Causas

comportamentales

de

la

diversificacin

elctrica

en

Gymnotiformes (Teleostei: Ostariophysi)

Edgar Esteban Herrera Collazos* - Trabajo final Etologa - Presentado a Manuel Ruiz - 06/05/13
*Estudiante Biologa Pontificia Universidad Javeriana. herrera.edgar@javeriana.edu.co

Resumen Los peces elctricos neotropicales (Teleostei: Gymnotiformes) tienen la capacidad de detectar y generar descargas elctricas, las cuales se encuentran de forma muy diversa en la naturaleza. Se encontr que, desde el comportamiento animal, hay varios factores que influyeron evolutivamente en la diversificacin, stos fueron, electrolocalizacin, seleccin sexual, territorialidad, predacin y antipredacin y respuesta al hndicap. Se concluy que el motor causante no fue ninguno de estos eventos por separado sino la suma y funcin colectiva de stos. Palabras clave Gymnotiformes, Evolucin, Comportamiento, Descarga de rgano elctrico, Competencia, Hndicap Abstract The neotropical electric fish (Teleostei: Gymnotiformes) are capable of generating electric shocks, which are very variable and diverse in nature. It was found that, from animal behavior, there are several factors that influenced evolutionarily in this diversification, these were, electrolocation, sexual selection, territoriality, predation and predation avoidance and response to handicap. It was concluded that the causing engine wasnt any of these events separately, but the sum and collective function of these. Key words Gymnotiformes, Evolution, Behavior, Sign, Electric organ discharge, Competition, Handicap INTRODUCCIN Diferentes taxones de peces han evolucionado de forma independiente la capacidad de producir seales elctricas. Los peces elctricos neotropicales (Teleostei: Gymnotiformes) se encuentran entre los ms diversos, con ms de 150 especies descritas (Albert & Crampton, 2005a). Son principalmente nocturnos, con base a sus sistemas electro sensoriales de navegacin y reconocimiento de especies (Hopkins, 1999). Los patrones de descarga de las diferentes seales elctricas de los

Gymnotiformes

son

especficas

bien

forma de

los electrocitos en diferentes

documentadas (Crampton & Albert, 2006). Algunas familias del orden producen descargas tipo pulso (Electrophoridae, Gymnotidae, Rhamphichyidae y Hypopomidae), mientras que otros producen descargas tipo onda (Apteronotidae y Sternopygidae). Las seales elctricas tambin varan en frecuencia y nmero de fases de la forma de la onda (Albert & Crampton, 2005b). Los Gymnotiformes exhiben una amplia gama de rganos elctricos y a su vez de especializaciones en la descarga de stos rganos elctricos (DOE) (Bennett 1971; Dye y Meyer, 1986). Las DOE se dividen en dos categoras fisiolgicamente definidas: de tipo pulso que comprenden un tren de pulsos relativamente cortos y estereotipados con una a seis fases de polaridad alterna separados por periodos de silencio, y de tipo onda que comprenden un onda peridica continua, con una a cuatro fases. Elctricamente las DOE son producto de un patrn temporal de la activacin de un electrocito a travs de un rgano elctrico diferenciado por regiones (AlvesGomes, 2001). Patrones especficos en la emisin de las DOE son resultado de diferencias en varias rgano caractersticas morfolgicas del

