Versión Final Tesis Maestría Luis Eduardo Rivera

FENOLOGIA, PRODUCCIN Y DISPONIBILIDAD INTRANUAL DE SEMILLAS DE DOS MORFOTIPOS DE PALOSANGRE (Brosimum rubescens Taubert) EN BOSQUES DE LA AMAZONIA COLOMBIANA
Luis Eduardo Rivera Martin
Universidad Nacional de Colombia, Sede Amazonia Maestra en Estudios Amaznicos Leticia Amazonas Colombia Marzo - 2012
Fenologa, produccin y disponibilidad intra-anual de semillas de dos morfotipos de palosangre (Brosimum rubescensTaubert) en bosques de la Amazonia colombiana
FENOLOGIA, PRODUCCIN Y DISPONIBILIDAD INTRANUAL DE SEMILLAS DE DOS MORFOTIPOS DE PALOSANGRE (Brosimum rubescens Taubert) EN BOSQUES DE LA AMAZONIA COLOMBIANA
Luis Eduardo Rivera Martin
Tesis presentada para optar por el grado de: MAGISTER EN ESTUDIOS AMAZNICOS
Lnea de Investigacin en Ecosistemas, Biodiversidad y Conservacin Grupo de Investigacin en Ecologa de Ecosistemas Terrestres Tropicales GEETT
Director: M.Sc. Maria Cristina Peuela Mora
Asesor: Ph.D. Flavio Humberto Moreno
Universidad Nacional de Colombia, Sede Amazonia Maestra en Estudios Amaznicos Leticia Amazonas Colombia Marzo- 2012
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A todas aquellas manos talentosas que esculpen el Palosangre como si fuera la arcilla ms fina y logran plasmar lo imaginable e inimaginable. Esplndidas figuras emergen pareciendo cobrar vida, engalanando de este modo la maravillosa y majestuosa diversidad amaznica
A la cultura material e inmaterial de los pueblos nativos de la Amazonia
Agradecimientos
Agradecimiento muy especial a la profesora Maria Cristina Peuela de la Universidad Nacional de Colombia, sede Amazonia, directora del Grupo de investigacin, quien siempre apoyo, aconsejo ydirigi gran parte de este proyecto. Igualmente al profesor Flavio Humberto Moreno de la sede Medelln, quien muy amablemente acept, asumi como director en una etapa trascendental del proyecto. Este trabajo fue tambin posible gracias al apoyo del Grupo de Investigacin en Ecologa de Ecosistemas Terrestres Tropicales, especialmente en la Estacin Biolgica El Zafire. Al respecto, agradezco a Eliana Jimnez quien junto a Mara Cristina hicieron posible el acceso a bases de datos de la megaparcela y registros climticos del lugar entre otros. A la profesora Sandra Patio (q.e.p.d) quien me aconsej y apoy en diversas etapas del proyecto. A la sede Amazonia de la UNAL por facilitar el acceso al Laboratorio de Productos Naturales y Semillas entre otras dependencias y servicios. A la Maestra en Estudios Amaznicos quienes contribuyeron en mi formacin acadmica y formulacin del presente trabajo. A los profesores Pablo Palacios de la UNAL sede Amazonia y ngela Parrado Rosselli de la Universidad Distrital quienes revisaron e hicieron importantes aportes al manuscrito en su fase inicial. A los jurados profesora Maria del Rosario Rojas de UNAL sede Bogot y Mauricio Snchez de la sede Medelln.
Gracias a todos los que me acompaaron, colaboraron, divirtieron y compartieron parte del conocimiento de la selva y la cultura indgena. A ellos sinceramente tambin espero haberles aportado algo positivo: Ever Kuiru, Miguel Arcngel, Arsecio Pijachi, Climo y Jess Nejedeka, Don Julio, Edilberto Rivera, Hernn Gmez, Mauricio Kuiru entre otros, todos ellos indgenas de la regin a cuyas autoridades extiendo mi reconocimiento. Especial gratitud, amor y cario a Maria Kuiru quien siempre me ha apoyado, motivado y ayudado inmensamente. A mi entraable familia en Bogot, quienes me han apoyado moral, espiritual y econmicamente. A Jorge Guevara y ngel Pijache del programa de Tecnologa Forestal, siempre dispuestos a colaborar y aprender en diversas labores acadmicas y a Juan David Turriago con quien siempre es grato debatir entorno a la ecologa de los bosques amaznicos.
