA

Pfiesteria piscicida Steidinger & Burkholder um dinoflagelado de vida livre, formador de cistos, encontrado em guas rasas e sedimentos de esturios eutrficos. uma espcie predominantemente heterotrfica, mas capaz tambm de realizar fotossntese na ausncia de alimento orgnico, sendo, portanto, mixotrfica (Burkholder & Glasgow, 1997). A descrio recente desse dinoflagelado (Burkholder et al., 1992) representou uma nova famlia, gnero e espcie dentro da ordem Dinamoebales, tendo sido descoberta devido a patologias observadas em peixes, que implicaram a repentina morte de tilpias em cultivo. Os peixes morreram quando expostos gua recentemente coletada do rio Pamlico, Carolina do Norte (EUA). Aps o exame minucioso da gua, foi detectada a presena desse novo dinoflagelado. Ele tem sido responsvel por diversos eventos de mortandade em massa de peixes em esturios da Carolina do Norte. P. piscicida uma espcie diferente de todos os dinoflagelados conhecidos, dotada das seguintes caractersticas especiais: 9 demonstra forte atrao por peixe vivo e outros tecidos frescos, secrees e excretas, detectando-os quimicamente; 9 estimulada a produzir toxinas pela presena de peixe vivo;

79

apresenta complexo ciclo de vida, com estdios flagelados, amebides e de resistncia (cistos); 9 possui nutrio extremamente diversificada, sendo capaz de assimilar nutrientes orgnicos e inorgnicos e de consumir organismos que fazem parte de todos os nveis trficos de esturios, desde bactrias a tecidos de mamferos; 9 est relacionada produo de aerossis que causam danos neurocognitivos em humanos. Os dinoflagelados que se assemelham morfologicamente a P. piscicida fazem parte do complexo txico Pfiesteria, representado por predadores de emboscada, que detectam quimicamente suas presas. A capacidade que essas algas tm de detectar quimicamente suas vtimas altamente desenvolvida; quando isso ocorre, grande nmero de clulas faz um ataque direto presa, consumindo seus tecidos mais externos. P. shumwayae faz parte desse complexo e distinguida de P. piscicida apenas em suas formas de zosporo (Burkholder et al., 2001). Especialistas admitem a existncia de outras espcies do gnero Pfisteria, mas especula-se que elas ainda no foram encontradas fundamentalmente por causa da dificuldade na identificao. P . piscicida apresenta o ciclo de vida mais complexo de todos os dinoflagelados conhecidos, com pelo menos 24 estdios diferentes, segundo Burkholder & Glasglow (1997), incluindo vrias formas flageladas amebides e encistadas, que variam de 5 a 450 m de dimetro (Litaker et al., 2002). Algumas dessas formas so txicas e ativas na coluna dgua e no sedimento. Outra distino ocorre porque P. piscicida apresenta hbito alimentar generalista. Essa espcie ataca grande variedade de peixes, porm, quando estes no esto disponveis, ela consome bactrias, algas (principalmente criptomnadas) e microfauna (Burkholder & Glasglow, 1997). Essa espcie tambm apresenta alimentao autotrfica, marcada por sua capacidade de cleptoplastia, processo em que cloroplastos funcionais so retidos pela predao de componentes do fitoplncton (Lewitus et al., 1999). O ciclo de vida de P. piscicida envolve transformaes rpidas entre formas flageladas, amebides e cistos. Um estdio biflagelado haplide mvel a forma mais comum e duradoura no ciclo de vida da espcie. Essa forma comumente referida como zosporo, apresentando em mdia 10,2 1,1 m de comprimento (Litaker et al., 2002). Eles apresentam tambm elasticidade da rea sulcal, o que possibilita aos zosporos quase dobrarem de tamanho durante a alimentao. Eles se alimentam de algas e peixes atravs de um pednculo. Os zosporos podem ser txicos ou notxicos, podendo representar a mesma clula na presena ou ausncia do peixe vivo, respectivamente. Os zosporos variam consideravelmente em forma e tamanho, dependendo do estdio anterior s suas origens e da atividade alimentar, mas sempre apresentam um flagelo helicoidal transversal e outro longitudinal espesso. Alm de zosporos, os estdios flagelados compreendem tambm gametas e planozigotos. Especula-se que as transformaes de um estdio para outro estejam associadas a mudanas de temperatura, salinidade, teores de fsforo na gua, presena de matria orgnica e disponibilidade de peixe e outras presas, mas ainda no so plenamente compreendidas (Burkholder & Glasgow, 1997). Formas presentes na coluna dgua podem se converter em amebas e repousar no sedimento; por outro lado, amebas podem deixar o sedimento e se converter em formas flageladas que exploram a coluna
9

80

dgua em busca de presas. Cistos acumulam-se nos sedimentos dos locais com incidncia de Pfiesteria. Os ataques em massa de zosporos e planozigotos, orientados quimicamente pelas substncias do animal liberadas na gua atravs das leses, aumentam progressivamente os danos nos peixes, que se tornam cada vez mais enfraquecidos e morrem. Quando peixes mortos pela ao de formas presentes na coluna dgua atingem o sedimento, eles servem de alimento para as amebas. A presena de grandes quantidades de peixes vivos junto ao sedimento parece desencadear a ecloso de cistos, que originam zosporos txicos que causam as primeiras leses nos animais e atraem mais clulas. Segundo Litaker et al. (2002), a reproduo assexuada inicia-se aps os zosporos se alimentarem. O ciclo sexuado de P. piscicida envolve a fuso de gametas isogmicos, que sempre so mveis. Nas formas simples de reproduo sexuada, os zosporos funcionam como gametas. Os planozigotos so transitrios, existindo por poucas horas; e os estdios amebides so os menos conhecidos do ciclo. Um esquema simplificado das transformaes sofridas por P. piscicida pode ser observado na Figura 2.22.

+ Peixe
Perda de tecido

Peixe
Transformaes para zosporos txicos

cretas de peixes)

txicas atacam

Zosporos txicos, planozigotos alimentam-se de peixes debilitados

Excretas de peixes

Ciclo sexual Planozigoto

Zosporos txicos

Toxina

Coluna dgua (estdios efmeros)

Excreo aumenta

Toxina ataque

Zosporos no txicos (enriquecimento orgnico/P, alimento algceo)

Pistas qumicas (ex

Choque frio: amebas

Transformaes

Encistamento Amebas (mveis) Amebas (cistos) Cistos (repouso)

Sedimento

Figura 2.22 Representao simplificada do ciclo de vida de Pfiesteria piscicida. Modificado de Burkholder & Glasglow (1997).

81

Transform

aes

Peixe morto

Transformaes Perda e encistamento de sinal qumico

Gametas (gua rica em P)

Os dinoflagelados so notveis por suas associaes simbiticas, sobretudo com invertebrados marinhos. Alguns desses dinoflagelados, conhecidos como zooxantelas, se associam a corais formadores de recifes e so essenciais para o desenvolvimento de todo o ecossistema recifal. Espcies do gnero Symbiodinium so particularmente comuns em associaes simbiticas, sendo encontradas em corais, esponjas e bivalves gigantes. Muitas espcies de dinoflagelados so capazes de realizar floraes nocivas e vrias so produtoras de ficotoxinas potentes. As ficotoxinas apresentadas por dinoflagelados incluem neurotoxinas (por exemplo, brevetoxina), toxinas diarricas (por exemplo, cido okadaiko) e toxinas paralisantes (por exemplo, saxitoxina, Figura 2.23). A formao de floraes intensas, conhecidas como mars vermelhas, e a produo de ficotoxinas no so feies exclusivas de dinoflagelados; h muitas espcies de outros grupos taxonmicos com tais capacidades. Entretanto, o nmero de espcies de dinoflagelados capazes de gerar floraes e produzir ficotoxinas bastante elevado, se comparado com outros grupos. A ltima lista de espcies txicas divulgada pela Comisso Oceanogrfica Intergovernamental da UNESCO indica a existncia de 89 espcies txicas no fitoplncton marinho, das quais 63 so dinoflagelados (IOC, 2003). Fatos como esse tendem a levar o pblico leigo a fazer associaes indevidas entre mars vermelhas, toxidez e dinoflagelados. Mais do que isso, o pblico leigo tende a associar esses fenmenos como sendo exclusivamente causados por dinoflagelados, o que no procede.
H 2N O HN HN N O H N NH2 N OH

Figura 2.23 Molcula de saxitoxina, uma toxina paralisante produzida por dinoflagelados.

OH

Cerca de 30 espcies fotossintetizantes de dinoflagelados so capazes de realizar bioluminescncia. Trata-se das nicas espcies conhecidas de organismos fotossintetizantes (ou mixotrficos, em alguns casos) que tambm so bioluminescentes, sendo pertencentes aos gneros Lingulodinium (= Gonyaulax), Protogonyaulax, Pyrodinium, Pyrocystis e Ceratium. H tambm espcies bioluminescentes em dois gneros no fotossintetizantes: Noctiluca e Protoperidinium. Quimicamente, a bioluminescncia envolve reao exergnica de oxignio molecular com diferentes substratos e enzimas, resultando em ftons de luz visvel ( 50 kcal). Uma substncia (luciferina) oxidada por uma enzima (luciferase), resultando em um produto eletricamente excitado que na decomposio ir emitir um fton (Lee, 1999). A importncia da bioluminescncia nos dinoflagelados ainda no foi bem compreendida. Duas hipteses postulam que a bioluminescncia seria um mecanismo selecionado como resposta predao. Na chamada hiptese do susto, a estimulao mecnica de um dinoflagelado por um predador desencadearia um lampejo que assustaria o predador e o faria fugir com os apndices retrados. Outra hiptese, a chamada hiptese do alarme de roubo, pondera que possveis predadores movimentando-se por entre os dinoflagelados os estimulariam mecanicamente (principalmente atravs da movimentao da gua) a emitirem lampejos, o que chamaria a ateno dos predadores de seus predadores. Entretanto, no mundo microscpico dos dinoflagelados, as hipteses no foram adequadamente testadas, exceto por meio de alguns poucos experimentos com coppodos. Por fim, pode-se considerar que a produo de luz talvez
82

no apresente (nem tenha nunca apresentado) uma funo, sendo um subproduto acidental de intercmbios energticos, como acredita-se que seja o caso do fungo basidiomiceto Mycena lux-coeli, o qual espontaneamente exibe uma bela luz esverdeada noite. Devido grande importncia ecolgica dos dinoflagelados, bem como seus possveis efeitos sobre o homem pela formao de floraes e produo de ficotoxinas, o grupo vem recebendo ateno especial quanto aos esquemas de classificao. De acordo com Hoek et al. (1995), uma nica classe reconhecida na diviso: classe Dinophyceae. Esta dividida em 12 ordens: Gymnodiniales, Gloeodiniales, Thoracosphaerales, Phytodiniales, Dinotrichales, Diamoebiales, Noctilucales, Blastiodinales, Synediales, Peridiniales, Dinophysiales e Prorocentrales. difcil apontar alguns dos principais gneros de dinoflagelados dentre as centenas existentes, pois muitos esto envolvidos com processos extremamente importantes na natureza, afetando inclusive o homem. Os seguintes gneros tm importncias distintas: Alexandrium, Amphidinium, Ceratium, Cystodinium, Dinophysis, Diplopsalis, Gonyaulax, Gymnodinium, Noctiluca, Ornithocercus, Oxyrrhis, Peridinium, Prorocentrum, Protoperidinium e Symbiodinium.

2.2.8 DIVISO OCHROPHYTA Esta diviso envolve grande nmero de grupos de algas que j constituram, no passado, unidades taxonmicas elevadas, tratadas de forma independente ou no relacionada. A diviso inclui diferentes grupos de algas, como as diatomceas, as eustigmatofceas, as rafidofceas, as pelagofceas, os silicoflagelados, os pedineldeos, as tribofceas (ou xantofceas) e as feofceas (algas pardas), dentre outros grupos, reunindo linhagens castanho-douradas de algas. Embora atualmente haja consenso sobre a adequao de reunir os grupos de algas mencionados numa nica diviso, h discordncias entre os autores sobre o nome da diviso Ochrophyta (= plantas de cor ocre). Assim, encontra-se na literatura um nome alternativo para a diviso, Heterokontophyta (= plantas com flagelos diferentes), que valoriza as caractersticas dos flagelos dos membros da diviso para defini-la. Entretanto, outros protistas no-algceos, como os oomicetos, os labirintulomicetos e os opalindeos (dentre outros), tambm compartilham caractersticas em comum com os membros desta diviso, sobretudo os flagelos heterocontes. Evidncias moleculares mostram que os protistas heterocontes podem ser reunidos num txon mais elevado, o sub-reino Stramenopiles (= Heterokonta). Assim, os termos estramenpilas e heterocontes referem-se a um conjunto maior do que o das algas. Nesse sentido, as designaes ocrfita e heterocontfita so mais restritas, sendo mais convenientes para fazer referncia a algas heterocontes. O termo ocrfita tambm exclui, de forma discreta, os demais protistas no-algceos do sub-reino Stramenopiles, os quais esto mais diretamente relacionados s ocrfitas do que qualquer outro grupo de protistas heterotrficos. Por fim, h tambm discordncias entre alguns autores sobre os grupos de organismos que devem constituir a diviso Ochrophyta (ou Heterokontophyta) e, dependendo da fonte consultada, os componentes indicados podem ser diferentes. Nesta obra ser adotada a classificao proposta por Reviers (2006). Os membros da diviso Ochrophyta variam desde clulas microscpicas at algas gigantes de dezenas de metros de comprimento, com diferenciao de tecidos. A clorofila a est presente na maior parte das ocrfitas, mas h tambm algumas formas heterotrficas no pigmentadas. Nas espcies pigmentadas (maioria das espcies da diviso), os pigmentos acessrios e protetores dos fotossistemas incluem a clorofila c e os carotenides, como a fucoxantina e a vaucheriaxantina. Os produtos de reserva consistem em gotculas de gordura no citoplasma e/ou um polissacardero solvel e derivado de glicose formado por ligaes glicosdicas do tipo -1,3: a crisolaminarina ou laminarina. Esta virtualmente a mesma
83

substncia apresentada pelas primnesiofceas, ocorrendo nos vacolos citoplasmticos. H usualmente dois flagelos heteromrficos (da o nome alternativo da diviso, Heterokontophyta), um deles dotado de trs ramificaes na extremidade, com aspecto plumoso, conhecido como mastigonema. Mais do que dotados de flagelos meramente diferentes, na realidade a designao de um organismo como heteroconte significa que um de seus flagelos apresenta mastigonemas tubulares tripartidos, o que confere aspecto plumoso ao flagelo, em contraste com o segundo flagelo; esta caracterstica pode ter sido perdida ou os mastigonemas tripartidos podem ter se tornado secundariamente bipartidos em algumas espcies (Reviers, 2006). A cobertura das clulas varia consideravelmente entre as espcies, ocorrendo desde estruturas de slica (exemplo: diatomceas) at paredes de celulose e cido algnico (algas feofceas). A reproduo sexuada comum na diviso Ochrophyta e vrios tipos de ciclo de vida ocorrem nos diferentes grupos que a compem. Segundo Medlin et al. (1997), as ocrfitas surgiram no final Permiano, h 260 milhes de anos. O nmero de espcies da diviso de difcil determinao. H mais de 250 gneros e 10.000 espcies somente de diatomceas, e estimativas que variam entre 900 e 2.000 espcies de feofceas. Diversos grupos que constituem a diviso Ochrophyta contm poucas espcies, mas presume-se haver muitas espcies ainda no descritas. Dentre os grupos que constituem a diviso, alguns so primariamente dulciaqcolas (exemplo: synurofceas), outros so tipicamente marinhos (exemplo: feofceas) e outros, como as diatomceas, so comuns em ambientes marinhos e dulciaqcolas. As algas pardas (feofceas) incluem as maiores algas conhecidas. A diversidade morfolgica e qumica das ocrfitas a maior dentre todas as divises de algas. H enorme diversidade de caractersticas e grande volume de informaes sobre cada classe que constitui a diviso Ochrophyta. Assim, as informaes sobre as 13 classes reconhecidas so apresentadas a seguir, com nfase apenas em diatomceas (por sua grande importncia no plncton marinho). As demais classes so tratadas resumidamente por apresentarem importncia menor no plncton, por envolverem poucas espcies marinhas ou, ainda, por haver pequena disponibilidade de informaes sobre elas.
2.2.8.1 CLASSE BACILLARIOPHYCEAE

A principal caracterstica morfolgica distintiva das diatomceas diz respeito a suas frstulas silicosas, as quais representam carter importantssimo para sua classificao devido a seus ricos detalhes de forma e ornamentao (Figura 2.24). A palavra diatomcea tambm uma aluso s frstulas, pois vem do grego dia, de um extremo ao outro, e tomos, corte; frstulas so estruturas bivalves complexas, que se encaixam formando uma espcie de teca que protege a clula. Diatoma tambm o nome de um gnero cosmopolita de diatomceas bentnicas. As valvas tm tamanhos desiguais, sendo a maior chamada de epivalva e a menor, de hipovalva. A regio de contato entre as valvas o cngulo (Figura 2.25). Round et al. (1990) reconhecem a existncia de 285 gneros, envolvendo 10.00012.000 espcies conhecidas. O nmero exato de espcies impreciso devido existncia de muitos casos de sinonmia. Essa estimativa faz das diatomceas o segundo maior grupo em nmero de espcies, menor apenas que as algas verdes. Admite-se que ainda h muitas espcies de diatomceas a serem descritas, e Round & Crawford (1990) sugerem que pode haver 100.000 espcies de diatomceas na natureza.

84

Figura 2.24 Prancha de diatomceas preparada pelo naturalista Ernst Haeckel em 1904. 1. Triceratium digitale; 2. Navicula lyra; 3. Navicula excavata; 4. Triceratium mirificum; 5. Triceratium pentacrinus; 6. Actinoptychus constellatus; 7. Aulacodiscus mammosus; 8. Navicula wrightii; 9. Auliscus crucifer; 10. Biddulphia pulchella; 11. Auliscus craterifer; 12. Auliscus mirabilis; 13. Aulacodiscus grevilleanus; 14. Surirella macraeana; 15. Denticella regia; 16. Asterolampra eximia; 17. Actinoptychus heliopelta; 18. Plagiogramma barbadense; 19. Pinnularia mulleri; 20. Biddulphia granulata; 21. Triceratium pentacrinus; 22. Triceratium moronense. Obtido de Wikipedia (2006).
85

Frstula
Pseudo-septo Pseudosepto

Epivalva

Epiteca

Septo Epicngulo

Hipoteca

Hipocngulo

Hipovalva

Figura 2.25 Nomenclatura para as diferentes partes de frstulas de diatomceas. Modificado de Hasle & Syvertsen (1997).