posiciones a lo largo del eje del cuerpo, (3) longitud, posicin, y nmero de electrocitos dispuestos en forma de tubos longitudinales, y (4) la orientacin y posicin de las bandas de tejido conectivo aislante que fluyen por canales de iones a travs de las membranas de los electrocitos dentro de cada tubo (Albert & Crampton, 2005a). Estudios sobre las larvas de Gymnotiformes muestran que los electrocitos se originan a partir de la fusin de clulas musculares y la prdida de protenas contrctiles (Stoddard, 2002b). La primera forma en la que se encuentran los electrocitos es fusiforme con una alta concentracin de iones en el extremo posterior, causando que la DOE, bien sea pulso u onda, sea monofsica (en estado larval) y se complejice al llegar a la adultez (bifsica) (Stoddard, 1999, 2002b). Vale aclarar que no todas las especies poseen DOE bifsica. sta forma bifsica se caracteriza por tener una fase ms que la onda monofsica. Lo cual nos lleva a pensar que en la historia evolutiva de stos peces originalmente existi una forma de DOE monofsica (primitiva), y que por algn tipo de presin evolutiva se benefici a aquellos que posean una forma ms compleja de DOE (bifsica) (Stoddard, 2002b). ste trabajo busca mostrar, desde el comportamiento animal, qu llevo a la generacin de DOE ms complejas?

elctrico y de los electrocitos que los constituyen, stas son: (1) los patrones de inervacin neural y la activacin coordinada de las caras del electrocito; (2) el tamao y la

METODOLOGA Para este trabajo se buscaron artculos en diferentes bases de datos como: SpringerLink, Scopues, ScienceDirect, Wiley Online Library, Nature Publishing Group y ISI Web of Science. Usando las siguientes palabras para la busqueda: Gymntotiformes, radiation, signal complexity, evolution, behavior, social behavior y electric organ discharge. Tomando como criterio de seleccin los artculos ms citados. Los artculos encontrados se dividieron en dos secciones: Artculos Citados, los cuales fueron citados en el texto y Artculos Recomendados, los cuales considero serian de mucha utilidad para una mejor compresin del tema. Se consult con un experto en Gymntoiformes RESULTADOS Y DISCUSIN HIPTESIS DE COMPLEJIDAD

evoca una respuesta de comportamiento de otro pez, el receptor (Kramer, 1996). Los peces elctricos pueden detectar la presencia del otro mediante el uso de sus receptores elctricos de alta frecuencia para detectar la DOE de un miembro de la misma especie o de especies estrechamente relacionadas (Hopkins, 1999). La electrocomunicacin en estos peces es multifuncional: se utiliza en el cortejo, la agresin, el apaciguamiento, para advertir del inminente ataque y tambin interviene en procesos sexuales (ver siguiente seccin). A pesar de esto, no es una hiptesis lo suficientemente fuerte para responder mi pregunta, ya que hay muchos otras especies para que usan la y electrolocalizacin no necesariamente comunicacin la

reconocimiento, superfamilia Mormyroidei, y presentan misma especializacin de los Gymnotiformes (Feulner et al, 2007; Heiligenberg, 1975). -Seleccin sexual

-Electrolocalizacin, reconocimiento

comunicacin

La segunda fase de la DOE presenta dimorfismo sexual entre varios clados de peces que emiten pulso (Hopkins, 1998). Si la segunda fase de la DOE se desarroll para mejorar la sealizacin sexual, entonces, una de dos condiciones deben cumplirse: (1) la segunda fase debera haber aparecido slo en el sexo que se muestra o (2) si la segunda fase presenta dimorfismo sexual en ambos sexos, debieron haber presentado dimorfismo sexual desde el principio (Stoddard, 2002b). La seleccin sexual no proporciona un fuerte

H. W. Lissman, fue el primero en proponer la idea de que los peces elctricos pueden localizar objetos cercanos al detectar las distorsiones que se producen en el propio campo elctrico del animal (Lissmann, 1958). El sistema electro-sensorial de stos peces tambin se utiliza en corto alcance con el fin de lograr comunicacin intra e interespecfica. La comunicacin elctrica se produce cuando un pez, el emisor, emite una seal elctrica que