Este trabajo recibi apoyo econmico parcial por parte de una beca otorgada por el Proyecto Saber y Gestin Ambiental del convenio UNAL-NUFFIC-HOLANDA y otra por parte del Comit de Investigaciones de la Universidad Nacional de Colombia, sede Amazonia. A las dos dependencias y directores Germn Palacio y Carlos Zarate agradezco el apoyo brindado. Finalmente un reconocimiento a Corpoamazonia quien en el marco de lo que dicta la ley, otorg los permisos de investigacin al proyecto monitoreo de la vegetacin y carbono a largo plazo en cuatro bosques con suelos contrastantes en la Estacin Biolgica El Zafire, proyecto que involucr el presente trabajo de tesis. 4
Tabla de Contenido
RESUMEN........8 INTRODUCCIN.........9 AREA DE ESTUDIO...........10 ESPECIE Y MORFOTIPOS.......11 MTODOS..............15
Seleccin de individuos para seguimiento fenolgico......15 Muestreo con trampas bajo la copa de rboles maternales....16 Trabajo de laboratorio.......16 Variables evaluadas ..........17 Anlisis de datos........18
RESULTADOS............19
Poblacin de rboles adultos reproductivos en la megaparcela....19 Floracin........20 Fructificacin.........21 Depredacin de frutos.......22 Produccin y remocin de semillas.......23 Relacin con variables climticas.........24
DISCUSIN........25
Disponibilidad de fuentes semilleras, fecundidad y variacin fenolgica.......25 Efecto de la depredacin sobre la disponibilidad de frutos y semillas.....28 Remocin de semillas por frugvoros........29 Relacin de la fenologa reproductiva con variables climticas.......30
CONCLUSIONES.......31 LITERATURA CITADA.........33
ndice de Tablas
Tabla 1. Nmero total y mensual de APF que entran en actividad frtil (floracin) a lo largo de ciclo reproductivo anual en dos morfotipos de B rubescens. El valor inferior corresponde al porcentaje relativo mensual de APF que entran en actividad y es el valor empleado para asignar el grado de sincronismo en la manifestacin ....40
Tabla 2. Distancia media entre APF (m) y distancia media entre rboles que mostraron actividad reproductiva (m) de dos morfotipos de B. rubescens. Se presentan los valores de F y P resultantes del contraste de medias a travs de pruebas de ANAVA con una significancia estadstica p<0.05 y un nivel de confianza del 95%................................40
Tabla 3. Estadsticos de la prueba de Kolmogorov-Smirnov para comparar la distribucin de frecuencias relativas acumuladas de cada variable de la fenologa reproductiva en el tiempo (n= 8) entre morfotipos de B. rubescens. Nivel de significancia estadstica de 0.05. DE= desviacin estndar; CV%= coeficiente de variacin; DM= distancia mxima entre las distribuciones acumuladas de las dos muestras; K-S= Estadstico K-S bilateral; P= valor aproximado de P; S= significancia estadstica. ns= no significativo.....................41 Tabla 4. Coeficientes de correlacin de Pearson significativos (r) para la variacin temporal de cada variable de la fenologa reproductiva entredosmorfotipos de B. rubescens. R en la parte superior y P en la inferior (n= 8).
Tabla 5. Valores estadsticos de las variables asociadas a la produccin de estructuras reproductivas de dos morfotipos de B. rubescens. Los valores calculados para un rbol promedio, fueron obtenidos al multiplicar el valor promedio por trampas instaladas en cada individuo (n=4) y el rea de proyeccin de copa. Se presentan los valores de F y P resultante del contraste de medias a travs de pruebas de ANAVA con una significancia estadstica p<0.05 y un nivel de confianza del 95%.......................................................................................................................................43
Tabla 6. Valores significativos en las correlaciones de Pearson entre la variacin climtica y la variacin temporal de las variables asociadas a la fenologa reproductiva de dos morfotipos de B. rubescens. El valor superior corresponde al coeficiente de correlacin. El valor inferior muestra el valor de P con significancia estadstica p<0.05 a un nivel de confianza del 95% (n= 8). Correlacin de Pearson entre la precipitacin y temperatura mxima: sin retraso (r= -0.730 y P= 0.039); 30 das (ns); 60 das (ns)..............................................................................................44
ndice de Figuras
Figura 1. Ubicacin del rea de estudio en la Estacin Biolgica El Zafire (S 40000, W 695357). Reserva forestal del ro Caldern. Leticia, Amazonas, Colombia. (Tomado y Modificado de Peuela-Mora, sin publicar).....45
Figura 2. Variacin de la precipitacin mensual y la temperatura mxima promedio mensual en la Estacin Biolgica El Zafire. El sitio de registro climtico se encuentra ubicado a 1000 metros de distancia de la megaparcela de 20 hectreas, lugar del presente estudio. Los datos climticos corresponden a registros diarios suministrados por el Grupo de Investigacin en Ecologa de Ecosistemas Terrestres Tropicales de la Universidad Nacional de Colombia, sede Amazonia...............................................................................................................................................................45
Figura 3. Estructuras reproductivas de dos morfotipos de B. rubescens. El costado izquierdo corresponde al morfotipo P. negro y el derecho al morfotipo P. blanco. a y b. Hojas e inflorescencias globosas pistiladas. c y d. Infrutescencias bien desarrolladas y semi-maduras. e y f. Semillas maduras................................................................46
Figura 4. Variacin temporal de las variables asociadas a la fenologa reproductiva en dos morfotipos de B.