Tradicionalmente, as diatomceas so classificadas em dois grandes grupos, em funo da morfologia da frstula: diatomceas cntricas, com frstulas de simetria radial; e diatomceas penadas, com frstulas de simetria bilateral (Figura 2.26). Algumas diatomceas penadas so dotadas de uma ranhura ao longo do eixo longitudinal da frstula, conhecida como rafe (Figura 2.26a). Essa estrutura relaciona-se produo de movimentos de deslizamento sobre o substrato. Diatomceas penadas desprovidas de rafe e diatomceas cntricas no so capazes de realizar tais movimentos. Estudos moleculares indicam que as diatomceas cntricas e as penadas desprovidas de rafe so parafilticos. Assim, os esquemas de classificao adotados atualmente (fundamentalmente derivados de informaes sobre morfologia) devero ser revistos em breve, pois no so consistentes com os dados moleculares j disponveis.

a)

20 m

b)

20 m

Figura 2.26 Tipos morfolgicos bsicos de diatomceas: (a) diatomcea penada, com simetria bilateral; (b) diatomcea cntrica, com simetria radial. A diatomcea penada apresenta rafe. Reproduzido de Graham & Wilcox (2000).

As frstulas de diatomceas so caracteristicamente muito ricas em detalhes e ornamentao, tendo grande valor taxonmico. Poros, projees, depresses, processos labiais, etc. so abundantes nas clulas (Figura 2.27), e a observao cuidadosa dessas feies morfo-

86

lgicas permite identificao segura das espcies. A visualizao dos detalhes das frstulas normalmente exige o uso de microscopia eletrnica ou tratamento qumico das frstulas antes da observao por microscopia ptica.
1 2

5a

5b

Figura 2.27 Imagens de microscopia eletrnica de varredura de algumas diatomceas penadas do gnero Thalassionema, ressaltando as diferenas entre as frstulas das espcies. Extremidades das frstulas de (1) T. javanicum, (2) T. nitzschioides, (3) T. bacillare, (4) T. pseudonitzschioides e (5a) T. frauenfeldii. (5b) Poro intermediria da valva de T. frauenfeldii. Reproduzido de Hasle & Syvertsen (1997).

Assim como as algas verdes e as cianobactrias, as diatomceas so ubquas: ocorrem no mar, em gua salobra, em gua doce e em ambientes terrestres midos. Elas podem apresentar hbitos planctnicos ou bentnicos. As diatomceas bentnicas podem ser epilticas, epizoicas, epfitas, caverncolas; podem viver sobre detritos flutuantes, sedimentos, matria orgnica e neve. Diatomceas podem participar da formao de biofilmes microbianos coloridos (limo), fazendo parte do chamado microfitobentos, e podem ser encontradas em associaes simbiticas com foraminferos e esponjas. Em ambientes polares, muitas diatomceas (sobretudo formas penadas) ocorrem aderidas ao gelo flutuante e constituemse numa fonte fundamental de alimento para animais e protistas heterotrficos naqueles ambientes. As clulas de diatomceas variam desde 2,0 m (picoplncton) at 2,0 mm de dimetro (mesoplncton). Diatomceas apresentam um ncleo mais ou menos centralizado. Os plastos apresentam clorofilas a e c, -caroteno, fucoxantina, diatoxantina e diadinoxantina como seus principais pigmentos fotossintticos. As lamelas apresentam trs tilacides e os plastos so envolvidos por quatro membranas, a mais externa conectada ao retculo endoplasmtico. Os plastos geralmente so pequenos, discides e numerosos em diatomceas cntricas, ao passo que as diatomceas penadas tendem a apresentar apenas dois plastos, grandes e

87

achatados. Pirenides so comuns em plastos de diatomceas. Os produtos de reserva so a crisolaminarina e gotculas de leo. Estes apresentam tambm a funo de contribuir para o controle do posicionamento de diatomceas planctnicas na coluna dgua; a acumulao de mais leos diminui a densidade da clula e aumenta sua flutuabilidade. Diatomceas so desprovidas de movimentos, exceto gametas uniflagelados de parte das espcies e diatomceas penadas dotadas de rafe. Essas espcies podem lanar substncias mucilaginosas com capacidade adesiva; microfibrilas proticas associadas ao material secretado organizam-se rapidamente, proporcionando uma forma de contrao, que produz o deslocamento da clula. Diatomceas que se deslocam sobre sedimento deixam rastros de mucilagem que contribuem para estabilizar o substrato, que pode eventualmente formar pequenas placas compactadas de sedimento. O papel das diatomceas na ecologia de sedimentos muito relevante, pois elas podem ser as principais espcies constituintes do microfitobentos em vrios locais. Diversas diatomceas praticam migrao vertical diria em diferentes estratos de sedimento. No se conhecem sistemas de fotorrecepo, como manchas ocelares, nas espcies mveis de diatomceas. As frstulas de diatomceas so muito resistentes dissociao em meio aqutico, conferindo-lhes boa conservao na natureza. H registros fsseis de diatomceas de 150 milhes de anos, ou seja, desde o incio do Cretceo. Isso sugere que as diatomceas devem ter se originado milhes de anos antes. Medlin et al. (1997) sugerem que as diatomceas podem ter derivado de seus ancestrais h cerca de 250 milhes de anos. Todos os registros fsseis mais antigos so de diatomceas cntricas, ao passo que os primeiros registros de diatomceas penadas so mais recentes, de 70 milhes de anos, no final do Cretceo. As formas mais antigas de diatomceas fsseis de ambientes dulciaqcolas so penadas, registradas em depsitos de 60 milhes de anos. Somente no Mioceno (24 milhes de anos) as diatomceas passaram a ser abundantes em registros fsseis, sugerindo possvel dominncia em parte dos sistemas aquticos (Graham & Wilcox, 2000). Clulas vegetativas de diatomceas so diplides, reproduzindo-se predominantemente de forma assexuada, por meio da diviso celular vegetativa. Nesse processo, cada uma das clelulas filhas recebe uma das valvas da clula me e sintetiza a segunda valva. As clelulas filhas fazem da valva recebida a epivalva, de forma a produzir uma segunda valva menor, a hipovalva (Figura 2.28). H, portanto, tendncia reduo do tamanho mdio da populao da espcie com o avano do processo de reproduo vegetativa ao longo das geraes. Ao atingir tamanho celular crtico, haveria a deflagrao do processo de reproduo sexuada, por intermdio do qual as clulas vegetativas sofrem meiose e formam gametas. No caso de diatomceas cntricas, ocorre oogamia. Algumas clulas comportam-se como femininas e geram apenas uma ou duas oosferas (duas ou trs oosferas morrem); cada clula masculina produz numerosos anterozides (4-128) dotados de apenas um flagelo, como resultado da ocorrncia de mitose aps a meiose. Os anterozides so lanados na gua e fundem-se oosfera, gerando um zigoto que a seguir se desenvolve numa clula grande conhecida como auxsporo. Este no herda as frstulas da clula parental feminina e sintetiza novas frstulas de maior tamanho, restabelecendo uma mdia de tamanho tpica da espcie (Figura 2.29). Diatomceas penadas tambm realizam reproduo sexuada ao atingirem tamanho celular criticamente pequeno, mas no produzem gametas flagelados, nem oosferas. Ocorre meiose e quatro ncleos haplides so formados em cada clula (dos quais dois se desintegram posteriormente). Diatomceas penadas pareiam-se e mantm-se unidas pela ao de mucilagem extracelular; formase espao entre as valvas que compem as frstulas das duas clulas e ocorre fuso dos protoplastos. Isso permite que os ncleos se movimentem entre as clulas; ncleos haplides

88

das clulas diferentes sofrem fuso e dois auxsporos com carga cromossomial 2N so formados. Os auxsporos do origem a clulas vegetativas de maior tamanho (Figura 2.30). O processo de reproduo sexual de diatomceas penadas especial e difere dos trs tipos bsicos quanto formao de gametas (isogamia, anisogamia e oogamia), sendo chamado por alguns autores de gametangiogamia, que uma forma de conjugao, semelhante quela praticada por outras algas. importante ressaltar que diatomceas tambm podem sofrer autogamia (fuso de dois ncleos haplides irmos) e apogamia (ausncia de fuso de gametas). A formao de auxsporos um meio de recuperar o tamanho mdio das populaes de diatomceas, sendo muitas vezes assumido como processo universal entre as espcies. Entretanto, esse processo ainda no foi documentado em vrias espcies. Alm disso, a experincia com cultivos em laboratrio, obtida por muitos pesquisadores independentes, tem demonstrado que diversas espcies de diatomceas no sofrem reduo progressiva de tamanho em funo da reproduo vegetativa no decorrer de geraes consecutivas. Isso significa que os mecanismos de sntese de valvas podem no conduzir reduo das clulas ou, se isso ocorrer, pode haver aumento vegetativo das clulas vivas independente da ao de auxsporos, ainda no conhecido em detalhes (Nagai et al., 1995; Mann & Chepurnov, 2004). Diatomceas tambm podem formar cistos de repouso ou resistncia, os quais so morfologicamente semelhantes s clulas vegetativas, mas com frstulas mais grossas e geralmente com formas mais arredondadas e menos elaboradas. Os cistos de diatomceas so densos e tendem a se acumular nos sedimentos, podendo germinar quando as condies tornarem-se novamente adequadas para as clulas vegetativas. A acumulao milenar de frstulas (de clulas vegetativas mortas e cistos) em certos ambientes rasos deu origem a depsitos silicosos do mineral diatomito (tambm conhecido popularmente como farinha-fssil e terra de diatomceas) e tambm a vasas de diatomceas em reas profundas dos oceanos. O diatomito utilizado comercialmente na fabricao de elementos filtrantes, tintas, abrasivos, creme dental, isolantes, etc. Alm disso, depsitos de diatomito tm grande importncia como indicadores estratigrficos para a explorao petrolfera e na reconstituio de paleoambientes. A inalao de diatomito pode acarretar srios problemas respiratrios, devendo-se tomar cuidados extremos nas reas de minerao.

a)

b)

c)

Figura 2.28 Representao esquemtica do processo de reduo progressiva do tamanho mdio de clulas de diatomceas, aps geraes sucessivas originadas por reproduo vegetativa.

89

Diviso celular vegetativa Clula vegetativa normal 2N N Clula inicial Auxsporo

Tamanho celular crtico Meiose

Fuso

Figura 2.29 Representao do processo de reproduo sexuada por oogamia, realizado por diatomceas cntricas. Modificado de Hasle & Syvertsen (1997).

Muitas diatomceas so cultivadas para uso na alimentao de animais marinhos de interesse comercial em aqicultura (vide Captulo 8). Vrias espcies apresentam alto valor nutricional e facilidade de cultivo, como Phaeodactylum tricornutum e Thalassiosira fluviatilis, dentre outras. O alto valor nutricional de diatomceas deriva, pelo menos em parte, da presena de cidos graxos poliinsaturados (como o cido eicosapentaenico) em altas concentraes. Poucas espcies de diatomceas esto relacionadas a efeitos nocivos. Algumas espcies de Chaetoceros podem causar danos no aparato respiratrio de peixes em caso de floraes intensas. Algumas espcies do gnero Pseudo-nitzschia so produtoras de cido domico (Figura 2.31), substncia envolvida no envenenamento amnsico por moluscos e que pode causar a morte de humanos se ingerida em grandes concentraes. virtualmente impossvel listar os principais gneros de diatomceas sem omitir alguns deles, exceto se um rol exaustivamente grande for apresentado. Uma lista de gneros importantes, com inmeras omisses, pode ser constituda por Asteriomphalus, Asterionella, Asterionellopsis, Biddulphia, Chaetoceros, Cocconeis, Coscinodiscus, Cyclotella, Cymatopleura, Cymbella, Epithemia, Fragillaria, Gomphonema, Gyrosigma, Licmorpha, Melosira, Navicula, Nitzschia, Odontella, Pinnularia, Pseudo-nitzschia, Rhizosolenia, Rhopalodia, Skeletonema, Stauroneis, Stephanodiscus, Synedra, Tabellaria, Thalassiosira e Triceratium.

90

Diviso celular vegetativa Clula vegetativa normal

Tamanho celular crtico Meiose

2N

Clula inicial

Auxsporo Fuso

Figura 2.30 Representao do processo de reproduo sexuada por gametangiogamia, realizado por diatomceas penadas. Modificado de Hasle & Syvertsen (1997).
CH3

HN

HOOC

HOOC H 3C

COOH

Figura 2.31 Molcula de cido domico, uma toxina amnsica produzida por diatomceas do gnero Pseudo-nitzschia.

2.2.8.2 CLASSE BOLIDOPHYCEAE

Sabe-se pouco a respeito desta classe, constituda por um nico gnero conhecido, Bolidomonas, e apenas duas espcies. Trata-se de flagelados marinhos pertencentes ao picoplncton, com dimetro celular de apenas 1,2 m, dotados de notvel capacidade de deslocamento proporcionada por um flagelo anterior longo, com mastigonemas bipartidos, e por um flagelo posterior pequeno e liso (Figura 2.32). Os movimentos rpidos das clulas constituem o carter utilizado para nomear o gnero e a classe (blide, que significa rpido).

91

As duas espcies conhecidas de bolidofceas so autotrficas e aparentemente no apresentam mixotrofia.

FiT HT L Pl Gen Fl1

Di

MB 1-2 MB 3-4 N M

Fl2

Figura 2.32 Caractersticas morfolgicas de Bolidomonas. Di = dictiossomo; FiT = filamentos terminais dos mastigonemas; Fl1 = flagelo anterior; Fl2 = flagelo posterior; Gen = genoma plastidial em forma de anel, nas duas extremidades do plasto; HT = haste tubular dos mastigonemas bipartidos; L = lamela formada de trs tilacides; M = mitocndria; MB 1-2 = membranas mais internas do envoltrio plastidial; MB 34 = membranas mais externas do envoltrio plastidial (a quarta membrana tem continuidade com o envelope nuclear); N = ncleo; Pl = plasto. Notar que a insero dos flagelos ventral. Reproduzido de Reviers (2006).

No h informaes sobre a reproduo do grupo nem se conhecem fsseis. Anlises moleculares indicam que as bolidofceas so o grupo filogeneticamente mais prximo das diatomceas. Caractersticas da insero dos flagelos na clula e a distribuio das organelas constituem-se em particularidades que separam o grupo das demais ocrfitas. Bolidomonas pacifica tem distribuio ao longo do Pacfico equatorial e B. mediterranica restrita ao mar Mediterrneo.
2.2.8.3 CLASSE PARMOPHYCEAE

A classe constituda apenas por espcies marinhas, as quais compreendem indivduos cocides de 2,0 a 5,5 m de dimetro, portanto, pertencentes ao nanoplncton. As clulas so dotadas de cinco a oito placas de natureza silicosa, caracterstica peculiar do grupo (Figura 2.33). No se conhece a reproduo das parmofceas e, apesar da cobertura silicosa das clulas, no h informaes sobre fsseis no grupo. A falta de informaes bsicas sobre o grupo torna sua acomodao na diviso Ochrophyta sujeita a questionamentos. A presena de placas de silcio nas clulas e a ausncia de clulas vegetativas flageladas sugerem parentesco com as diatomceas, ainda no confirmado por anlises moleculares.

92

a)

1 m

b)

1 m

Figura 2.33 Imagens de microscopia eletrnica de varredura de duas espcies de pequenas algas parmofceas, evidenciando suas caractersticas placas poligonais de slica. Reproduzido de Marchant & McEldowney (1986).

So conhecidos apenas trs gneros, Pentalamina, Tetraparma e Triparma, e sete espcies. Todas as parmofceas ocorrem em guas frias, sendo restritas ao oceano Antrtico e regio subrtica do oceano Pacfico. Apesar do pequeno nmero de espcies, as parmofceas so relativamente abundantes nos ambientes em que ocorrem.
2.2.8.4 CLASSE PELAGOPHYCEAE

Esta classe constituda por espcies cocides e monadais e nenhum carter derivado peculiar conhecido. A sustentao desta classe resulta de anlises moleculares, as quais indicam carter monofiltico s pelagofceas (Andersen et al., 1993). Possivelmente, as caractersticas do aparato flagelar, dotado de um nico corpsculo basal, so singulares. Em Pelagomonas calceolata, a espcie mais estudada do grupo, as clulas so cobertas por uma teca orgnica, caracterstica rara entre os Stramenopiles. As formas flageladas apresentam insero lateral dos flagelos (Figura 2.34) e pirenide proeminente. P. calceolata apresenta apenas um flagelo com mastigonemas bipartidos flexveis.

Figura 2.34 A pelagofcea Pelagomonas, mostrando a tpica insero lateral do flagelo. Reproduzido de Andersen et al. (1993).

93

Todas as espcies so marinhas e algumas podem ser encontradas em guas salobras de sistemas estuarinos. A maioria ocorre no plncton, mas h tambm pelagofceas bentnicas. Como as espcies so pequenas, variando entre 1,0 e 3,0 m de dimetro, as formas planctnicas so posicionadas entre o nanoplncton (minoria) e o picoplncton (maioria). H tambm formas filamentosas e coloniais. As pelagofceas produzem zosporos, mas a reproduo sexuada no conhecida no grupo. Ignora-se tambm a possvel existncia de fsseis. So conhecidos 10 gneros (Ankylochrysis, Aureococcus, Aureoumbra, Chrysocystis, Chrysonephos, Chrysoreinhardia, Nematochrysopsis, Pelagococcus, Pelagomonas e Sarcinochrysis) e 15 espcies. Aureoumbra capaz de formar floraes, e a espcie bentnica Nematochrysopsis marina eventualmente produz proliferaes intensas no mar Mediterrneo.
2.2.8.5 CLASSE DICTYOCHOPHYCEAE

As dictiocofceas no apresentam carter derivado marcante, porm, as anlises moleculares j realizadas confirmam o carter monofiltico do grupo e sua separao das demais classes de Ochrophyta. O nico carter peculiar do grupo a posio do complexo de Golgi na clula, que se encontra disperso ou na parte posterior da clula; nas demais ocrfitas o complexo de Golgi encontra-se na parte anterior da clula, entre o ncleo e a membrana plasmtica. A grande maioria das espcies monadal e ocorre no mar. Um dos flagelos pleuronemtico e longo e o segundo flagelo curto e liso. As espcies so planctnicas e fotossintetizantes, algumas das quais so mixotrficas. Dois gneros (Ciliophrys e Pteridomonas, antes classificados como heliozorios) so heterotrficos e fagotrficos. A classe formada por trs ordens (Dictyochales, Pedinellales e Rhizochromulinales). Os silicoflagelados fazem parte da ordem Dictyochales e a ocorrncia de um esqueleto externo de slica sua caracterstica mais marcante (Figura 2.35). Atualmente, os silicoflagelados so representados por apenas um gnero, Dictyocha, com poucas espcies, embora com ampla distribuio nos oceanos mundiais, sobretudo em guas mais frias, onde podem ser bastante abundantes e at formar floraes. Representantes do gnero Dictyocha so caracteristicamente dotados de um citoplasma altamente reticulado. Porm, os silicoflagelados so extremamente abundantes em registros fsseis desde 120 milhes de anos (meio do Cretceo), tendo sido descritos 20 gneros que atingiram seu pice no Mioceno. Estima-se a existncia de 100.000 espcies fsseis de silicoflagelados. A ordem Pedinellales compreende 12 gneros e 27 espcies distribudas principalmente no mar, embora algumas espcies ocorram em gua doce e em gua salobra. Os pedineldeos so caracterizados por simetria radial perfeita ao longo de seu eixo longitudinal. A maioria tem hbitos planctnicos, mas h tambm espcies bentnicas. Fotoautotrofia, mixotrofia e fagotrofia so reconhecidas no grupo. Os pedineldeos apresentam um flagelo anterior, que emerge de uma pequena depresso, e uma pequena estrutura em forma de basto, conhecida como pedicelo, localizada numa extenso que se assemelha a uma asa minscula. O pedicelo uma estrutura comparvel ao haptonema das primnesiofceas em termos de complexidade e funes. As espcies fotossintetizantes apresentam plastos numerosos (cada um deles com um pirenide), dispostos na periferia da clula, formando uma espcie de anel. A terceira ordem, Rhizochromulinales, representada por apenas uma espcie, Rhizochromulina marina, organismo amebide cuja distribuio conhecida restringe-se ao mar Mediterrneo.