apoyo para el origen de la segunda fase de la DOE, a pesar de que parece haber explotado sta segunda fase para rituales de cortejo o deteccin de tamao en machos. Si bien se ha demostrado y hay evidencia de que la presin sexual si intervino en la radiacin de los Gymnotiformes (Arnegard, 2010), no hay evidencia que demuestre que tambin influyo en la complejizacin de las DOE. Aunque s se conoce que entre muchas especies de Gymnotiformes el cortejo del macho hacia la hembra se da por medio del uso de DOE de baja frecuencia, inicialmente se crea que la segunda onda de los DOE bifsicos eran la mera expresin sexual, pero ahora se conoce que una onda de baja frecuencia dentro del DOE bifsico es la que interviene en estos procesos (Kramer, 1996; Stoddard, 2002a,b). Es importante resaltar que el tamao del macho es un factor decisivo para la seleccin sexual por parte de la hembra por lo cual la amplitud de la seal emitida por el macho jugara un papel muy importante en este proceso, ya que a mayor tamao mayor amplitud de la seal. Tomando lo anterior como referencia se podra entender que la complejidad de las DOE bifsicas responden ante un aspecto de seleccin sexual, ya que una onda bifsica permite explotar al mximo la amplitud de las DOE y por ende, a pesar de que la hembra no este mirando, si percibe una DOE de gran amplitud sabr que hacia cierta direccin habr un macho con el cual sera favorable copular con el fin de generar hijos de

gran tamao, al igual que su supuesto padre (Curtis & Stoddard, 2003). -Territorialidad Mejorar la amplitud de la seal sera una herramienta de utilidad no solo para seleccin sexual, como se vio anteriormente, sino tambin como una fuerte opcin para extender el espacio controlado por parte de especies territoriales (Knudsen, 1975). La suma de una segunda fase a una seal monofsica proporcionara un mecanismo simple para duplicar la amplitud de las DOE. Por lo tanto, para apoyar esta idea supondramos que las especies que poseen comportamiento territorial, en caso de tener DOE bifsicas, mostraran DOE con una amplitud mayor que una emitida por una especie y territorial bifsicas, monofsica. Stoddard (2003) compara especies territoriales monofsicas obteniendo que las especies con una DOE monofsica tienen una amplitud mayor que sus congneres bifsicos, y argumenta que posiblemente seria para facilitar el mimetismo con la anguila elctrica (Stoddard, 2003). Con esto vemos claramente que no hay evidencia que valide la hiptesis a favor de la territorialidad vs complejidad (Stoddard, 2003). Existe tambin una teora que liga el cuidado parental con la territorialidad y el uso de las DOE (Crampton & Hopkins, 2005), los padres detectan las DOE de sus hijos, ya que stos no tienen DOE especializadas, la especializacin por parte de los padres permitira una mayor deteccin y cuidado de sus hijos, si bien es una

posibilidad, sin embargo solo el trabajo de Crampton & Hopkins (2005), soporta esta hiptesis. -Predacin y anti-predacin Los Gymnotiformes son presa de una gran variedad de depredadores electro receptivos, incluyendo varios bagres (Siluriformes) y algunos Gymnotiformes como la anguila elctrica (Electrophorus electricus) (Crampton, 1996; Reid, 1983). Esto debido a que probablemente los Gymnotiformes surgieron a partir de los Siluriformes, despus de la evolucin de la electrorecepcin pero antes del surgimiento de la electrognesis (Lavou et al., 2012), muestra de que se ha compartido el hbitat con depredadores electro receptivos, pero no electro generantes. Con el fin de sobrevivir y evitar la deteccin por parte de los predadores electro receptivos se gener un tipo de cripsis elctrica llevando la DOE de monofsica a bifsica. Con base a este razonamiento se esperara que las DOE bifsicas fueran menos detectadas por los predadores electro receptivos, que las monofsicas. La evidencia apoya este ltimo planteamiento (Stoddard, 1999, 2002b), ya que todos los telesteos electro receptivos modernos son sensibles a los campos elctricos de baja frecuencia (1-10 V/cm) (Zakon, 1986). As estos predadores electros receptores son adecuados para detectar DOE monofsicos y no bifsicos. Un experimento realizado por Marina Olman y Philip Stoddard, en el que sometieron una anguila elctrica