rubescens. Todos lo valores expresan el nmero promedio de estructuras por individuo. a y b. Total de inflorescencias producidas vs NO Fecundadas. c y d. Total de frutos producidos, frutos maduros, abortos, frutos daados y biomasa. e y f. Total de semillas, frutos maduros, semillas removidas, semillas libres.............................47
Figura 5. Daos por frugivora de frutos de B. rubescens. a yb. Larva y adulto de Scolytidae. c y d. Perforaciones que evidencian infestacin por Scolytidae en frutos y semillas. e. Evidencia de dao por marcas de frugvoros vertebrados. f. Cavidades en frutos (pericarpio) que permiten inferir que all estuvo alojada una semilla bien desarrollada y madura........................................48
RESUMEN
Se evalu cuantitativamente la fenologa reproductiva, produccin y disponibilidad de semillas de dos morfotipos de Brosimum rubescens durante un ciclo anual. Se emplearon trampas de semillas bajo la copa de rboles maternales ubicados en una megaparcela de 20 ha en bosques de tierra firme en la Estacin Biolgica El Zafire. Se encontr que estuvieron frtiles el 87% y 41% de individuos potencialmente reproductivos en Palosangre negro y Palosangre blanco respectivamente. La produccin de estructuras reproductivas es variable al interior y entre morfotipos. El patrn fenolgico es estacional en ambos morfotipos, floreciendo al final de la poca seca y fructificando al inici de la poca de lluvias. La temperatura mxima se correlacion con la fenofase de floracin en ambos morfotipos, la cual estuvo correlacionada negativamente con la precipitacin. Al parecer una limitacin en la polinizacin se presenta en P. blanco, sin embargo es eficiente en la maduracin de vulos fecundados hasta el final del ciclo. P. negro produce y aborta una abundante cantidad de infrutescencias como estrategia para saciar depredadores. En ambos morfotipos la depredacin relativa pre-dispersin fue similar, siendo mayor el dao generado por Scolytidae (Coleptera) y menor por frugvoros vertebrados. El nmero de frutos maduros, total semillas y semillas removidas es similar entre morfotipos, pero difieren levemente en el punto de mxima expresin y en la catidad de rboles en actividad frtil. Se concluye que variaciones temporales en la manifestacin de las fenofases y variaciones en la produccin de estructuras reproductivas al interior de cada morfotipo, disminuyen la competencia y contribuyen a su coexistencia. Al parecer, bajo condiciones de bosque no disturbado la limitacin de semillas podra ser mas condicionante en P. blanco, sin embargo otras limitaciones posteriores a la produccin de frutos y semillas podran presentarse en P. Negro.
Palabras Clave: Fenologa reproductiva, limitacin de semillas, floracin, fructificacin, fecundidad, depredacin, remocin de semillas, coexistencia, Brosimum rubescens, tierra firme, Amazonas.
INTRODUCCIN
La produccin de semillas y su dispersin son procesos crticos en la dinmica de poblaciones y comunidades arbreas en los bosques neotropicales (Levin et al. 2003, Muller-Landau et al. 2008, Stoner & Henry 2010). Una produccin local de semillas baja o incierta, configura una limitacin para las transiciones en cantidades suficientes a las fases siguientes del ciclo vital de una poblacin, condicionando su xito reproductivo (Schupp & Fuentes 1995, Tufto et al. 1997, Clark et al.1998, de Steven & Wright 2002, Muller-Landau et al. 2002). As mismo, se ha postulado que una alta variabilidad en la produccin de semillas, disminuye la competencia interespecfica, permite la coexistencia de muchas especies y promueve una elevada diversidad a mltiples escalas (Tilman 1994, Hurtt & Pacala 1995, Hubbell et al. 1999, Schupp et al. 2002).