94

a)

10 m

b)

20 m

c)

20 m

d)

20 m

Figura 2.35 Esqueletos de slica altamente perfurados de dictiocofceas fsseis do final do Cretceo. (a) Dictyocha; (b) Vallacerta; (c) Lyramula; (d) Corbisema. Reproduzido de Graham & Wilcox (2000).

2.2.8.6 CLASSE PINGUIOPHYCEAE

Esta classe formada por espcies cocides, palmelides, monadais ou loricadas, todas marinhas (Figura 2.36). As pinguiofceas so extremamente ricas em cidos graxos poliinsaturados da srie mega-3, caracterstica que d nome ao grupo (do latim pingue, graxo, gordo). A presena de altas concentraes de cidos graxos (sobretudo o cido eicosapentaenico EPA) tem motivado estudos sobre o cultivo das espcies, com vistas a seu uso como alimento em aqicultura. A classe pequena, formada por apenas cinco gneros monoespecficos: Glossomastix chrysoplasta, Phaeomonas parva, Pinguiochrysis pyriformis, Pinguiococcus pyrenoidosus e Polypodochrysis teissieri. Trs espcies (dos gneros Phaeomonas, Pinguiochrysis e Pinguiococcus) so planctnicas e as demais so bentnicas. A classe foi descrita recentemente (Kawachi et al., 2002), acomodando uma espcie cuja posio era incerta dentro das Chrysophyceae (Polypodochrysis teissieri) e quatro espcies novas. As pinguiofceas so fotoautotrficas e apresentam um plasto por clula (exceto Glossomatix, que possui dois plastos por clula), dotado de um pirenide, que pode ser saliente, pedunculado ou estar imerso no estroma. Alm das clorofilas a e c, as pinguiofceas possuem fucoxantina (carotenide principal), violaxantina, zeaxantina e -caroteno como pigmentos fotossintetizantes. Carotenides presentes em outros grupos de ocrfitas (ex.: neoxantina, diadinoxantina, heteroxantina e vaucheriaxantina) no esto presentes nas pinguiofceas. Os plastos das cinco espcies so circundados pela membrana do retculo endoplasmtico plastidial, a qual contnua ao envelope nuclear, exceto para Glossomatix (Kawachi et al., 2002). As espcies apresentam diferenas marcantes quanto ao envoltrio das clulas. Em dois gneros (Glossomatix e Pinguiococcus) ocorre uma camada fina de natureza polissacardica; as clulas de Phaeomonas e Pinguiochrysis so nuas; e h uma lrica orgnica rica em alguns

95

metais (Zn e Mg) e enxofre em Polypodochrysis. Vesculas perifricas derivadas de membranas tubulares so observadas na periferia de clulas de Glossomatix e Pinguiococcus. Curiosamente, uma mitocndria circunda o ncleo de Phaeomonas e Pinguiochrysis, um carter singular em Stramenopiles.

1 3 2

5 7

6 8

Figura 2.36 Diversidade de pinguiofceas. 1. Pinguiochrysis pyriformis. 2,3. Phaeomonas parva; clula natante (2); clula cocide (3). 4. Pinguiococcus pyrenoidosus. 5-7. Glossomastix chrysoplasta; clula vegetativa (5); colnia (6); zosporo (7), com pseudpode paralelo ao nico flagelo. 8,9. Polypodochrysis teissieri; clula vegetativa com lrica (8); zosporo (9), com pseudpode paralelo ao nico flagelo. Barra da escala = 10 m (1-5, 7-9) ou = 80 m (6). Reproduzido de Kawachi et al. (2002).

No so conhecidos fsseis desta classe, nem eventuais efeitos prejudiciais em sistemas naturais. A reproduo sexuada desconhecida no grupo. A reproduo assexuada ocorre por diviso binria ou pela produo de zosporos. Estes, curiosamente, no nadam, mesmo dispondo de flagelo. Os zosporos movem-se deslizando sobre um substrato ou por ao de um pseudpode paralelo ao flagelo.
2.2.8.7 CLASSE RAPHIDOPHYCEAE

Esta classe constituda por algas monadais relativamente grandes (30-80 m) e nuas, sendo desprovidas de parede celular ou escamas (Figura 2.37). Estigmas no ocorrem nesta classe e as rafidofceas formam o nico grupo de ocrfitas dotadas de tricocistos, uma de suas caractersticas mais marcantes. So conhecidas espcies marinhas (em oceano aberto e em guas estuarinas) e dulciaqcolas nos oito gneros descritos. Clulas de rafidofceas podem ser ovides, piriformes, assimtricas ou achatadas, em diferentes graus. So dotadas de um flagelo longo (geralmente voltado para frente), com mastigonemas tripartidos, e de um flagelo mais curto (geralmente voltado para trs) e liso.

96

As rafidofceas possuem ncleo grande e conspcuo mesmo durante a mitose. A diviso celular d-se pela formao de um sulco de clivagem. O retculo endoplasmtico periplastidial no se conecta com o envelope nuclear. Aparatos de Golgi so tambm grandes e numerosos e sua atividade envolve a secreo de mucilagem extracelular eventualmente abundante. As rafidofceas so fotoautotrficas e dotadas de plastos numerosos e discides. Alm de clorofila a, algumas espcies possuem clorofilas c1 e c2 simultaneamente. H diferenas na composio de carotenides entre espcies marinhas e dulciaqcolas; as espcies marinhas apresentam fucoxantina e violaxantina em grandes quantidades, ao passo que as espcies de gua doce so ricas em diadinoxantina, heteroxantina e vaucheriaxantina. Pirenides so encontrados apenas em espcies marinhas, e gotculas de leo constituem-se no principal produto de reserva das rafidofceas (Graham & Wilcox, 2000).

Figura 2.37 Representao de duas rafidofceas: (a) Heterosigma akashiwo e (b) Fibrocapsa japonica. C = plasto; M = mucocisto. Reproduzido de Lee (1999).

Fsseis no so conhecidos no grupo. Reproduo sexuada nunca foi observada, mas reconhece-se a formao de cistos e esporos supostamente haplides (Lee, 1999). Algumas rafidofceas podem formar floraes nocivas biota marinha. Floraes de rafidofceas j foram registradas no Brasil, sendo notvel um evento de grandes propores na baa de Sepetiba (RJ) em fevereiro de 1998 (Odebrecht et al., 2002). Algumas espcies, como Heterosigma akashiwo, so produtoras de neurotoxinas sem efeito ao homem, mas que podem afetar animais marinhos. Os gneros marinhos Chattonella, Fibrocapsa, Haramonas, Heterosigma e Olisthodiscus formam a classe juntamente com os gneros dulciaqcolas Gonyostomum, Merotricha e Vacuolaria.
2.2.8.8 CLASSE PHAEOTHAMNIOPHYCEAE

Esta classe possui apenas representantes dulciaqcolas e um gnero presente em gua salobra (Stichogloea), sendo tratada brevemente nesta obra. O grupo reconhecido pela identidade gerada por meio de anlises moleculares (Andersen et al., 1998), mas no se conhece carter derivado prprio facilmente identificvel.

97

As espcies conhecidas apresentam talo filamentoso, palmelide ou cocide (Figura 2.38). Pouco se sabe sobre o aparato fotossinttico dos representantes desta classe, mas a combinao das xantofilas fucoxantina e heteroxantina singular na natureza. Fsseis so desconhecidos. A reproduo sexuada nunca foi constatada nas feotamniofceas e a multiplicao ocorre pela produo de zosporos (desprovidos de estigma e com insero lateral dos dois flagelos heterocontes) ou autsporos.

10 m

b)
20 m

a)

c)

10 m

d)

10 m

Figura 2.38 Diversidade morfolgica de feotamniofceas. (a) Phaeothamnion confervicola. (b) Chrysoclonium ramosum. (c) Phaeobotrys solitaria. (d) Phaeoschizochlamys mucosa. Reproduzido de Reviers (2006).

Os gneros Chrysapion, Chrysoclonium, Phaeogloea, Phaeoschizochlamys, Phaeothamnion (o gnero mais estudado da classe), Selenophaea, Stichogloea e Tetrapion so os mais comuns, dentre os 15 gneros existentes na classe.
2.2.8.9 CLASSE CHRYSOMEROPHYCEAE

Esta classe constituda exclusivamente por algas bentnicas marinhas, cujos talos so filamentosos ou palmelides (Figura 2.39). A organizao das crisomerofceas como uma classe no sustentada por nenhum caracter derivado evidente nem h, at o momento, respaldo de anlises moleculares. A classe pode ser artificial e talvez no futuro o grupo seja reorganizado sistematicamente.

5 m

d) b)
10 m

f)
20 m 10 m

a)

c)

e)

Figura 2.39 Diversidade morfolgica de crisomerofceas. (a,b) Chrysomeris ramosa (b, zosporos). (c, d) Chrysowaernella hieroglyphica (d, zosporos). (e, f ) Giraudyopsis stellifera (f, filamento plurisseriado). Reproduzido de Reviers (2006).,
98

Os organismos que constituem esta classe apresentam algumas afinidades com as algas feofceas, manifestadas pela insero lateral dos zoides e pela ultra-estrutura flagelar. Giraudyoides, um dos gneros mais estudados do grupo e que apresenta talo hetertrico, foi originalmente tratado como pertencente classe Phaeophyceae. No so conhecidos fsseis de espcies desta classe e a reproduo realizada por zosporos, no havendo registro de reproduo sexuada. Sete gneros so conhecidos na classe, Antarctosaccion, Chrysoderma, Chrysomeris, Chrysowaernella, Giraudyopsis, Phaeosaccion e Rhamnochrysis, com o total de 12 espcies.
2.2.8.10 CLASSE TRIBOPHYCEAE (= XANTHOPHYCEAE)

Esta classe compreende 90 gneros e cerca de 600 espcies conhecidas, exibindo enorme diversidade morfolgica, cujos talos podem ser cocides, monadais, amebides, palmelides, sifonadas ou filamentosos (Figura 2.40). As tribofceas ou xantofceas so algas amareloesverdeadas ou verde-claro e so facilmente confundidas com algas clorfitas; porm, as tribofceas nunca apresentam amido nas clulas, o que permite distingui-las das algas verdes em observao de preparaes para microscopia. A maioria das espcies ocorre em gua doce e no solo mido, mas algumas tribofceas ocorrem em gua salobra e marinha, como algumas das espcies de Vaucheria que ocorrem em marismas. Uma caracterstica peculiar do grupo a formao de cistos endgenos de natureza silicosa, os estomatocistos ou estatsporos. Entretanto, esses cistos especiais no ocorrem em todas as espcies do grupo e, alm disso, formas semelhantes de estomatocistos tambm so encontradas em Chrysophyceae.
10 m

10 m

1 m

e)
10 m

a) c)
10 m

i)

h) k)

10 m

b)

l) j)

d)

f)

g)

Figura 2.40 Diversidade morfolgica de tribofceas. (a) Botrydium granulatum. (b) Characiopsis dubia. (c) Chloramoeba heteromorpha. (d) Rhizochloris congregata. (e) Heterogloea smithiana. (f-i) Vaucheria repens (f-h, formao de um filamento sinzosporo). (f ) Numerosos ncleos dispem-se perifericamente na clula, mas cada ncleo tem relao com um par de flagelos ligeiramente desiguais (i). (g) Esporocisto vazio. (h) Sinzosporo. (j,k) Vaucheria thuretii (j, poro de um talo sifonado, mostrando um oognio com uma oosfera e cinco espermatocistos, trs vazios e dois cheios. Cada espermatocisto contm vrios anterozides. Vaucheria thuretii monica, mas outras espcies do gnero so diicas; k, anterozide heteroconte). (i) Tribonema vulgare. Reproduzido de Reviers (2006).

99

A parede celular das clulas de tribofceas constituda primariamente por microfibrilas de celulose (em algumas espcies h impregnao por slica), e em algumas espcies a parede celular dispe-se num arranjo tal que ocorrem valvas superpostas. Os plastos so numerosos, discides e distribuem-se pela periferia das clulas e em muitas espcies so dotados de um pirenide (inserido no plasto). O ADN plastidial arranjado em forma de anel, gerando um nucleide do plasto. A clorofila c est presente em baixas concentraes. Os principais carotenides acessrios so o -caroteno, a diatoxantina, a heteroxantina e a diadinoxantina; a fucoxantina (que uma xantofila marrom) no existe no grupo, o que faz seus plastos assumirem colorao verde ou verde-amarelada. Gotculas de lipdeos constituem o principal produto de reserva das tribofceas, mas supe-se que a crisolaminarina tambm ocorra, a exemplo de outras ocrfitas, estando encerrada em vacolos citoplasmticos. Nos zoides os flagelos so inseridos junto ao pice da clula (no esto dispostos lateralmente) e um aparato fotorreceptor tpico de organismos heterocontes est presente, consistindo em uma intumescncia junto ao flagelo curto e liso e uma mancha ocelar disposta dentro em um plasto (Hoek et al., 1995). Fsseis do grupo so escassos, havendo mais registros relativamente recentes, desde o Mioceno, atribudos a Vaucheria. Entretanto, Xiao et al. (1998) descobriram fsseis na Sibria (Rssia), em depsitos de um bilho de anos, interpretados como de um organismo semelhante a Vaucheria. Knoll (1996) tambm obteve achado na Rssia de um organismo comparvel a Vaucheria, em depsitos de 900 milhes de anos; o fssil encontrado foi descrito como Paleovaucheria. No h comprovao de que tais fsseis sejam mesmo representantes do grupo. A reproduo assexuada ocorre pela formao de clulas no-flageladas, como autsporos, aplansporos e cistos, e tambm pela formao de zosporos grandes, dotados de vrios pares de flagelos heterocontes, conhecidos como sinzosporos. A reproduo sexuada somente foi registrada nos gneros Botrydium (por isogamia ou anisogamia) e Vaucheria (por oogamia), dois gneros formados por espcies macroscpicas pequenas (mas visveis a olho nu) com organizao cenoctica de talo. Os principais gneros de tribofceas so Botrydium, Characiopsis, Chloridella, Ophiocytium, Stipitococcus, Tribonema e Vaucheria. So reconhecidos casos de proliferaes bentnicas de Vaucheria, as quais podem trazer efeitos nocivos biota.
2.2.8.11 CLASSE PHAEOPHYCEAE

As feofceas constituem um grupo muito bem definido de ocrfitas que engloba mais de 250 gneros e 1.500 espcies. So tambm chamadas de algas pardas ou marrons. So algas de grande complexidade morfolgica: no grupo ocorrem espcies que consistem em formas filamentosas microscpicas at algas gigantes as maiores algas conhecidas, com dezenas de metros de comprimento e elevado grau de especializao de clulas, tecidos e rgos. As feofceas so as nicas ocrfitas que possuem plasmodesmas. Elas so dotadas tambm de estruturas reprodutivas bem diferenciadas. Quase todas as feofceas ocorrem no mar, apenas cinco gneros (Bodanella, Heribaudiella, Lithoderma, Pleurocladia e Sphacelaria) com cerca de 30 espcies so de gua doce. No h espcies terrestres. As algas pardas ocorrem no mundo inteiro, mas so particularmente mais abundantes em ambientes temperados e em guas frias, onde podem apresentar grande porte e ser amplamente dominantes em ambientes rasos, desde o supralitoral at o infralitoral. A zona entremars de ambientes temperados tende a apresentar enorme biomassa de feofceas (Figura 2.41), muitas vezes correspondendo a mais de 90% da biomassa total de algas do local. As feofceas tambm

100

ocorrem em ambientes tropicais, mas apresentam porte menor e raramente exercem dominncia nas comunidades algceas. Todas as algas pardas so bentnicas, exceto por formas flutuantes de Sargassum (com hbito planctnico), constituindo o chamado mar dos Sargaos ao largo da costa sudeste dos EUA.

Figura 2.41 Aspecto da zona entremars em Portaferry, Irlanda do Norte, durante uma mar baixa, onde se constata a enorme biomassa de algas feofceas, sobretudo Fucus vesiculosus e Ascophyllum nodosum. Foto do autor.

Todas as feofceas so multicelulares. A diversidade morfolgica do grupo muito grande, envolvendo filamentos microscpicos, filamentos em forma de mechas, formas crostosas, leques, lminas pequenas, lminas gigantes, vesculas ocas, estruturas reticuladas, fios longos, fitas sem aerocistos, fitas com aerocistos, arbsculos, etc. O talo pode ser filamentoso (presente nas formas mais simples), pseudoparenquimatoso ou parenquimatoso, anlogo quele das plantas com flores. Espcies que apresentam tecidos parenquimatosos verdadeiros alcanam alto grau de especializao de funes. Algumas dessas espcies apresentam clulas especializadas dotadas de poros nas paredes celulares que permitem o transporte dos produtos da fotossntese, assemelhando-se aos tubos crivados das plantas vasculares. A parede celular constituda por uma rede de microfibrilas de celulose, a qual preenchida e reforada por alginas, principalmente na forma de alginato de clcio. As alginas so formadas por dois cidos urnicos, o cido D-manurnico e o cido L-gulurnico (Figura 2.42). A poro estrutural da parede celular (celulose + alginas) geralmente ainda coberta por uma matriz mucilaginosa amorfa, composta de fucoidana e alginatos mucilaginosos (Hoek et al., 1995). A presena das alginas confere mais flexibilidade ao talo e supe-se tambm que possa aumentar a proteo das clulas ao microbiana. As diferentes propores de cidos urnicos presentes, bem como a ocorrncia natural de diferentes sais com ctions (Ca2+, Mg2+ ou Na+), determinam as diferentes propriedades das alginas de espcies distintas, com implicaes importantes quanto ao uso de tais substncias com fins comerciais. Os alginatos, produzidos principalmente a partir dos gneros Macrocystis, Laminaria e Ascophyllum, so usados como agentes geleificantes, estabilizantes e emulsificantes em vrias aplicaes industriais, como na fabricao de tintas, sorvetes, cerveja, etc. As aplicaes industriais de alginatos movimentam cerca de US$ 250 milhes ao ano, em todo o mundo (McHugh, 2003).