(Electrophorus electricus) como depredador, ante DOE bifsicas de Brachyhypopomus pinnicaudatus y DOE monofsicas extradas de la bifsica, muestra que a pesar de que las DOE bifsicas tienen el doble de la amplitud de las monofsicas, el depredador se sinti mucho ms atrado hacia las ondas monofsicas (Stoddard, 2002b). Otro experimento realizado Hanika y Kramer muestra el mismo resultado usando como depredador a un bagre del gnero Clarias (Hanika & Kramer, 2000). Esta hiptesis de la predacin es apoyada por tres evidencias, bifsicas la son primera ms es que tras que la las comparacin espectral de las DOE, las complejas monofsicas; la segunda es que las DOE bifsicas son menos detectables por un depredador electro receptivos; y la tercera es que las especies que presentan DOE monofsicos usan medios de adaptacin especfica como alto voltaje, aislamiento geogrfico o el mimetismo (Stoddard, 1999). -Complejidad como respuesta al hndicap La diversificacin de las DOE ha permitido a su vez una caracterstica llamada modulacin de la seal, la cual permite a los individuos aumentar y reducir la amplitud de sus DOE (Gavassa et al., 2012). En los Gymnotiformes la amplitud de las DOE es proporcional al tamao del individuo, con lo cual peces de mayor tamao son los que emiten DOE con mayor amplitud. Pero a pesar de esto hay casos en los que machos de una especie pueden emitir una DOE con amplitud

mucho mayor de lo que su tamao les permitira emitir; lo cual conllevara un principio de deshonestidad y falsedad en la seal emitida. Estos machos no realizan estas emisiones exageradas de forma regular sino al verse en competencia con otros machos, ya sea por una hembra, por territorialidad o por evitar la predacin, ya que la recompensa obtenida compensara el gasto energtico de la emisin exagerada (Searcy & Nowicki, 2005). Aunque el individuo exagerador puede verse beneficiado, si muchos individuos realizan esta accin, la correcta comunicacin se puede ver comprometida. Para evitar esto el principio del hndicap establece tres condiciones por medio de las cuales la honestidad es mantenida. La primera es que la expresin de la seal depende de un rasgo fenotpico sexualmente seleccionado del emisor; la segunda es que las seales son costosas tanto de producir como de mantener y la tercera es que los costes de sealizacin aumentan ms rpido que sus beneficios (Szmad, 2011; Zahavi, 1977). Gavassa et al. (2012, 2013) realizaron una investigacin que busco analizar la modulacin de la seal en Brachyhypopomus gauderio, como una forma de eliminacin del hndicap; en l concluyeron que aunque la modulacin de la seal pudo haber surgido para favorecer a los machos que exageran, en la actualidad favorece a aquellos que modulan en contra de la exageracin, lo que ellos llaman cheating down, en el cual el macho modula su seal disminuyendo el gasto energtico en condiciones de poca competencia, en vez de

favorecer la exageracin cuando hay mucha competencia. CONCLUSIN La diversificacin y complejidad de las DOE de los Gymnotiformes claramente responden ante diferentes tipos de interacciones sociales, tanto intra como interespecifica. En mi opinin la complejizacin y diversificacin de las DOE no es resultado estricto de un solo proceso sino que es la suma de las diferentes interacciones naturales iterativas, la pregunta planteada: desde el comportamiento animal, qu llevo a la generacin de DOE ms complejas que las monofsicas?, no la respondo tomando una hiptesis en concreto, por el contrario, defino que la electrolocalizacin, la comunicacin y el reconocimiento, la seleccin sexual, la territorialidad, la complejidad como respuesta al hndicap y la respuesta a la predacin como procesos globales, son los que responden a esa pregunta.

AGRADECIMIENTOS Al profesor Javier Alejandro Maldonado por facilitar material bibliogrfico, por la presentacin de la idea y por sus muy tiles comentarios.

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