101

O C O OH O

O OH O OH O O C O

O C O OH O

OH O OH O O

OH G O C O HO M OH O HO O

OH G O C OH O HO HO M O C O O HO

C O

HO HO HO O M O

HO O HO HO O O

OH O C O HO M O

O HO O

O HO OH O O C G O

Figura 2.42 Estrutura qumica de alginas, constitudas por dois cidos urnicos: o cido gulurnico (G) e o cido manurnico (M). As propores e as seqncias de molculas de cidos urnicos determinam alginas com propriedades diferentes. Obtido de Genialab (2006).

Dependendo do gnero considerado, pode haver de um a vrios plastos por clula, os quais apresentam formas variadas, servindo de critrio de classificao taxonmica para vrios componentes do grupo. Porm, a forma mais comum discide. Alm da clorofila a, as feofceas possuem clorofila c1, clorofila c2, -caroteno, violaxantina e fucoxantina, sendo este ltimo pigmento (marrom) presente em grandes concentraes. H um retculo endoplasmtico periplastidial contnuo com o envelope nuclear. Os pirenides esto presentes apenas em parte das espcies, as quais correspondem quelas pertencentes s ordens mais primitivas. O ADN plastidial est organizado num nucleide em forma de anel. O produto de reserva gerado pela atividade fotossinttica a laminarina, um polissacardeo constitudo por monmeros de glicose unidos por ligaes glicosdicas -1,3, semelhante crisolaminarina. Alm da laminarina, o manitol (um lcool derivado de uma hexose) pode ser acumulado como produto de reserva em grandes quantidades. Especula-se que a presena acentuada de manitol pelo citoplasma represente tambm uma segunda funo como agente de crioproteo, j que essas algas so abundantes em ambientes frios. Substncias de baixo peso molecular como o manitol, o glicerol e a sacarose so reconhecidos como crioprotetoras e como estabilizadoras do balano osmtico das clulas (Graham & Wilcox, 2000). Algas pardas apresentam vesculas especiais espalhadas pelo citoplasma conhecidas como fisides. So corpos altamente refringentes e que eventualmente podem ser encontrados dentro do vacolo celular. Os fisides contm grandes quantidades de taninos, consistindo
102

em polmeros de floroglucinol (tambm conhecidos como polifenlicos) e terpenos, cuja funo est supostamente relacionada defesa contra herbvoros, pelo fortalecimento da parede celular por sua interao com alginas, proteo contra danos provocados pela radiao UVB (Graham & Wilcox, 2000) ou ao aumento da resistncia ao ataque de microrganismos. A maioria das espcies apresenta ciclo de vida diplohaplntico, com alternncia entre reproduo sexuada e assexuada. Neste caso, as fases que se alternam podem ser isomrficas ou heteromrficas. Dentre as algas da ordem Laminariales, as diferenas entre o esporfito (gigante) e o gametfico (microscpico) so extremas. Esporos e gametas so produzidos pela maioria das espcies. Representantes da ordem Fucales apresentam ciclo de vida com apenas uma fase de vida livre diplide, e os gametas so produzidos em pores diferenciadas do talo, especializadas em reproduo. Algumas espcies apresentam estruturas reprodutivas especiais: os rgos pluriloculares, que ocorrem em gametfitos e esporfitos, originando clulas mveis (gametas ou esporos) por mitose; e os rgos uniloculares, presentes apenas em esporfitos, originando esporos mveis por meiose. Em parte das algas pardas o ciclo de vida consiste numa alternncia isomrfica de geraes (Figura 2.43). Todas as algas pardas produzem clulas reprodutivas mveis, dotadas de dois flagelos heterocontes tpicos, um com mastigonemas tripartidos (o flagelo longo) e outro curto e simples. Os flagelos inserem-se lateralmente no zosporo ou gameta e h um aparato fotorreceptor tpico de heterocontes, consistindo em intumescimento junto ao flagelo posterior liso e de mancha ocelar encerrada dentro do plasto, numa poro prxima ao flagelo posterior. As caractersticas da organizao do talo, o modo de crescimento, o tipo de reproduo sexual e o ciclo de vida so caracteres considerados na distribuio de algas pardas em diversas ordens, conforme sumarizado na Tabela 2.8.

Zosporo Esporngio plurilocular Esporfito 2N Meiose Esporngio unilocular Zigoto

Zosporo Gametfito N Gametnio Gametngio pluricelular

Fertilizao Gametas

Figura 2.43 Representao esquemtica do ciclo de vida de Ectocarpus, que apresenta alternncia de geraes isomrficas. Modificado de Sze (1998).

103

Tabela 2.8 Sumrio das caractersticas das principais ordens de Phaeophyceae. Modificado e expandido a partir de Graham & Wilcox (2000).
Ordem Ectocarpales Tipo de talo Filamentos unisseriados, ramificados ou no ramificados Filamentos multisseriados ramificados Parenquimatoso Modo de Reproduo sexual crescimento Geralmente difuso Isogamia morfolgica com anisogamia ou oogamia funcional Clula apical Isogamia, anisogamia ou oogamia Oogamia Tipo de ciclo de vida Alternncia isomrfica de geraes Geralmente isomrfico Isomrfico Exemplos de gneros Bachelotia, Ectocarpus, Ralfsia Sphacelaria

Sphacelariales

Dictyotales

Apical/marginal

Scytosiphonales

Esporfito filamentoso pequeno; gametfito parenquimatoso grande

Apical no esporfito; intercalar no gametfito

Anisogamia

Heteromrfico

Dictyota, Dictyopteris, Padina, Stypopodium Scytosiphon

Cutleriales

Gametfito Apical no espoparenquimatoso maior que rfito; tricotlico o esporfito no gametfito Gametfito filamentoso; Difuso no espoesporfito parenquimatoso rfito; apical no gametfito Filamentos unisseriados que podem formar discos ou cordas pseudoparenquimatosos Pseudoparenquimatosos; esporfito maior que gametfito Gametfitos filamentosos pequenos; esporfito pseudoparenquimatoso maior Gametfitos filamentosos pequenos; esporfito parenquimatoso grande Tricotlico no esporfito; apical no gametfito

Anisogamia

Heteromrfico

Cutleria

Dictyosiphonales

Isogamia ou anisogamia

Heteromrfico

Asperococcus, Dictyosiphon Chorda, Elachista

Chordales

Isogamia com anisogamia funcional

Heteromrfico

Sporochnales

Tricotlico

Oogamia

Heteromrfico

Sporochnus

Desmarestiales

Tricotlico

Oogamia

Heteromrfico

Desmarestia

Laminariales

Intercalar no esporfito; apical no gametfito

Oogamia; ovos eventualmente flagelados

Heteromrfico

Alaria, Ecklonia, Laminaria, Macrocystis, Nereocystis Ascophyllum, Cystoseira, Fucus, Hormoseira, Sargassum Durvillaea

Fucales

Parenquimatoso

Clula apical

Predominantemente oogamia

Aparentemente apenas uma gerao diplide simples, meiose gamtica Uma gerao diplide; meiose gamtica

Durvillaeales

Parenquimatoso

Difuso em pores apicais do talo; sem clula apical solitria Marginal/apical

Oogamia

Syringodermatales

Esporfito parnquimatoso; gametfito com apenas 2-4 clulas Esporfito parenquimatoso

Isogamia

Heteromrfico; gametfitos no so de vida livre Heteromrfico; gametfitos no

Syringoderma

Ascoseirales

Intercalar no esporfito

Isogamia

Ascoseira

104

Algumas ordens apresentadas na Tabela 2.8 so novas (por exemplo, Syringodermatales, Ascoseirales) e parcialmente aceitas pela comunidade cientfica. Outras (por exemplo, Laminariales, grupo provavelmente polifiltico) possivelmente podero ser divididas em breve, sobretudo em funo da aquisio de dados novos de sistemtica molecular. Algumas algas pardas so amplamente utilizadas na alimentao humana, sobretudo em pases do Extremo Oriente, onde recebem nomes populares. Laminaria (kombu), Undaria (wakame) e Hizikia (hijiki) so muito apreciadas por povos orientais; Durvillaea e Lessonia so consumidas no Chile. Algumas algas pardas (por exemplo, Laminaria) so utilizadas no tratamento de problemas de sade segundo procedimentos da tradicional medicina chinesa. Algumas algas pardas esto envolvidas com efeitos adversos, sobretudo aqueles conseqentes da introduo de espcies, intencional ou no. Undaria pinnatifida foi introduzida na Frana para fins de cultivo e alastrou-se pelo ambiente natural de vrios pases europeus. Tambm na Europa, Sargassum muticum foi introduzida acidentalmente e atualmente vem eliminando populaes naturais de Laminaria, com a qual compete diretamente, na GrBratanha, Irlanda, Espanha e Frana. Alm dos gneros citados na Tabela 2.8, Colpomenia, Costaria, Cystoseira, Egregia, Hedophyllum, Lessonia, Phaeostroma, Pelagophycus, Pelvetia, Postelsia, Spatoglossum, Streblonema e Zonaria so alguns dos principais gneros de algas pardas. Sargassum o maior gnero, com cerca de 400 espcies.
2.2.8.12 CLASSE EUSTIGMATOPHYCEAE

O nome do grupo deriva da ocorrncia de uma mancha ocelar alaranjada ou avermelhada fora do(s) plasto(s), na poro anterior de clulas flageladas. Trata-se de um estigma verdadeiro (Figura 2.44), o qual no encerrado por uma membrana; a ocorrncia de um estigma singular entre as ocrfitas. Outra caracterstica peculiar do grupo entre as ocrfitas a ausncia de clorofila c. As eustigmatofceas compreendem 8 gneros e 15 espcies, todas unicelulares cocides ou coloniais, com distribuio na gua doce, no solo mido e no mar, sendo predominantemente planctnicas. As eustigmatofceas so clulas pequenas (2-32 m) com parede celular rgida, cuja natureza qumica ainda no foi elucidada, ou cobertas apenas por uma camada de mucilagem. Acredita-se que as eustigmatofceas sejam organismos fotoautotrficos obrigatrios, no havendo registros de nutrio heterotrfica entre as espcies. Ocorre nmero pequeno e varivel de plastos entre as espcies, sendo mais comum um ou dois plastos por clula. Os tilacides ocorrem agrupados em trs. O retculo endoplasmtico periplastidial est presente, mas no se conecta ao envelope nuclear. Em algumas espcies pode ser formado um pirenide pedunculado; pirenides jamais so encontrados em zosporos e somente voltam a ser gerados aps a formao da clula vegetativa. A violaxantina o principal pigmento acessrio na captao de luz; o -caroteno e a vaucheriaxantina so tambm carotenides importantes do grupo, havendo ainda outros pigmentos pouco abundantes; a fucoxantina no ocorre no grupo. A estrutura qumica do produto de reserva das eustigmatofceas no conhecida, mas sabe-se que no se trata de amido, pois no h reao com lugol (Graham & Wilcox, 2000). Apenas algumas das espcies produzem clulas flageladas, as quais apresentam um flagelo anterior longo, dotado de mastigonemas tripartidos, e um flagelo posterior muito curto ou

105

ausente, sendo neste caso representado apenas pelo corpo basal (Santos, 1996). A colorao, a forma da clula e a forma dos plastos tornam as eustigmatofceas muito semelhantes a algas verdes cocides, sendo necessrio o uso de microscopia eletrnica ou anlise de pigmentos fotossintetizantes para distingui-las.

M N

1 m

Figura 2.44 Micrografia eletrnica de uma eustigmatofcea tpica, apresentando um estigma (E) na poro anterior da clula e fora do plasto (P). Notar tambm o ncleo (N), a mitocndria (M) e uma regio expandida do flagelo (*). Modificado de Santos (1996).

No so conhecidos fsseis desta classe. A reproduo sexuada tambm desconhecida entre as eustigmatofceas, e as formas de reproduo assexuada registradas no grupo (alm da diviso binria) envolvem a produo de zosporos nus (com um ou dois flagelos), de autsporos e a fragmentao de colnias, dependendo da espcie considerada. Botryochloropsis, Chlorobotrys, Ellipsoidion, Eustigmatos, Monodopsis, Nannochloropsis, Polyedriella e Pseudocharaciopsis so os gneros que constituem esta classe. No so conhecidos efeitos nocivos de eustigmatofceas na natureza. Espcies do gnero Nannochloropsis so bastante utilizadas em aqicultura em decorrncia da facilidade de cultivo, do tamanho pequeno, da velocidade de crescimento acentuada e do alto teor de cidos graxos poliinsaturados (Loureno et al., 2002b).
2.2.8.13 CLASSE CHRYSOPHYCEAE

As algas crisofceas constituem um grupo relativamente grande de ocrfitas, com cerca de 200 gneros e de 1.000 espcies. A maioria das espcies dulciaqcola, mas h tambm algumas espcies marinhas, sobretudo formas pequenas, pertencentes ao nanoplncton costeiro e ocenico. O grupo mais comum em guas temperadas e frias. O nome do grupo deriva da palavra grega chrysos, que significa ouro, referncia colorao dos plastos das espcies, que varia do dourado ao marrom. A caracterstica mais peculiar do grupo a

106

formao de uma clula especial com paredes celulares silicosas, num estdio de repouso denominado estomatocisto, semelhante ao que ocorre com xantofceas. Os estomatocistos apresentam uma abertura atravs da qual a clula liberada aps o perodo de repouso. A combinao do estomatocisto com a composio de pigmentos peculiar do grupo o individualiza das demais ocrfitas. As crisofceas so microscpicas, ocorrendo como clulas monadais ou coloniais; formas filamentosas tambm existem. As crisofceas so predominantemente planctnicas quando ocorrem como clulas monadais, mas espcies coloniais bentnicas so comuns. A crisofcea Ochromonas (Figura 2.45) um modelo perfeito de organismo no somente para o grupo, mas para a prpria diviso Ochrophyta. A mixotrofia uma feio muito comum no grupo, que conta tambm com representantes exclusivamente heterotrficos (por exemplo, Oikomonas). Vrias espcies so capazes de fagocitar clulas bacterianas ou mesmo outras algas, como diatomceas e clorfitas cocides. Representantes dos gneros Dinobryon e Uroglena so particularmente importantes no consumo de bactrias de lagos, contribuindo para controlar proliferaes bacterianas com mais eficincia do que protozorios ciliados, rotferos e crustceos juntos (Graham & Wilcox, 2000). Os plastos contm clorofilas a, c1 e c2, alm das xantofilas fucoxantina e violaxantina, presentes em altas concentraes, mascarando a colorao das clorofilas. Pirenides so comuns no grupo e consistem numa rea granular que difere em aparncia do estroma. A crisolaminarina o principal produto de reserva do grupo, sendo armazenada em vacolos (principalmente no grande vacolo posterior da clula). Os flagelos heterocontes inseremse na poro anterior da clula, formando um ngulo aproximadamente reto entre si (Figura 2.45). Escamas flagelares foram descritas para alguns gneros. Na poro anterior do plasto, bem perto da insero dos flagelos, forma-se uma mancha ocelar discreta, constituda por gotculas de lipdeos; estas dispem-se entre o envelope do plasto e a primeira banda de tilacides (Lee, 1999).

FT MM FM B Mt LF

E N L P
2 m

Figura 2.45 A crisofcea Ochromonas danica. B = insero basal; LF = filamento lateral; Mt = haste microfibrilar; TF = filamento terminal; E = estigma; FM = plo fibrilar; MM = plo microtubular; P = plasto; N = ncleo; L = vescula contendo crisolaminarina. Reproduzido de Lee (1999).

107

So conhecidos cistos fsseis do grupo em depsitos continentais desde o Cretceo (145 milhes de anos), mas supe-se que o grupo seja mais antigo. Acredita-se que o grupo possa ter sido dominante em muitos ambientes no passado, pois em certos depsitos a quantidade de cistos silicosos de crisofceras supera amplamente as frstulas de diatomceas em abundncia. Na classificao das crisofceas, merece ateno especial o posicionamento de um pequeno grupo de algas de gua doce, as Synurales, formado por quatro gneros: Chrysodidymus, Synura, Tessellaria e Mallomonas. Este grupo apresenta carter monofiltico e bem individualizado dentro das crisofceas, assim como caracteres derivados prprios bastante importantes, como a ausncia de clorofila c2, um sistema flagelar de razes flagelares, corpsculos basais paralelos e escamas silicosas de simetria bilateral (Figura 2.46) (Reviers, 2006). Alguns autores acreditam que o grupo deveria ser elevado a uma subclasse das crisofceas. Nesta obra o grupo tratado como uma ordem, mas no h dvidas de que essa questo alvo de intenso debate da comunidade cientfica e continua em aberto. A reproduo sexuada conhecida para parte das espcies do grupo, mas relativamente rara e envolve a formao de isogametas. Em Synura, um dos gneros mais estudados, formase um estomatocisto zigtico reconhecvel pela ocorrncia de quatro plastos e dois ncleos. Estomatocistos tambm podem ser formados sem envolvimento de gametas, configurando uma forma de reproduo assexuada. A reproduo vegetativa por diviso binria das clulas predominante no grupo e cada clula filha recebe metade das escamas da clula me. Mesmo que o suprimento externo de silcio seja pequeno, as clulas podem se dividir, passando a apresentar ausncia de cobertura silicosa (Sandgren et al., 1996).

1 m

Figura 2.46 Escamas silicosas de Chrysodidymus synuroideus, membro da ordem Sinurales. Reproduzido de Graham et al. (1993).

Diversas crisofceas so capazes de formar floraes intensas em lagos, as quais podem ser prejudiciais biota pelo consumo do oxignio do sistema aqutico ou pelo entupimento das vias respiratrias de animais. No h conhecimento de toxinas com ao especfica sobre organismos aquticos. Porm, alguns representantes do grupo so conhecidos por sua capaci-

108

dade de excretar substncias orgnicas (como cetonas e aldedos), as quais alteram o odor e o sabor da gua, podendo constituir graves problemas quando envolvem guas de abastecimento. Crisofceas so mais abundantes em lagos oligotrficos e mesotrficos; a presena do grupo diminui muito em ambientes eutrficos com alta produtividade fitoplanctnica. Supe-se que nessas condies as crisofceas apresentam desvantagens em relao a outras espcies do fitoplncton na competio por fsforo, ou pelo consumo grande por cladceros no vero (Hoek et al., 1995). Alm disso, as crisofceas fotossintetizantes ocorrem em pequena biomassa em lagos com pH maior que 7,5, supostamente por necessitarem de CO2 livre para fotossntese; em pH alcalino, o carbono est presente predominantemente como bicarbonato (Hoek et al., 1995). Os principais gneros de crisofceas so: Chromulina, Chrysamoeba, Chrysocapsa, Chrysodidymus, Chrysonephele, Chrysostephanosphaera, Cyclonexis, Dinobryon, Hydrurus, Lagynoin, Mallomonas, Ochromonas, Paraphysomonas, Synura, Uroglena e Uroglenopsis.

2.2.9 DIVISO RHODOPHYTA Esta diviso corresponde s algas vermelhas, cujo nmero exato de espcies desconhecido, pois, embora haja cerca de 10.000 espcies descritas, assume-se que h grande quantidade de sinnimos e o nmero real deve situar-se entre 4.000 e 6.000 espcies. A maioria das rodfitas ocorre no mar, especialmente em guas tropicais e temperadas quentes; so reconhecidos cerca de 20 gneros e 150 espcies que ocorrem em ambientes de gua doce. Formas macroscpicas constituem a grande maioria das espcies, ao passo que espcies unicelulares so poucas. H grande diversidade morfolgica e estrutural no grupo, que envolve espcies unicelulares, calcificadas, filamentosas e at mesmo talos com forma de lminas com organizao parenquimatosa. A maior parte das formas macroscpicas no atinge grandes portes, geralmente variando de alguns milmetros a poucas dezenas de centmetros. Uma das maiores espcies de algas vermelhas Schizymenia borealis, encontrada no Alasca (EUA) e no Canad, cujo talo (de forma laminar) pode atingir dois metros de comprimento. Os registros fsseis de algas vermelhas so de difcil conservao, exceto formas que apresentam carbonato de clcio em suas paredes celulares. H registros fsseis seguros atribudos a algas vermelhas de 570 milhes de anos encontrados no sul da China, os quais envolvem inclusive estruturas reprodutivas bem conservadas (Xiao et al., 1998). Entretanto, acredita-se que o grupo seja bem mais antigo, havendo registros atribudos a algas vermelhas de 1,2 bilho de anos encontrados na ilha Somerset, no rtico canadense. Os vestgios fsseis encontrados foram descritos como Bangiomorpha pubescens (Butterfield, 2000), consistindo em formas filamentosas semelhantes a gneros modernos, como Bangia. Formas filamentosas constituem-se no tipo mais comum de organizao de talo em algas vermelhas. Neste caso, o crescimento geralmente ocorre atravs de uma ou mais clulas apicais. As algas filamentosas com crescimento apical muitas vezes apresentam-se com formato tipicamente cilndrico, eventualmente com ramificaes laterais hierarquizadas. Na extremidade do ramo h uma clula apical conspcua, dotada de divises nos segmentos distais, caracterizando um sistema de crescimento uniaxial (Figura 2.47), tpico de algas vermelhas menores e de talos mais delicados. Entretanto, em muitas espcies o crescimento ocorre por meio da atividade de vrias clulas apicais. Neste caso, o talo torna-se mais robusto, sendo constitudo por vrios filamentos, cada um deles apresentando uma clula apical inicial, o que caracteriza crescimento multiaxial (Figura 2.48). Como conseqncia dessa disposio, a maioria das espcies apresenta talos em forma de feixes de filamentos fortemente compactados; as clulas do talo apresentam-se to justapostas que em um corte transversal podem
109

dar a impresso de constiturem parnquimas verdadeiros, sobretudo porque difcil distinguir os filamentos nas ramificaes laterais. Esse tipo de organizao de talo comum a muitas algas rodfitas, sendo chamada de pseudoparenquimatosa. Apesar do alto grau de compactao dos filamentos do talo, possvel distinguir clulas corticais e medulares. Alm da disposio perifrica, as clulas corticais apresentam pigmentao intensa e so pequenas, enquanto as clulas medulares so pouco pigmentadas (ou mesmo sem colorao) e tm maiores dimenses. Embora o crescimento apical seja predominante no grupo, h tambm espcies cujo crescimento intercalar, difuso, localizado, perifrico, tricotlico ou terminal. Apesar da grande diversidade morfolgica, todas as evidncias disponveis atualmente apontam para o carter monofiltico das algas vermelhas, que seriam, portanto, um grupo natural. As clulas de algas rodfitas podem apresentar nmero varivel de ncleos. Num mesmo indivduo possvel encontrar clulas multinucleadas em um ramo e clulas uninucleadas em outro. A presena de vrios ncleos interpretada como resultado da diviso do ncleo (sem diviso subseqente da clula inteira), de fuses celulares ou da formao de sinapses secundrias (Reviers, 2006). Um vacolo grande pode preencher toda a regio central da clula. As mitocndrias e o aparato de Golgi geralmente encontram-se associados no citoplasma. Incluses celulares so comuns em algas vermelhas, apresentando formas de esferas, discos, agulhas, espirais, poliedros, etc. As incluses podem apresentar capacidade de refletir luz e se estiverem presentes em grande quantidade podem acarretar uma iridescncia caracterstica ao talo da alga.
40 m

Figura 2.47 Meristema apical da alga vermelha uniaxial Platysiphonia. Reproduzido de Bold & Wynne, (1978).

110

Figura 2.48 Agardhiella, um exemplo de alga rodfita multiaxial. Reproduzido de Gabrielson & Hommersand (1982).

As algas desta diviso no possuem flagelos em quaisquer fases de seus ciclos de vida, fato que difere definitivamente as rodfitas das demais algas eucariticas. Os corpsculos basais dos flagelos de algas de outras divises so centrolos, porm essas organelas esto ausentes em algas vermelhas. Os centrolos tm funo na organizao do fuso mittico durante a diviso celular, mas no caso das algas vermelhas eles so substitudos por dois anis polares ou organela associada ao ncleo (OAN). Esta ltima designao preferida porque nem sempre as estruturas tm forma de anel, sendo mais comum a forma de um par de cilindros ocos (Graham & Wilcox, 2000). Um ou mais plastos esto presentes na periferia (mais comum) ou no centro da clula. Os plastos de rodfitas tm um envelope constitudo por apenas duas membranas, o que sugere origem derivada de uma endossimbiose com cianobactrias. O ADN dos plastos de algas rodfitas ocorre como numerosos nucleides, de 1-2 m de dimetro, distribudos por toda a organela. Pirenides ocorrem em parte das espcies de algas vermelhas, mas sua funo desconhecida. Diferentemente de outras algas eucariticas, os tilacides esto separados uns dos outros e tm estruturas granulares sobre suas superfcies externas, os ficobilissomos (Figura 2.9c, d), que so as principais estruturas de captao de luz das rodfitas. Os pigmentos fotossintticos, ausentes em algumas formas parasitas,5 incluem a clorofila a, ficobilinas (ficoeritrina-b, -r e -c, aloficocianina-c e ficocianina-r e -c) e carotenides, na forma de xantofilas (zeaxantina, neoxantina, lutena, anteraxantina, etc.) e carotenos (principalmente -caroteno). A ficoeritrina-b o pigmento dominante em muitas rodfitas, o que determina a colorao vermelha que d nome ao grupo. Entretanto, muitas espcies tm outros pigmentos abundantes, de forma que a colorao final resultante pode variar amplamente entre as espcies, que podem apresentar colorao amarelo-esverdeada, esverdeada,
5. H muitas espcies parasitas (e parcialmente parasitas) dentre as rodfitas, as quais podem ser adelfoparasitas ou aloparasitas.
111

rosa, vermelho-escuro e at marrom. Em decorrncia da composio de pigmentos que possuem, muitas algas vermelhas so capazes de viver sob baixa intensidade de luz, j tendo sido registrada a ocorrncia de indivduos de uma espcie no identificada e coralincea em profundidade de 268 m, numa montanha submarina na regio das Bahamas (Littler et al., 1985). Este o registro mais profundo de ocorrncia de um organismo multicelular fotossintetizante j realizado, que recebe apenas 0,0005% da radiao luminosa incidente na superfcie (= 0,015 a 0,025 E.m2.s1 da luz solar em seu znite mximo). Durante algumas dcadas vrios autores relataram a presena de clorofila d como uma feio caracterstica do grupo, ao passo que outros consideravam a presena de clorofila d como mero artefato resultante do isolamento da clorofila a. Essa matria vem recebendo novos elementos recentemente, e evidncias atuais sugerem que a clorofila d , na realidade, produzida por cianobactrias epifticas associadas a algas vermelhas (Murakami et al., 2004).

A INTRIGANTE PRESENA DE CLOROFILA d EM ALGAS VERMELHAS A clorofila d foi descoberta na alga vermelha Erythrophyllum delesserioides (e posteriormente em outras espcies) h mais de seis dcadas (Manning & Strain, 1943). Trata-se de uma substncia singular, a qual apresenta picos de absoro de luz in vivo na regio do infravermelho prximo, entre 700-730 nm, com pico de absoro em 720 nm; apenas a bacterioclorofila e, outro pigmento fotossinttico, tem comportamento espectral comparvel clorofila d, apresentando absoro mxima de luz na faixa entre 715 e 725 nm. Apesar das caractersticas espectrais peculiares da clorofila d, seu papel na fotossntese de rodfitas sempre foi motivo de controvrsia. A clorofila d foi encontrada apenas em algumas espcies de algas vermelhas e, mesmo assim, vrias vezes a substncia no era detectada regularmente: em muitas situaes, o pigmento no era encontrado em amostras da mesma espcie oriundas do mesmo stio. Mesmo quando a clorofila d era medida em algas vermelhas, os valores nunca atingiam concentraes altas, dando margem para questionamentos sobre a participao efetiva desse pigmento na fotossntese praticada por rodfitas. Alguns autores especulavam que a clorofila d poderia ser meramente um produto de degradao da clorofila a, dada a grande semelhana estrutural das duas molculas, sendo, assim, um artefato analtico gerado durante o processo de isolamento da clorofila a. A clorofila d idntica a um dos produtos de degradao da clorofila a por oxidao com permanganato (Murakami et al., 2004). Outro aspecto importante o fato de que a clorofila d nunca foi detectada em algas vermelhas de gua doce. As interpretaes sobre a presena de clorofila d em algas vermelhas ganharam um novo elemento em 1996, quando uma descoberta comeou a mudar o cenrio. Miyashita et al. (1996) relataram a descoberta de uma cianobactria, ento desconhecida, associada a ascdias de recifes de coral da Repblica de Palau, Oceano Pacfico, no oeste equatorial. O grupo tentava, na realidade, isolar a proclorofcea Prochloron didemni, espcie comumente encontrada como simbionte de ascdias de ambientes recifais e primeiro organismo procarionte possuidor de clorofila b descoberto no mundo (Lewin & Withers, 1975). Surpreendentemente, o grupo descobriu um isolado com concentraes de clorofila d superiores a 90% do total de clorofila (o restante era constitudo de clorofila a), valores jamais encontrados em algas vermelhas. A cepa isolada (MBIC-11017) continuou a ser pesquisada (Miyashita et al., 1997), mas somente mais tarde a espcie foi formalmente descrita como Acaryochloris marina (Miyashita et al., 2003). A distncia filogentica entre a
112

cianobactria e as algas vermelhas constituiu-se em mais um elemento intrigante para a ocorrncia do pigmento na natureza. Estudos morfolgicos, qumicos e moleculares recentes convergem para a interpretao de que a cianobactria marinha A. marina, de ampla distribuio geogrfica no mundo, na realidade responsvel pela deteco de clorofila d em algas vermelhas (Murakami et al., 2004; Larkum & Khl, 2005). Vrios pesquisadores identificaram a presena de A. marina como epfita de diversas espcies de rodfitas, formando pequenas manchas sobre os talos. Esse carter de distribuio descontnua sobre o substrato (a macroalga) contribui tambm para a ocorrncia de elevada variabilidade nas medidas de clorofila d feitas em macroalgas. Assim, tem-se formado consenso de que no h algas vermelhas produtoras de clorofila d e que sua ocorrncia seria meramente derivada da atividade de cianobactrias com hbito epfito. As mudanas de concepes sobre a produo de clorofila d na natureza parecem ainda estar em curso. Agregando mais informaes sobre o assunto, Miller et al. (2005) descobriram cianobactrias planctnicas semelhantes a A. marina em Salton Sea, lagoa hipersalina (salinidade de 41-45 ups) e eutrfica da Califrnia (EUA). Trata-se do primeiro registro de um organismo produtor de clorofila d fora do ambiente marinho, alm de envolver um componente do plncton. Provavelmente muitas informaes novas nesse campo sero levantadas em breve.

O produto de reserva um polissacardero derivado de glicose formado por ligaes glicosdicas do tipo -1,4, o amido das flordeas ou rodamilo, que ocorre como grnulos no citoplasma, os quais assumem formato aproximadamente esfrico ou de escamas arredondadas. As cadeias lineares de amido das flordeas ramificam-se lateralmente no sexto carbono (ligaes glicosdicas do tipo -1,6), assim como acontece no glicognio e na amilopectina, que uma das formas de amido. Ao ser exposto a lugol, o amido das flordeas torna-se castanho-avermelhado. O produto de reserva das algas vermelhas formado junto membrana plasmtica, mesmo quando um pirenide est presente. As clulas de rodfitas sempre apresentam paredes celulares, as quais so constitudas fundamentalmente por celulose. Entretanto, outros polmeros podem ocorrer associados celulose em algumas espcies, como mananas (polmeros de manose) e xilanas (polmeros de xilose). H tambm polissacardeos sulfatados derivados de galactose, as agaranas e as carragenanas (Figura 2.49). A celulose constitui arranjo fibrilar na parede celular e outras substncias depositam-se sobre a celulose, formando freqentemente uma poro mucilaginosa da parede celular. Agaranas e carragenanas diferem apenas pelo grau de sulfatao (carragenanas tm mais tomos de enxofre em sua estrutura); ambas tm grande importncia econmica, com vastssimas aplicaes, como, por exemplo, aditivos de laticnios, gelatinas, tintas, meios de cultura slidos, etc. As mucilagens e os polissacardeos sulfatados caractersticos so produzidos por meio de atividade intensa do tipicamente grande e complexo aparato de Golgi de rodfitas. Algumas espcies apresentam parede celular impregnada por carbonato de clcio, exibindo aspecto ptreo. As espcies dotadas de paredes celulares calcificadas so conhecidas como algas calcrias, amplamente distribudas no mar, sendo especialmente importantes na construo de recifes biolgicos. Plasmodesmas no ocorrem entre clulas de algas vermelhas, mas na maioria das espcies as clulas vizinhas mantm conexo entre si atravs da abertura de pequenos trechos da parede celular, designada sinapse ou ligao citoplasmtica. Durante a mitose, a parede transversal formada entre as clelulas filhas

113

fecha-se como um diafragma, mas no por completo. O espao onde ocorre a sinapse parcialmente ocupado por uma estrutura complexa conhecida como rolha sinptica, composta, por sua vez, por protenas e polissacardeos de natureza cida. A rolha sinptica pode ser recoberta de cada lado por uma ou vrias camadas contendo polissacardeos ou mesmo pela prpria membrana plasmtica (Reviers, 2006). Alm das sinapses formadas durante a diviso celular, designadas sinapses primrias (Figura 2.50), h tambm um segundo tipo de sinapse, designada sinapse secundria, que consiste numa conexo entre clulas de filamentos vizinhos. As sinapses so caractersticas com elevada importncia para a taxonomia das algas vermelhas.
a) HO O OH CH2OH O O CH2 HO O O

b) O3SO

CH2OH O O

CH2 O O O OR
b-1-4

OH
a-1-3

R = H (Kappa) R = SO3 (Iota)

c) HO

CH2OH O O

CH2OSO3 O OH O OSO3

OSO3

a-1-3

b-1-4

Figura 2.49 Representaes moleculares de biopolmeros presentes em algas vermelhas. (a) Agar. (b) Carragenana kappa ou iota, dependendo do radical (R). (c). Carragenana lambda. As setas indicam a repetio da estrutura da molcula bsica para formar a macromolcula. Reproduzido de Oliveira et al. (1992).

Nas algas vermelhas ocorre reproduo sexuada e assexuada, as quais so manifestadas por meio de reproduo vegetativa, esprica e gamtica. Para muitas espcies multicelulares, a reproduo vegetativa pode ocorrer pela fragmentao do talo, cujas pores menores desprendidas funcionam como propgulos. Por outro lado, para as poucas espcies unicelulares, a diviso binria consiste na forma predominante de reproduo. A forma mais comum de reproduo assexuada no grupo baseia-se na formao e liberao de monsporos. A produo de monsporos mais comum nos grupos mais primitivos de algas vermelhas,
114

sendo mais raro ou mesmo ausente em grupos mais derivados, que podem praticar reproduo sexuada quase com exclusividade. A reproduo sexuada envolve alternncia de geraes, embora a reproduo gamtica no seja conhecida para todos os gneros (presume-se que ela exista). O ciclo de vida trifsico caracteriza a maioria das espcies de algas vermelhas e exclusivo dessa diviso. A reproduo gamtica do grupo ocorre atravs de oogamia, seja o ciclo de vida trifsico ou bifsico. O gameta feminino denominado carpognio e apresenta uma poro prolongada, a tricogine, relacionada captao do gameta masculino. Este denominado espermcio, que um aplanogameta, ou seja, um gameta desprovido de flagelos.
Membrana plasmtica

Parede

a)

b)

Sinapse

R.E.

c)

d)

Figura 2.50 Representao da formao de sinapses em algas vermelhas. (a) A parede transversal comea a ser formada entre as clulas filhas, a partir da acumulao de substncias oriundas do citoplasma. (b) O septo completo, exceto pela permanncia de um orifcio no centro. (c) O retculo endoplasmtico posiciona-se atravs do orifcio na parede celular e condensa-se no local. (d) A sinapse formada, consistindo em uma rolha com a membrana plasmtica contnua de clula para clula. Modificado a partir de Lee (1999).

Gametas masculinos aflagelados constituem uma feio bastante peculiar das algas vermelhas. Caractersticas do ciclo de vida de algas vermelhas, so importantes para a taxonomia do grupo, contribuindo fortemente para a determinao de classes, ordens e famlias. Tradicionalmente, a classificao das algas vermelhas sempre teve como seus principais sustentculos as caractersticas morfolgicas das estruturas reprodutivas de indivduos femininos e os eventos que ocorrem aps a fecundao. Atualmente, outras caractersticas importantes so tambm levadas em conta (por exemplo, seqncias gnicas, ultra-estrutura das sinapses, etc.), mas aspectos reprodutivos continuam tendo importncia acentuada. Os ciclos de vida das duas principais subclasses da diviso, Florideophycidae e Bangiophycidae, so bastante distintos e sero exemplificados por dois gneros: Polysiphonia (Florideophycidae) e Porphyra (Bangiophycidae). As descries dos ciclos de vida de Polysiphonia e Porphyra so baseadas em Hoek et al. (1995).

115

Espermcio (n) Espermcios (n) Espermatngios Tricogine Oosfera (poro basal do carpognio com ncleo (n)

Fertilizao
Gametfito feminino (n) Gametfito masculino (n) Ramo carpogonial

Clula auxiliar (n)

Ncleo zigtico (2n)

Clula Clula axial suporte

Ncleo zigtico (2n)

Germinao dos tetrsporos

Carposporfito (dentro do pericarpo) (2n)

Carposporngios

Tetrsporos (n)

Pericarpo (n)

Meiose
Tetrasporngios

Carpsporos (2n)

Tetrasporfito (2n) Germinao do carpsporo

Figura 2.51 Representao diagramtica do ciclo de vida de Polysiphonia, uma alga vermelha da classe Florideophycidae. A descrio do ciclo encontra-se no texto. Adaptado de Raven et al. (1996).

O ciclo de vida de espcies do gnero Polysiphonia apresentado na Figura 2.51. Algumas clulas axiais podem se projetar alm das clulas pericentrais e dar origem a filamentos laterais especiais chamados de tricoblastos. Indivduos masculinos formam espermatngios nos tricoblastos, projetando-se inteiramente para fora do filamento. No caso dos indivduos femininos, o tricoblasto forma um ramo especial de sete clulas, o ramo carpogonial, em que a segunda clula possui uma poro basal, que contm o ncleo e as demais

116

organelas, e uma poro alongada que se projeta para fora do filamento: o carpognio. Aps a fecundao do carpognio, o zigoto transferido para a clula auxiliar, que d incio formao do gonimoblasto. Durante o desenvolvimento subseqente do gonimocarpo, clulas do ramo carpogonial e clulas dos filamentos estreis fundem-se e geram uma grande clula de fuso. O gonimocarpo maduro envolto num pericarpo em forma de urna; o gonimocarpo e o pericarpo juntos formam o chamado cistocarpo. O gonimocarpo constitui-se numa fase do ciclo de vida das Florideophycidae, a fase carposporoftica, sendo protegido e nutrido pelo indivduo materno, numa forma de parasitismo. A fase carposporoftica tem nmero diplide de cromossomos e produz carpsporos, que so esporos formados por mitose. Ao atingirem a maturidade, os carpsporos so liberados para o meio atravs de um poro na extremidade do cistocarpo, e ao germinarem originam a terceira fase do ciclo de vida, o esporfito. Este morfologicamente idntico ao gametfito, no caso de Polysiphonia (e na maioria das Florideophycidae), constituindo ciclo de vida isomrfico; em algumas algas vermelhas as duas fases de vida livre podem ser bastante diferentes entre si, determinando ciclos de vida heteromrficos. Os esporfitos apresentam esporngios em ramos vegetativos. Por meio de meiose nos esporngios, formam-se quatro esporos haplides. Por essa razo, os esporfitos das algas vermelhas so chamados de tetrasporfitos, os esporngios so chamados de tetrasporngios e os esporos haplides so designados tetrsporos. Os tetrsporos so lanados no meio e do origem a gametfitos haplides, fechando o ciclo de vida trifsico das Florideophycidae: fase gametoftica (n), fase carposporoftica (2n) e fase tetrasporoftica (2n). O ciclo de vida de Porphyra (Bangiophycidae) heteromrfico, com formao de duas fases alternantes extremamente distintas entre si (Figura 2.52). As diferenas extremas na morfologia das duas fases do ciclo de vida fizeram com que elas fossem tratadas como gneros distintos por muito tempo. Somente aps os estudos detalhados do desenvolvimento de Porphyra, realizados pela britnica Kathleen M. Drew, pde-se elucidar o ciclo de vida das espcies do gnero (Drew, 1949). Tais descobertas abriram caminho para o desenvolvimento intenso do cultivo de Porphyra, uma alga comestvel muito apreciada, principalmente em pases do Extremo Oriente, cujo cultivo e comercializao movimentam atualmente recursos da ordem de 2,5 bilhes de dlares ao ano (McHugh, 2003). A fase conchocelis o esporfito, com dimenses microscpicas e organizao filamentosa; a fase diplide (2n) e ocorre em camadas internas superficiais de conchas de moluscos e mesmo carapaas de cracas, predominantemente nos meses do vero e outono. A fase conchocelis alterna-se com a fase folicea, que o gametfito das espcies de Porphyra; o gametfito macroscpico, desenvolve-se no mdio e supralitoral de costes rochosos, ocorrendo no inverno e na primavera. Os gametfitos so geralmente hermafroditas, mas tambm h espcies que apresentam gametfitos com sexos separados. Nos indivduos masculinos (ou em certas pores dos talos de indivduos hermafroditas), clulas vegetativas transformam-se em espermatngios. Aps sucessivas divises mitticas, os espermatngios produzem muitas (64 ou 128) espermcias, as quais so transportadas passivamente no plncton. Os gametas femininos, os carpognios, so quase indistinguveis das clulas vizinhas, exceto pelas pequenas projees que emergem na superfcie do talo. As espermcias atingem o talo aleatoriamente e algumas se encontram com as projees dos carpognios. A espermcia ento injeta seu ncleo na projeo do carpognio, ocorrendo cariogamia e formao de um nico ncleo diplide. Aps a fertilizao, o carpognio (que se torna diplide) sofre vrias mitoses sucessivas e forma clulas especiais, os carpsporos, que so liberados atravs da desintegrao

117

da parede celular do carpognio. Geralmente, nesta fase ocorre a desintegrao de todo o talo da alga feminina. Os carpsporos atingem conchas calcrias, onde se fixam e originam filamentos curtos, dotados de poucas clulas, a fase conchocelis, o esporfito diplide de Porphyra. Quando atingem a maturidade, algumas clulas do esporfito diferenciam-se em esporngios, conhecidos como conchosporngios. Estes entram em mitose, originam esporos diplides conhecidos como conchsporos6 que so liberados na gua, sofrem um processo de meiose e formam quatro clulas haplides. Ao atingirem um substrato adequado, essas clulas haplides do origem fase folicea de Porphyra, fechando seu ciclo de vida.
Margens da lmina (corte) Concha de ostra Carpsporos

Primavera Inverno Outono Conchsporos Vero Conchocelis

Lmina Fio de rede

Conchocelis frtil Ramos conchosporangiais

Figura 2.52 Representao diagramtica do ciclo de vida de Porphyra, uma alga vermelha da classe Bangiophycidae. A descrio do ciclo encontra-se no texto. Nesta representao, a fixao dos gametfitos ocorre em redes (em vez de rochas), pois o esquema refere-se ao cultivo comercial da alga. Modificado de Mumford Jr. & Miura (1988).

Numerosos autores reconhecem a existncia de apenas uma classe de algas vermelhas: Rhodophyceae. Trs subclasses so reconhecidas atualmente: Cyanidiophycidae, Bangiophycidae e Florideophycidae. A subclasse Bangiophycidae parafiltica e dever ser subdividida em breve. A prpria subclasse Cyanidiophycidae constituda por trs gneros (Cyanidium, Cyanidioschyzon e Galdeiria, todos de gua doce) que antes eram classificados dentro da subclasse Bangiophycidae. Como ainda no h proposta formal de subdiviso das Bangiophycidae, por convenincia nesta obra elas so apresentadas como um grupo nico. As ordens de Rhodophyceae reconhecidas por Reviers (2006) so apresentadas na Tabela 2.9. Em funo do grande nmero de txons, as caractersticas diagnsticas de cada um deles no so apresentadas.
6. Antes imaginava-se que a meiose ocorria na formao dos conchsporos, mas atualmente sabe-se que a reduo da ploidia ocorre posteriormente, aps a liberao dos carpsporos (Graham & Wilcox, 2000).

118

 extremamente difcil listar os principais gneros da diviso Rhodophyta, dada a imensa diversidade, importncia ecolgica e mesmo pelo aproveitamento econmico de alguns de seus representantes. Entretanto, alguns gneros no podem deixar de ser citados, como Cyanidium, Glaucosphaera e Porphyridium (unicelulares), Bangia, Batrachospermum, Boldia, Bostrychia, Botryocladia, Caloglossa, Ceramium, Chondrus, Corallina, Dasya, Palmaria, Eucheuma, Gelidium, Gracilaria, Gymnogongrus, Hildenbrandia, Halosaccion, Hypnea, Kappaphycus, Laurencia, Lithothamnion, Lithotrix, Mastocarpus, Mazzaella, Polysiphonia, Porphyra, Pterocladia, Pterocladiella, Rhodymenia e Spirydia (multicelulares).
Tabela 2.9 Sumrio da classificao das algas vermelhas em grandes grupos, com indicao do habitat de ocorrncia das espcies: A = subareo; D = dulciaqcola; M = marinho; S = gua salobra; T = termfilo. Segundo Reviers (2006).
Diviso Rhodophyta, classe Rhodophyceae Subclasse Cyanidiophyceae Subclasse Bangiophyceae Ordem Cyanidiales (D, T) Ordens Erythropeltiales (M, D), Rhodochaetales (M), Porphyridiales (M, D, A), Compsopogonales (D, S), Bangiales (M, D) Ordens Hildenbrandiales (M, D), Ahnfeltiales (M), Gracilariales (M), Rhodymeniales (M), Ceramiales (M, D, S), Plocamiales (M), Halymeniales (M), Gelidiales (M), Bonnemaisoniales (M), Gigartinales (M), Corallinales (M), Rhodogorgonales (M), Balliales (M), Thoreales (D), Balbianales (D), Batrachospermales (D), Acrochaetiales (M, D), Palmariales (M), Nemaliales (M, D), Colanematales (M)

Subclasse Florideophyceae

2.2.10 DIVISO CHLOROPHYTA Compreende as algas verdes ou clorfitas e envolve formas unicelulares (maioria das espcies) e espcies dotadas de talos multicelulares. H cerca de 17.000 espcies, com representantes em ambientes dulciaqcolas, salobros e marinhos; alm desses habitats bsicos h outros especiais, como neve, troncos de rvores, folhas de plantas terrestres, plos de animais, salinas, desertos secos, cinzas vulcnicas, etc. Juntamente com as cianobactrias, as clorfitas levam ao extremo os habitats possveis para a existncia de algas. Apesar dessa grande variabilidade de habitats, nota-se que cerca de 90% do total de espcies (sobretudo as formas microscpicas) ocorrem em gua doce. H tambm enorme variabilidade morfolgica na diviso, que compreende formas unicelulares cocides, unicelulares monadais, colnias pequenas, colnias de tamanho intermedirio, colnias grandes e filamentos, alm de formas macroscpicas que incluem espcies que podem atingir alguns metros de comprimento (por exemplo, algumas espcies de Codium) e mais de 1,0 m2 de rea (por exemplo, formas flutuantes de Ulva). Dentre as espcies macroscpicas de clorfitas, h elevado nmero de

119

formas cenocticas, como alguns representantes da classe Ulvophyceae. A complexidade morfolgica apresentada por carofceas multicelulares dos gneros Chara e Nitella atinge maior grau na diviso Chlorophyta, com formao de estruturas reprodutivas bem diferenciadas e protegidas. As clorfitas constituem o grupo mais semelhante s plantas com flores. Vrios estudos moleculares (alm de estudos qumicos, morfolgicos e citolgicos) indicam que os dois txons, Chlorophyta e Embryophyta, podem ser reunidos num mesmo txon monofiltico, as Viridiplantae. As algas verdes e as embrifitas tm em comum: plasto envolto por duas membranas, dotadas de clorofilas a e b; tilacides empilhados de dois a seis nos grana; ocorrncia de neoxantina, xantofila que no est presente em nenhum outro grupo de alga, exceto nas cloraracnifitas; amido como produto de reserva, produzido dentro dos plastos; nas formas flageladas, presena de uma estrutura estrelada na zona de transio dos flagelos, conhecida como pea em H (Reviers, 2006). Porm, as clorfitas formam um grupo heterogneo, havendo, efetivamente, txons polifilticos dentro da diviso Chlorophyta. Um grupo de flagelados (as prasinofceas) divergiu primitivamente da linhagem principal do grupo e outra linhagem (as ulvofceas) formada apenas por organismos multicelulares. As prasinofceas e as ulvofceas so predominantemente marinhas. As trebouxiofceas e as clorofceas so predominantemente dulciaqcolas ou terrestres. Uma linhagem composta principalmente de formas multicelulares, freqentemente calcificadas, constitui as carofceas. Estas deram origem s plantas terrestres (as embrifitas). As principais caractersticas das cinco classes de Chlorophyta so apresentadas na Tabela 2.10. As clorfitas so dotadas de pelo menos um plasto fotossintetizante. H, entretanto, grande variao no nmero de plastos por clula dentre as espcies, que pode atingir algumas dezenas. Duas membranas circundam os plastos, mas no h envelope adicional associado ao retculo endoplasmtico. Essa caracterstica assemelha as clorfitas s rodfitas, glaucfitas, brifitas e traquefitas. As formas dos plastos tambm variam amplamente entre as espcies, conforme pode ser observado na Figura 2.53. O nmero e a forma dos plastos, entretanto, so caractersticas relativamente regulares dentro dos gneros e tm grande importncia taxonmica. Estigmas podem estar presentes em clorfitas e, quando isso ocorre, esto sempre localizados dentro dos plastos. Alm da clorofila a, a clorofila b, o -caroteno e vrias xantofilas, como a lutena, a violaxantina, a zeaxantina, a anteraxantina, a neoxantina, a astaxantina e a cantaxantina, dente outras, ocorrem em plastos. Apesar da existncia de muitos carotenides no grupo, os plastos de clorfitas so verdes, pois na grande maioria das espcies as concentraes dos carotenides no suplantam as das clorofilas. H vrias dcadas o aparato fotossinttico de clorfitas vem sendo estudado em funo de sua grande semelhana em relao ao de plantas com flores, sendo o mais estudado dentre todas as algas. De forma exclusiva dentre os organismos conhecidos como algas, o produto de reserva, amido, produzido dentro dos plastos das algas verdes, como nas plantas com flores. Pirenides ocorrem em parte das espcies de clorfitas; quando presentes, eles ocorrem dentro dos cloroplastos, so muitas vezes penetrados por tilacides e cada um deles circundado por uma espcie de anel de gros de amido. As molculas circulares de ADN plastidial ocorrem concentradas em numerosas manchas pequenas (que lembram gotculas) de 1-2 m de dimetro; o ADN plastidial de clorfitas nunca ocorre organizado como um nucleide nico em forma de anel (Hoek et al., 1995). H formas desprovidas de aparato fotossinttico, como Polytoma e Prototheca, sendo hetertrofos obrigatrios, cuja incluso dentre as clorfitas decorre de suas caractersticas ultra-estruturais e moleculares.

120

Tabela 2.10 Caractersticas das cinco principais classes de algas verdes. Modificado e expandido a partir de Graham & Wilcox (2000).
Enzimas fotorrespiratrias Varivel Varivel Nephroselmis, Pterosperma, Tetraselmis Sulcada Marinho Meiose zigtica Mitose Citocinese Habitat primrio Ciclo de vida Exemplos de gneros

Classe

Prasinophyceae

Ulvophyceae

Glicolato desidrogenase

Fechada, fuso persistente

Sulcada

Marinho

Meiose zigtica ou alternncia de geraes ou meiose gamtica

Anadyomene, Derbesia, Rhizoclonium, Siphonocladus, Udotea, Ulva, Valonia

121
Glicolato desidrogenase Semifechada, fuso nopersistente Sulcada Dulciaqcola ou terrestre Meiose zigtica Glicolato desidrogenase Fechada, fuso nopersistente Sulcada, ficoplasto, Dulciaqcola alguns com placa celular e plasmodesmata Meiose zigtica Glicolato oxidase Aberta, fuso e catalase em persistente peroxissomas Sulcada, alguns com fragmoplasto, placa celular e plasmodesmata Dulciaqcola Meiose zigtica

Trebouxiophyceae

Chlorella , Golenkinia, Trebouxia

Chlorophyceae

Ankistrodesmus, Chlamydomonas, Coelastrum, Gonium, Hydrodictyon, Scenedesmus, Tetraedron, Volvox Chara, Chlorokybus, Chlosterium , Nitella , Onyconema, Spirogyra, Zygnema

Charophyceae

Aparato flagelar/ citoesqueleto Razes cruciadas, rizoplastos, alguns com MLS, escamas celulares e flagelares comuns Razes X-2-X-2 cruciadas, orientao CCW, +/escamas flagelares e celulares, rizoplasto presente Razes X-2-X-2 cruciadas, orientao CCW, sem escamas, rizoplasto presente Razes X-2-X-2 cruciadas, orientao CW ou DO, escamas raramente ocorrem, rizoplastos Razes assimtricas, MLS, escamas flagelares e celulares geralmente presentes, rizoplasto raro

b)

a) c)

d)

e)

g) f)

Figura 2.53 Exemplos de plastos encontrados em algas verdes: (a) parietal em forma de taa; (b) parietal em forma de anel; (c) estrelado; (d) axial em forma de placa; (e) em forma de fita; (f ) reticulado; (g) discide (numerosas unidades). Reproduzido de Graham & Wilcox (2000).

Numerosas clorfitas so capazes de suplementar a aquisio de carbono por meio da fotossntese, pela utilizao de matria orgnica dissolvida na forma de acares, cidos aminados e outras molculas orgnicas pequenas, caracterizando um quadro de osmotrofia e mixotrofia (Graham & Wilcox, 2000). As paredes celulares so constitudas por estrutura fibrilar de celulose (como nas plantas terrestres) inserida numa matriz no fibrilar (geralmente hemicelulose). Essa estrutura est ausente em formas flageladas. Certas espcies apresentam diferente composio qumica da parede celular, sendo constitudas por polmeros de xilose (por exemplo, Bryopsis e Caulerpa) ou manose (por exemplo, Acetabularia). Algumas so calcificadas, apresentando revestimento de CaCO3 (por exemplo, Halimeda), e outras so nuas (por exemplo, Dunaliella). Clorfitas dotadas de paredes celulares recobertas com CaCO3 so comuns em ambientes tropicais, onde podem participar da constituio de recifes biolgicos. Algumas espcies so clulas vegetativas flageladas, outras apresentam formas flageladas apenas nas clulas reprodutivas; a maioria das espcies apresenta dois flagelos isocontes em alguma fase do ciclo de vida, embora haja clorfitas com quatro ou mais flagelos. Os flagelos so idnticos ou muito semelhantes em estrutura, mas podem diferir em comprimento. Caractersticas do aparato flagelar constituem marcadores filogenticos importantes para

122

classificar grupos que compem as Chlorophyta; particularmente importante a disposio dos corpsculos basais. Clulas flageladas de clorfitas das classes Ulvophyceae, Trebouxiophyceae e Chlorophyceae apresentam as razes do sistema flagelar aproximadamente cruciadas, em que um nmero varivel (X) de radculas de microtbulos alterna-se com radculas compostas de dois microtbulos para formar um arranjo conhecido como X-2X-2 (Graham & Wilcox, 2000). Dentre as algas com sistemas flagelares de razes cruciadas, ocorrem trs variaes fundamentais na orientao das bases dos flagelos quando as clulas so observadas em vista apical: horrio, no qual os corpos basais so deslocados em sentido horrio a partir de uma linha imaginria paralela entre eles (Figura 2.54a); anti-horrio, no qual o aparato flagelar tem orientao contrria descrio anterior e os corpos basais geralmente ocorrem de forma sobreposta (Figura 2.54b); e diretamente oposto, quando os corpsculos basais se dispem como se fossem prolongamentos um do outro (Figura 2.54c). A orientao horria dos corpos basais ocorre na classe Chlorophyceae, ordens Chlorococcales e Chlamydomonadales. A orientao anti-horria tpica de Ulvophyceae e Trebouxiophyceae. A orientao oposta dos corpos basais ocorre na classe Chlorophyceae, ordens Sphaeropleales, Chaetophorales e Chaetopeltidales. As algas carofceas no apresentam aparato flagelar cruciado, sendo dotadas de razes flagelares altamente assimtricas e de estrutura especial e singular entre as algas verdes, a estrutura em camadas mltiplas (MLS) (Figura 2.54d). A MLS de carofceas est associada aos corpos basais flagelares e extremamente semelhante a MLSs geradas por gametas flagelados produzidos por plantas terrestres. Supe-se que as MLSs atuam como centros organizadores de microtbulos, mas ainda no se sabe ao certo se este realmente seu papel. As prasinofceas apresentam sistemas flagelares com razes cruciadas, mas h grande variao nas caractersticas de seu aparato flagelar, no se enquadrando bem em nenhum dos tipos bsicos descritos anteriormente. Ocorrem espcies com nmero mpar de razes microtubulares e espcies com estrutura semelhante a MLS das carofceas (Hoek et al., 1995). Alm dos componentes j citados, o aparato flagelar de clorfitas pode incluir tambm rizoplastos, organelas especiais que ocorrem na maioria das clorfitas. Caractersticas da mitose e da citocinese so tambm de importncia acentuada no estudo das clorfitas. Em clorofceas e ulvofceas, a mitose ocorre sem que haja ruptura do envelope nuclear, configurando mitose fechada. Nas clorofceas ocorre duplicao do ncleo e os dois ncleos filho permanecem prximos entre si; os microtbulos do fuso organizam-se na regio equatorial da clula em diviso, entre os ncleos e de forma paralela ao plano de diviso celular, formando um ficoplasto (Figura 2.55a). Nas ulvofceas no h formao de ficoplasto e o fuso mittico persistente na telfase; a citocinese no se processa imediatamente aps a mitose e consiste em invaginao centrpeta da membrana plasmtica. Nas carofceas h desintegrao completa do ncleo e o fuso aberto durante o processo de diviso celular. Os ncleos filho so formados e transportados para extremos opostos e o fuso persiste formando um fragmoplasto (Figura 2.55b). Na maioria das algas a diviso celular se completa com a formao de um sulco, que consiste no crescimento da periferia para o interior da clula da membrana plasmtica na regio equatorial, seguido da formao da parede celular (Figura 2.56a). Em poucas algas e nas brifitas e traquefitas a diviso celular se completa com a formao de placas celulares na regio mediana entre as duas clelulas filhas. A deposio de materiais que compem a parede celular decorre de atividade intensa do aparato de Golgi e inicia-se na regio central da parede em formao, progredindo para a periferia das clulas, at que se processa a unio com as paredes laterais (Figura 2.56b). Esse padro ocorre em parte das clorofceas e das carofceas.

123

DF s d

s a) d

PF d

s d d s s

tc s b) d d s d s

s s d c) d d s

s d d) MLS

s d

Figura 2.54 Quatro tipos de aparato flagelar encontrados em algas verdes, vistos de lado (esquerda) ou de cima (direita). Estes caracterizam as principais linhagens evolutivas da diviso. Os aparatos geralmente incluem dois ou quatro corpos basais (mostrados aqui como cilindros ou retngulos), razes microtubulares (s ou d) e fibras conectivas distais (DF) e/ou proximais (PF). (a) Aparato flagelar com razes em forma cruciada, mostrando deslocamento em sentido horrio dos corpos basais flagelares a partir de uma linha imaginria paralela e entre eles. (b) Aparato flagelar com razes cruciadas e corpos basais deslocados em sentido anti-horrio. (c) Aparato flagelar com corpos basais diretamente em oposio. (d) Aparato flagelar com distribuio assimtrica das razes flagelares, mostrando a caracterstica estrutura em camadas mltiplas (MLS). Reproduzido de Graham & Wilcox (2000).

A reproduo vegetativa em clorfitas ocorre atravs de diviso celular simples e de fragmentao de talos filamentosos, multicelulares macroscpicos, por exemplo. Formas unicelulares tambm podem produzir esporos, como j bem documentado para Chlamydomonas. Formas coloniais podem gerar colnias filha a partir da produo de zosporos,
124

que se agregam, se diferenciam morfologicamente e originam novas colnias da espcie. Formas multicelulares complexas, como Chara, no formam esporos, mas so capazes de realizar propagao vegetativa do talo.

nu nu

nu nu a) b)

Figura 2.55 Padres de arranjos de microtbulos e de separao dos ncleos encontrados em algas verdes. (a) Formao de ficoplasto. (b) Formao de fragmoplasto. Reproduzido de Sze (1998).

Figura 2.56 Padres de citocinese em algas verdes. (a) Formao de sulco. (b) Deposio de placas celulares. Reproduzido de Sze (1998).

a)

b)

A reproduo sexuada comum nas clorfitas, envolvendo isogamia, anisogamia e oogamia. Os gametas de clorfitas so clulas especializadas e no clulas vegetativas, exceto no caso de espcies de Volvocales, nas quais clulas vegetativas podem agir como gametas (Lee, 1999). Gametngios bem marcantes so formados nas espcies que praticam oogamia, ao passo que os gametngios so discretos ou ausentes no caso das espcies que realizam anisogamia e isogamia. Na grande maioria das espcies os gametas so flagelados (zoogametas), embora aplanogametas e gametas amebides sejam reconhecidos em alguns grupos, como as Zygnematales. A maioria das prasinofceas, clorofceas, trebouxiofceas e carofceas apresenta uma fase vegetativa haplide, sendo o zigoto a nica fase diplide do ciclo de vida, a qual sofre meiose. As ulvofceas apresentam alternncia de geraes, com meiose esprica. Apesar dessas consideraes bsicas, h enorme riqueza de padres e detalhes nos ciclos sexuais de algas verdes, alguns dos quais so apresentados a seguir. Em formas unicelulares como Chlamydomonas ocorrem duas mitoses sucessivas que culminam na formao de quatro gametas haplides menores que as clulas vegetativas. O pareamento, a fuso e a cariogamia dos gametas resultam na formao de um zigoto diplide, que sofre meiose e gera clulas vegetativas haplides. Em formas filamentosas como Spirogyra ocorre conjugao. Primeiramente, h o pareamento entre filamentos, que se mantm prximos pela ao adesiva da bainha de mucilagem. Algumas clulas de um dos filamentos, tratado como masculino, desenvolvem projees em direo ao segundo filamento, dito feminino. Forma-se um tubo conjugativo entre os filamentos e os contedos das clulas masculinas migram para dentro das clulas femininas, funcionando como gametas especiais. A fuso acontece nos filamentos femininos e formam-se zigotos diplides, os zigsporos, que tm contedo denso e so

125

liberados no meio. Os zigsporos sofrem meiose e trs dos quatro ncleos formados sofrem desintegrao. A clula resultante, dotada de apenas um ncleo, origina os filamentos vegetativos da espcie (Figura 2.57).
Tubo conjugativo Gameta masculino Gameta feminino Filamento masculino Fuso

Mucilagem N 2N

Papila

Ncleo Cloroplasto

Germinao

Pirenides

Zigsporos

Germinao

Meiose Desintegrao de trs ncleos

Figura 2.57 Ciclo de vida de Spirogyra. Modificado de Lee (1999).

Outra forma peculiar de ciclo de vida apresentada por carofceas multicelulares, como Chara. A reproduo sexuada ocorre atravs de oogamia, sendo que as estruturas reprodutivas so formadas nos ns. Trata-se de estruturas multicelulares complexas, conhecidas como glbulos e nculas. Nculas apresentam ovcitos protegidos por clulas tubulares e uma abertura apical pela qual penetram os anterozides. Glbulos tambm so protegidos por clulas especiais, as clulas-escudo, que circundam os filamentos anteridiais. Os anterdios so liberados na gua, atingem e penetram as nculas e fertilizam os ovcitos. Os zigotos so liberados na gua, sofrem meiose e as clulas resultantes so capazes de originar as formas macroscpicas tpicas da espcie (Figura 2.58).

126

Clula apical Inicial nodal Inicial internodal

Corona

Ovcito
0,2 mm

Ncula

Clulas tubulares Glbulo Captulo secundrio Clulas escudo Manbrio Captulo primrio
2 mm

Ramos

Pedicelo Fertilizao

Filamento anteridial Anterozide

Germinao Meiose Rizide

Figura 2.58 Ciclo de vida de Chara sp. Modificado de Lee (1999).

Cistos fsseis atribudos a organismos semelhantes prasinofcea Pterosperma so conhecidos em depsitos de 1,2 bilho de anos (Hoek et al., 1995), e registros em formaes geolgicas mais recentes so abundantes. Supostos fsseis de algas com talo sifonado semelhante ao das Dasycladales (por exemplo, Acetabularia) datam de 1,2 bilho de anos. Os registros fsseis seguros mais antigos atribudos a clorfitas multicelulares datam de 700 milhes de anos e consistem em material semelhante a Cladophora encontrado na ilha de Spitzberg (arquiplago de Svalbard), pertencente Noruega, situada nas imediaes da Groenlndia. Fsseis de formas calcificadas so abundantes desde o final do Pr-Cambriano, ao passo que fsseis de desmidiceas so conhecidos desde o Devoniano. Carofceas apresentam registros fsseis abundantes desde o fim do Siluriano. A existncia de formas fsseis varia amplamente entre os grupos de clorfitas, sendo inexistentes para alguns deles. Vrias clorfitas, como Chlorella (Figura 8.17), Scenedesmus (Figura 8.18) e Tetraselmis, apresentam crescimento rpido e alta tolerncia s condies de cultivo, sendo produzidas para alimentar organismos aquticos. Outras clorfitas, como Dunaliella (Figura 8.13) e
127

Haematococcus (Figura 8.27), tm sido cultivadas para extrao de carotenides utilizados como corantes naturais. Espcies multicelulares dos gneros Enteromorpha e Monostroma so cultivadas no Extremo Oriente para uso na alimentao humana, atividade que movimenta milhes de dlares ao ano. Algumas algas clorfitas unicelulares podem formar floraes intensas, mas no h espcies produtoras de ficotoxinas. Algumas espcies multicelulares tm capacidade de se tornarem invasoras, como Codium fragile e, em especial, Caulerpa taxifolia, pelo enorme impacto j causado no Mar Mediterrneo aps sua introduo acidental (Meinesz, 1999). Algumas clorfitas multicelulares, como Ulva, Cladophora e Enteromorpha, so bastante resistentes aos efeitos de poluio domstica e industrial e tendem a se tornar dominantes em locais rasos sob forte impacto antrpico. Numa diviso composta por milhares de espcies bastante difcil listar gneros mais importantes ou representativos. Porm, em razo de sua importncia ambiental ou usos pelo homem, alm dos gneros citados na Tabela 2.10, certamente alguns outros no podem deixar de ser citados, como Acetabularia, Acrosiphonia, Botryococcus , Bryopsis, Caulerpa, Chaetomorpha, Codium, Cosmarium, Desmidium, Dictyosphaera, Dunaliella, Enteromorpha, Halimeda, Micrasterias, Pandorina, Pediastrum, Pyramimonas, Staurastrum, Stichococcus, Trentepohlia e Ulothrix.

2.3 ALGUMAS REFLEXES SOBRE A DIVERSIDADE DAS ALGAS

A criao e a aplicao de sistemas de classificao de seres vivos uma necessidade da Biologia: permite melhor avaliao das relaes filogenticas entre organismos e oferece perspectiva mais sistemtica de estudo dos componentes dos grupos. Os sistemas de classificao so aplicados em vrios nveis, desde os txons menores (por exemplo, famlia) at os txons elevados (por exemplo, diviso ou filo). As mudanas na abrangncia e na composio dos grupos so normais e at esperadas, dada a aquisio de mais conhecimentos sobre os organismos e a prpria descrio de novas espcies. Grupos grandes, que encerram componentes com elevado grau de diversidade estrutural e fisiolgica (por exemplo, crustceos), so naturalmente sujeitos a mais mudanas. Entretanto, estabelecer relaes filogenticas entre algas possivelmente um dos desafios supremos da Biologia. Na realidade, os protistas so, desde sua conceituao, problemticos do ponto de vista sistemtico, pois no constituem um grupo natural. Trata-se, de fato, de um conjunto muito grande de grupos de organismos eucariticos de organizao celular simples. Numa simplificao, os protistas consistem em todos os organismos que no se enquadram em outros reinos. O termo alga envolve predominantemente organismos classificados como protistas, mas pode ser estendido a bactrias e at a uma linhagem que envolve as plantas (carofceas). uma abrangncia gigantesca, a qual cria alguns problemas sistemticos: enquanto alguns grupos de algas no exibem qualquer evidncia de parentesco, outros so semelhantes entre si e outros apresentam grau intermedirio de semelhana. Por muitas dcadas, os grupos de algas foram organizados de forma meramente conveniente, e nem sempre as caractersticas diagnsticas mais importantes eram consideradas. Um bom exemplo dessa tendncia era a classificao das algas pardas como uma diviso, Phaeophyta. Possivelmente, por tradio e para manter as algas pardas na mesma hierarquia em relao s formas multicelulares de rodfitas e clorfitas. Hoje sabe-se que as algas pardas esto muito mais relacionadas a diatomceas e rafidofceas do que s rodfitas e clorfitas. As dimenses dos organismos tm pouco valor para sua classificao. Informaes sobre composio qumica, ultra-estrutura, reproduo e composio molecular tm sido decisivas para o estabelecimento de relaes filogenticas entre algas.
128

A elucidao de caminhos evolutivos aps o estabelecimento de possveis processos estveis de endossimbiose tambm fundamental para a compreenso das algas. Eventos de endossimbiose primria, secundria e terciria devem ter determinado grupos modernos de algas, e mudanas ocorridas desde ento (por exemplo, perda de certos pigmentos por algumas espcies ou grupos) so peas de um quebra-cabea bastante complexo. A ocorrncia de nutrio exclusivamente heterotrfica em alguns dinoflagelados e euglenides, por exemplo, mostra que a prpria fotossntese no caracterstica universal para as algas. O termo alga certamente continuar a ser uma palavra meramente conveniente, pois decididamente no representa uma unidade taxonmica. Apesar dessas consideraes, a busca pelo estabelecimento de relaes filogenticas entre grupos de algas continuar ocorrendo, e espera-se que a agregao de muitas informaes novas no futuro conduza a modelos mais consistentes. A Figura 2.59 uma representao das possveis relaes entre os grandes grupos de organismos eucariticos, enfatizando as diversas posies ocupadas pelas algas.

Clorfitas Embrifitas

Fungos
basidiomicetos, ascomicetos, quitridiomicetos

Metazorios Rodfitas

Estramenpilas
crisofceas, diatomceas, feofcias, oomicetos, opalindeos

Alveolatos
ciliados, dinoflagelados, apicomplexos

Priminesifitas

Criptomnadas Glaucfitas

Euglenozorios
euglenides, kinetoplastdeos

Cloraracnifitas

Figura 2.59 Relaes entre algas eucariticas e outros grupos de organismos eucariticos com base em informaes codificadas pela subunidade menor do ARN ribossmico. Modificado de Graham & Wilcox (2000).
129

Correes do Captulo 2 Cultivo de Microalgas Marinhas Princpios e Aplicaes 1 ok Pgina 33 Linha 12. Retirar o negrito de fitoplncton. 2 ok Pgina 33 Penltima linha do primeiro pargrafo. Substituir no ocorre por ocorre pouca ou nenhuma. 3 No foi feito Pgina 34 Segunda linha. Retirar a vrgula aps organizao. 4 ok Pgina 34 Terceira linha do quarto pargrafo. Retirar o s de marismas. 5 ok Pgina 34 Sexta linha do quarto pargrafo. Retirar o s de marismas. 6 ok Pgina 35 Primeira linha do segundo pargrafo. Passar seja derivada para o plural: sejam derivadas. 7 No foi feito Pgina 35 Stima linha do segundo pargrafo. Retirar a vrgula aps apresentados. 8OK Pgina 36 Tabela 2.1, terceira coluna. Retirar o n de Gallangher: o correto Gallagher. 9 OK Pgina 36 Tabela 2.1, terceira coluna. Em Ponte et al. (1984), substituir o ano por 1990. 10 ok Pgina 37 Este muito grave. Stima linha do primeiro pargrafo. Smbolo distorcido: em vez de mm, o correto . A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 11ok Pgina 37 Igual ao anterior. Nona linha do primeiro pargrafo. Smbolo distorcido: em vez de mm, o correto . A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 12ok Pgina 37 Igual ao anterior. Linha 11 do primeiro pargrafo. Smbolo distorcido: em vez de mm, o correto , quatro vezes na mesma linha: 50 m, 63 m, 80 m e 20 m. 13 ok Pgina 37 Igual ao anterior. Penltima linha do segundo pargrafo. Smbolo distorcido: em vez de mm, o correto : 20 m. 14 ok Pgina 38 Igual ao anterior. Dcima linha do primeiro pargrafo. Smbolo distorcido: em vez de mm, o correto : 200 m.

15 ok Pgina 38 Igual ao anterior. Linha 12 do primeiro pargrafo. Smbolo distorcido: em vez de mm, o correto : 20 m. 16 ok Pgina 38 Igual ao anterior. Linha 14 do primeiro pargrafo. Smbolo distorcido: em vez de mm, o correto : 2 m. 17 ok Pgina 38 Igual ao anterior. Linha 16 do primeiro pargrafo. Smbolo distorcido: em vez de mm, o correto : 0,2 m. 18 ok Pgina 39 Tabela 2.3, interseo da terceira coluna (picoplncton) com a quinta linha (fitoplncton). Colocar um pontilhado no espao (como est na clula vizinha, direita), faltou preencher este espao. 19 ok Pgina 39 Tabela 2.3, interseo da oitava coluna (megaplncton) com a oitava linha (tamanho). Retirar o - de 10-0: deve ficar como 100. 20 ok Pgina 41 Legenda da Figura 2.2. Aps a palavra criptomnada, acrescentar um ; e DN = ncleo do dinoflagelado. 21 ok Pgina 41 Legenda da Figura 2.2. Substituir 1993 por 1985. 22 ok Pgina 43 Quinta linha. Substituir dessas algas por das algas. 23 ok Pgina 43 Stima linha. Retirar o negrito de criptfitas. 24 ok Pgina 43 Figura 2.4. Problema grave: a figura est cortada e no aparecem as letras a, b, ... i, citadas na legenda. A parte de baixo da ltima frmula est tambm cortada. 25 ok Pgina 44 Sexta linha. Retirar o negrito de ficobilina. 26 ok Pgina 44 Oitava linha. Retirar o negrito de ficocianinas. 27 ok Pgina 44 Nona linha. Retirar o negrito de ficoeritrinas. 28 ok Pgina 44 Figura 2.5. Problema grave: a figura est cortada e a parte de cima da frmula a est sem as duas carboxilas (COOH). 29 ok

Pgina 45 Figura 2.6. Eliminar uma linha vertical que est aparecendo no lado direito da ilustrao. 30 ok Pgina 46 Terceira linha. Retirar o negrito de duas palavras: gametfitos e esporfitos. 31ok Pgina 48 Tabela 2.4, primeira coluna. Retirar o negrito de Proclorofceas, pois este um grupo de Chloroxybacteria (clula acima). 32 ok Pgina 48 Tabela 2.4, sexta coluna (Cobertura celular). Alinhar o texto esquerda ele est centralizado. 33 ok Pgina 49 Tabela 2.4, primeira coluna. Retirar a diviso silbica de feo-fceas. Grafar feofceas. 34 ok Pgina 49 Tabela 2.4, primeira coluna. Retirar o negrito de Eustigmatofceas, pois este um grupo de Ochrophyta (clula acima). 35 ok Pgina 49 Tabela 2.4, quarta coluna (Flagelo). Alinhar o texto esquerda ele est centralizado. 36 ok Pgina 49 Tabela 2.4, sexta coluna (Cobertura celular). Alinhar o texto esquerda ele est centralizado. 37 ok Pgina 50 Este muito grave. Legenda da Figura 2.8. Smbolo distorcido: em vez de a-1,4, o correto -1,4. A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 38 ok Pgina 51 Terceiro pargrafo, quarta linha. Retirar o negrito de ficobiliprotenas. 39 ok Pgina 51 Terceiro pargrafo, quinta linha. Substituir ficobilissomas por ficobilissomos (trocar o a por o). 40 ok Pgina 52 Primeiro pargrafo, segunda linha. Smbolo distorcido: em vez de -1,4, o correto -1,4. A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 41 ok Pgina 52 Segundo pargrafo, segunda linha. Substituir carboxissomas por carboxissomos (trocar o a por o). 42 ok Pgina 52 Segundo pargrafo, terceira linha. Mesma correo anterior. Substituir carboxissomas por carboxissomos (trocar o a por o). 43 ok

Pgina 53 Linha 16. Smbolo distorcido: em vez de poli--hidroxibutrico, o correto poli--hidroxibutrico. A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 44 ok Pgina 53 Segunda linha do primeiro pargrafo. Usar inicial maiscula em Gram, que um nome prprio: Gram-negativas. 45 No foi feito Pgina 54 Terceira linha. Substituir clulas-filhas por clulas filhas, sem hfen. O texto ser todo padronizado assim. 46 ok Pgina 55 Legenda da Figura 2.11. Substituir Universidade de por University of. Assim est nas referncias bibliogrficas. 47 ok Pgina 56 Quinta linha. Acrescentar o artigo um antes da palavra ambiente. 48 ok Pgina 57 Linha 11. Substituir Figura 8.29 por Figura 8.1. 49 ok Pgina 57 Primeira linha do segundo pargrafo. Retirar o negrito de floraes. 50 ok Pgina 58 Linha 20 do primeiro pargrafo. Substituir carboxissomas por carboxissomos (trocar o a por o).

51ok Pgina 59 Sexta linha do primeiro pargrafo. Substituir 1971 por 1978. 52ok Pgina 59 Tabela 2.7. H uma linha vazia sobrando antes da que se inicia com Ordem Nostocales. 53ok Pgina 59 ltimo pargrafo, terceira linha. Substituir Figura 8.30 por Figura 8.25. 54 ok Pgina 59 ltimo pargrafo, terceira linha. Substituir Figura 8.29 por Figura 8.1. 55 ok Pgina 60 Primeiro pargrafo, quinta linha. Substituir Geiter por Geitler. Falta um l. 56 ok Pgina 60 Primeiro pargrafo, antepenltima linha. Est tudo correto, pode apagar seu alerta (EST CERTO?). 57 ok Pgina 60

Segundo pargrafo, stima linha. Colocar a palavra monadal em negrito, pois a primeira citao deste verbete do glossrio. 58 ok Pgina 61 Terceira linha. Retirar o negrito da palavra euglenfitas. 59 no foi feito Pgina 61 Terceiro pargrafo, stima linha. Acrescentar uma vrgula depois da palavra alternam. 60ok Pgina 61 Quarto pargrafo, antepenltima linha. Substituir a preposio por por em. 61 ok Pgina 61 ltima linha. Substituir -caroteno por -caroteno. A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 62 Pgina 61 ltima linha. Substituir -criproxantina por -criproxantina. A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 63 No foi feito Pgina 62 Terceira e ltima linha do segundo pargrafo. Retirar a vrgula aps a palavra vasculares. 64 ok Pgina 63 Terceira a quinta linhas do segundo pargrafo. Antecipar a citao da Figura 2.15 (quinta linha) para logo aps a palavra mnadas (terceira linha). 65 ok Pgina 63 Dcima linha do segundo pargrafo. Substituir -caroteno por -caroteno. A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 66 ok Pgina 63 Linha 14 do segundo pargrafo. Colocar a palavra heterocontfitas em negrito, pois a primeira citao deste verbete do glossrio. 67 No foi feito Pgina 64 Sexta linha do primeiro pargrafo. Substituir se contraem e se distendem por contraem-se e distendem-se. A nclise mais indicada neste caso. 68 ok Pgina 67 Nona linha do segundo pargrafo. Substituir plastidial por periplastidial, em negrito. assim que o verbete est apresentado no glossrio. 69 ok Pgina 67 ok Linha 18 do segundo pargrafo. Dois smbolos distorcidos. Substituir -caroteno, -caroteno por -caroteno, -caroteno. 70 ok Pgina 67 Linha 28 do segundo pargrafo. Substituir ficobilissomas por ficobilissomos (trocar o a por o). 71 ok Pgina 67 Linha 30 do segundo pargrafo. Mesma correo anterior. Substituir ficobilissomas por ficobilissomos (trocar o a por o). 72 ok Pgina 70 Legenda da Figura 2.17. Antes de sf = flagelo curto, acrescentar SS = escamas. Isto ficou faltando.

73 ok Pgina 70 Legenda da Figura 2.18. Substituir Syacosphaera por Syracosphaera. Faltou um r. 74 ok Pgina 72 Stima linha do primeiro pargrafo. Grafar 19-hexanoiloxifucoxantina em vez de 19-hexanoyloxyfucoxantina (trocar os dois y por dois i). 75 ok Pgina 72 Stima linha do primeiro pargrafo. Grafar 19-butanoiloxifucoxantina em vez de 19-butanoyloxyfucoxantina (trocar os dois y por dois i). 76 ok Pgina 72 Primeira linha do quarto pargrafo. Substituir assexuada por vegetativa. 77 no foi feito Pgina 74 Segunda linha do segundo pargrafo. Grafar oceano com o minsculo: oceano Atlntico. 78 no foi feito Pgina 75 Oitava linha do primeiro pargrafo. Substituir oxidado por oxidada (trocar o segundo o por a). 79 ok Pgina 75 IMPORTANTE. ltima frase do segundo pargrafo: eliminar toda a frase (A reproduo sexuada bastante difundida no grupo e envolve uma alternncia de geraes heteromrfica), pois ela j foi escrita pginas atrs. 80 ok Pgina 75 Segunda linha do quarto pargrafo. Substituir Gephryocapsa por Gephyrocapsa. As letras r e y esto invertidas. 81 ok Pgina 76 Legenda da Figura 2.19. Substituir Jangen por Tangen. 82 ok Pgina 78 Quarta linha. Smbolo distorcido. Substituir -caroteno por -caroteno. 83 ok Pgina 79 Linha 13. Tirar o negrito de mucocisto. 84 ok Pgina 79 Nona linha do primeiro pargrafo. Tirar o negrito de haplntico. 85 ok Pgina 79 Dcima linha do quadro O extraordinrio ciclo.... Apagar (Burkholder et al., 1992). desnecessrio citar o trabalho mais uma vez. 86 ok Pgina 80 Dcima linha do terceiro pargrafo do quadro O extraordinrio ciclo.... Apagar (Lee, 1999). desnecessrio citar o trabalho mais uma vez. 87 ok

Pgina 80 Linha 11 do terceiro pargrafo do quadro O extraordinrio ciclo.... Apagar (Burkholder & Glasgow, 1997). desnecessrio citar o trabalho mais uma vez. 88 ok Pgina 81 ok Linha 13 do quadro O extraordinrio ciclo.... Apagar (Litaker et al., 2002). desnecessrio citar o trabalho mais uma vez. 89 ok Pgina 82 Primeira linha do terceiro pargrafo. Retirar o negrito de bioluminescncia. 90ok Pgina 82 Stima linha do terceiro pargrafo. Smbolo distorcido. Acrescentar antes de 50 kcal. 91 ok Pgina 83 Linha 16 do terceiro pargrafo. Retirar o negrito das palavras ocrfita e heterocontfita. 92 ok Pgina 84 Terceira linha. Eliminar a frase cujo significado foi apresentado anteriormente, a qual est dentro dos parnteses. 93ok Pgina 86 Stima linha. Acrescentar a palavra tais antes de movimentos. 94 ok Pgina 86 Figura 2.26. MUITO IMPORTANTE. A figura est cortada no topo e na base. As barras que indicam os tamanhos das clulas no esto aparecendo na base da figura. 95 ok No foi feito Pgina 86 Terceira linha do ltimo pargrafo. Acrescentar uma vrgula aps etc.. 96 ok Pgina 85 Figura 2.27. MUITO IMPORTANTE. A figura est cortada esquerda. 97 ok Pgina 87 Legenda da Figura 2.27. Substituir 5A e 5B por 5a e 5b (usar letras minsculas). 98 ok Pgina 87 Legenda da Figura 2.27. Eliminar o espao antes de T. frauenfeldii. 99 ok Pgina 87 Segundo pargrafo, terceira linha. Smbolo distorcido: substituir -caroteno por -caroteno. A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 100 no foi feito Pgina 88 Terceira linha do terceiro pargrafo. Substituir clulas-filha por clulas filhas, sem hfen.

101 No foi feito Pgina 92 Primeira linha do primeiro pargrafo. Acrescentar uma vrgula aps a palavra grupo. 102 ok Pgina 92 Retirar o espao em branco entre o terceiro e o quarto pargrafos. 103 ok Pgina 93 Legenda da Figura 2.33. Falta o nome de um dos autores do trabalho: o correto Marchant & McEldowney (1986). 104 ok Pgina 93 Terceira linha. Grafar oceano com o minsculo: oceano Antrtico. 105 No foi feito Pgina 93 Quarta linha. Grafar oceano com o minsculo: oceano Pacfico. 106 ok Pgina 95 Primeira linha. Substituir loricados por loricadas (trocar o segundo o por a). 107 ok Pgina 95 Quarta linha do segundo pargrafo. Smbolo distorcido: substituir -caroteno por -caroteno. A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 108 ok Pgina 96 Legenda da Figura 2.36, segunda linha. Acrescentar (3) aps a palavra cocide. 109 ok Pgina 97 Dcima linha. Retirar a vrgula aps a conjuno e. A vrgula est sobrando. 110 ok Pgina 97 Legenda da Figura 2.37. Substituir carterae por akashiwo (a espcie mudou de nome recentemente). 111 ok Pgina 99 Terceira linha do terceiro pargrafo. Retirar o negrito de xantofceas. 112 ok Pgina 99 Legenda da Figura 2.40, antepenltima linha. Substituir espermatozides por anterozides. 113 ok Pgina 99 Legenda da Figura 2.40, penltima linha. Substituir espermatozide por anterozide. 114 ok Pgina 100 Stima linha. Smbolo distorcido: substituir -caroteno por -caroteno. A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 115 ok Pgina 101 Quinta linha aps a figura. Aps filamentoso, colocar a frase , (presente nas formas mais simples), entre parnteses (colocar os parnteses onde agora esto as vrgulas).

116 ok Pgina 102 Quarta linha. Smbolo distorcido: substituir -caroteno por -caroteno. A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 117 ok Pgina 102 Segunda linha do segundo pargrafo. Retirar o negrito de laminarina. 118 ok Pgina 102 terceira linha do segundo pargrafo. Smbolo distorcido: substituir -1,3 por -1,3. A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 119ok Pgina 103 Sexta linha do segundo pargrafo. Substituir heterocontos por heterocontes (trocar o terceiro o por e). 120 ok Pgina 103 Oitava linha do segundo pargrafo. Substituir heterocontos por heterocontes (trocar o terceiro o por e). 121 ok verificar desmarestiales? Pgina 104 Tabela 2.8. Primeira coluna. Substituir Desmerestiales por Desmerestiales (trocar o segundo e por a). 122 ok Pgina 104 Tabela 2.8. Segunda coluna. Retirar o sublinhado de multisseriados (na terceira linha). 123 ok Pgina 104 Tabela 2.8. Quarta coluna. Retirar a separao silbica de anisoga-mia (na terceira linha). 124 ok Pgina 104 Tabela 2.8. Sexta coluna. Retirar a separao silbica de Ecklo-nia (na linha 11). 125 ok Pgina 105 Terceira linha do segundo pargrafo. Substituir hiziki por hijiki (trocar o z por j). 126ok Pgina 105 Retirar o espao em branco entre os pargrafos 5 e 6. 127 ok Pgina 105 Sexto pargrafo, oitava linha. Substituir , que (aps zosporos) pela conjuno e. 128 ok Pgina 105 Quarta linha. Smbolo distorcido: substituir -caroteno por -caroteno. A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 129ok Pgina 106

Segundo pargrafo, ltima linha. Substituir 2002 por 2002b. 130ok Pgina 107 Legenda da Figura 2.45. Substituir C por P. 131 ok Pgina 108 Segunda linha do segundo pargrafo. Acrescentar um gnero aps Synura: Tessellaria. A frase refere-se a quatro gneros, mas s trs esto escritos. 132 ok Pgina 108 Quarta linha do segundo pargrafo. Est tudo correto, pode apagar seu alerta (EST CERTO?).

133 ok Pgina 109 Segunda e terceira linhas linha do ltimo pargrafo. Colocar clulas apicais em negrito. 134ok Pgina 110 Legenda da Figura 2.47. Eliminar 1985 e 1995 e acrescentar (1978). 135ok Pgina 111 Stima linha do segundo pargrafo, quinta linha. Substituir ficobilissomas por ficobilissomos (trocar o a por o). 136ok Pgina 112 Linha 12 do segundo pargrafo. Smbolo distorcido: substituir -caroteno por -caroteno. A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 137no foi feito Pgina 112 Terceira linha do segundo pargrafo do quadro. Grafar oceano com inicial minscula: oceano Pacfico. 138ok Pgina 113 MUITO IMPORTANTE. O quadro termina aps o segundo pargrafo. Todo o restante dever ser apresentado como texto normal. 139 ok Pgina 113 Terceiro pargrafo, segunda linha. Smbolo distorcido: substituir -1,4 por -1,4. A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 140 ok Pgina 113 Terceiro pargrafo, quinta linha. Smbolo distorcido: substituir -1,6 por -1,6. A letra grega no entrou aqui e em vrias outras partes do texto. 141ok Pgina 113 ltima linha. Substituir parece por parede. 142ok Pgina 114

Legenda da Figura 2.49. Escrever gar em negrito. 143 ok Pgina 114 Legenda da Figura 2.49. Escrever kappa sem itlico. 144 ok Pgina 115 Segunda linha. Escrever monsporos sem negrito. 145 ok Pgina 119 Legenda da Figura 2.52. Os autores esto errados: substituir Graham & Wilcox (2000) por Mumford Jr. & Miura (1988). 146ok Pgina 120 Terceira linha. Eliminar as informaes entre parnteses: (cerca de 90% das espcies). Esta informao aparece depois com mais clareza. 147ok Pgina 120 Terceira linha. Eliminar as informaes entre parnteses: (cerca de 90% das espcies). Esta informao aparece depois com mais clareza. 148 ok Pgina 121 Legenda da Tabela 2.10. Substituir grupos por classes. 149 ok Pgina 121 Tabela 2.10, primeira coluna. Acrescentar a palavra Classe no topo da coluna, que est em branco. 150 ok Pgina 121 Tabela 2.10, primeira coluna, terceira linha. Substituir Tribouxiophyceae por Trebouxiophyceae (trocar o primeiro i por e). 151ok Pgina 121 Tabela 2.10, terceira coluna, terceira linha. Retirar a diviso silbica de desidro-genase. 152ok Pgina 121 Tabela 2.10, terceira coluna, quarta linha. Retirar a diviso silbica de desidro-genase. 153ok Pgina 121 Tabela 2.10, terceira coluna, quinta linha. Retirar a diviso silbica de desidro-genase. 154ok Pgina 121 Tabela 2.10, oitava coluna, quarta linha. Substituir Tribouxia por Trebouxia (trocar o primeiro i por e). 155ok Pgina 122 Sexta linha. Retirar a vrgula aps os parnteses. 156 ok Pgina 123 Juntar o segundo pargrafo ao primeiro o mesmo assunto.

157 no foi feito Pgina 123 |(124) Quarta linha do ltimo pargrafo. Substituir ncleos-filho por ncleos filhos, sem hfen. 158 No foi feito ok Pgina 124 ltima linha. Substituir ncleos-filho por ncleos filhos, sem hfen. 159 No foi feito ok Pgina 125 Quarta linha do primeiro pargrafo. Substituir colnias-filha por colnias filhas, sem hfen. 160 no foi feito Pgina 125 Quinta linha do primeiro pargrafo. Substituir se diferenciam por diferenciam-se. 161 ok Pgina 125 Antepenltima linha do ltimo pargrafo. Tirar o negrito de aplanogametas. 162 ok Pgina 126 Stima linha. Tirar o negrito de conjugao. 163 ok Pgina 128 Primeira linha do primeiro pargrafo. Substituir Figura 8.31 por Figura 8.17. 164 ok Pgina 128 Primeira linha do primeiro pargrafo. Aps Scenedesmus, acrescentar (Figura 8.18). 165 ok Pgina 128 Terceira linha do primeiro pargrafo. Aps Dunaliela, acrescentar (Figura 8.13). 166 ok Pgina 128 Terceira linha do primeiro pargrafo. Substituir Figura 8.32 por Figura 8.27. 167 No foi feito ok Pgina 128 Dcima linha do primeiro pargrafo. Grafar mar com inicial minscula: mar Mediterrneo. 168 No foi feito Pgina 129 Quinta linha do primeiro pargrafo. Substituir sabe-se por se sabe. A prclise prefervel aps um advrbio. 169 ok Pgina 129 Stima linha do primeiro pargrafo. Substituir no tm nenhum por tm pouco. 170 No foi feito Pgina 129 Segunda linha do ltimo pargrafo. Retirar a vrgula aps ocorrendo. 171 ok Pgina 130 Legenda da Figura 2.59. Substituir ribossomal por ribossmico.