En los bosques hmedos tropicales, un nmero limitado de semillas logra madurar y dispersarse a pesar de producir abundantes flores pistiladas con potencial de fecundacin (Larson & Barrett 2000, Clark et al. 2004). Ello puede ocurrir por diversas causas entre las cuales se destaca la limitacin en la disponibilidad de polen (Larson & Barrett 2000, Stoner & Henry 2010), deficiencia en la disponibilidad de recursos (Wright et al. 1999, Harms & Paine 2003) y prdidas pre-dispersin generadas por depredadores (Maron & Gardner 2000, Hulme 2001). Muchas especies enfrentan estas limitaciones mediante estrategias algo dismiles en suscaractersticas reproductivas (Herrera 1998, van Ulft 2004, van Rheenen et al. 2004, van Rheenen 2005, Wright et al. 2005a, Muller-Landau et al. 2008), asociadas a procesos evolutivos de interaccin abitica, bitica, factores endgenos y/o relaciones filogenticas (Wright & Caldern 1995, Williams-Linera &Meave 2002, Marques et al. 2004, Brearly et al. 2007).
La identificacin de patrones de la fenologa reproductiva a partir de grupos de especies, gremios o individuos conespecficos es clave para entender el ensamblaje de comunidades vegetales, especialmente 9
de aquellos grupos con caractersticas filogenticas muy similares y que coexisten bajo el mismo hbitat. Alta similaridad en la disponibilidad de frutos para dispersin podra desencadenar mayor competencia intra e interespecfica, con consecuencias an desconocidas para los posteriores procesos de regeneracin (Levin et al. 2003, Clark et al. 2004).
Tal es el caso de dos morfotipos de la especie Brosimum rubescens que coexisten en los bosques de tierra firme de la Amazonia colombiana. Es una especie tolerante a la sombra de larga vida, generalista y abundante por cuanto habita en diferentes paisajes siempre sobre suelos bien drenados (Marimon & Felfili 2001, Duque et al. 2003a, Palacios 2005b, Rivera et al. 2006). stos morfotipos son diferenciados en sus estructuras foliares principalmente, pero comparten alta similaridad en el tamao, peso, forma y color de furtos y semillas (Palacios 2005a). De este modo, el estudio de la temporalidad y productividad de los eventos biolgicos cclicos de cada morfotipo ser fundamental para comprender parte del nicho regeneracional, al igual que su coexistencia sobre los mismos hbitats. En este trabajo se evala cmo una posible diferenciacin en la manifestacin de la fenologa reproductiva y la disponibilidad final de semillas, contribuye a la abundancia y coexistencia de estos dos morfotipos en los bosques de tierra firme. En particular se abordan los siguientes interrogantes. Existen diferencias en la fenologa reproductiva de los dos morfotipos? Cmo vara la disponibilidad de semillas en cada morfotipo? Existe relacin entre los patrones fenolgicos de cada morfotipo y las variables climticas del lugar?
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AREA DE ESTUDIO
Este estudio se llev a cabo en la Estacin Biolgica El Zafire, establecida desde el ao 2004 (Peuela & lvarez 2006). Se encuentra ubicada al sur de la Amazonia Colombiana, sobre reas boscosas de la reserva forestal del ro Caldern, zona limtrofe con Brasil(4 00 00 S y 69 53 57 OE) (Figura 1). El rea de influencia cubre parte importante delamicrocuencade la quebrada Sufragio, de origen amaznico, que a su vez hace parte de la cuenca alta del ro Caldern,tributario del ro Amazonas. Segn la clasificacin climtica de Caldas-Lang (Rangel & Luengas 1997), el sector presenta un clima clido muy hmedo, con una temperatura media relativamente moderada y constante de alrededor de 26C y una precipitacin promedia anual que oscila entre los 2600 y 3400 mm (Figura 2). El rgimen climtico de precipitacin es monomodal, dominado porun amplio perodo de altas precipitaciones entre octubre y mayo y un perodo de bajas precipitaciones entre junio y agosto.
Geolgicamente, el rea se desarrolla sobre la formacin del Terciario Superior Amaznico (Arbelez 2003) que constituye la mayor parte del subsuelo del Trapecio y de la cuenca amaznica, caracterizado por extensos depsitos de areniscas (Palacios 2005b). Se registran variaciones importantes en la topografa del terreno, cuya altitud oscila entre 80 y 120 m.s.n.m, siendo caracterstico el paisaje de lomero en gran parte del bosque detierra firme, con relieves ondulados, pendientes de moderadas a fuertes. Los suelos en tierra firme corresponden generalmente a Ultisoles, compuestos por arenas de tamao medio a granular y altos contenidos de cuarzo (Arbelez 2003). Esta condicin define la textura arenosa y franco-arenosa que predomina en el rea, llegando incluso a texturas franco arcillosas en algunos lugares. Los suelos son extremadamente cidos (pH<4.5), con una capacidad de intercambio catinico y bases totales intercambiables baja. Sales minerales como calcio, magnesio, potasio, sodio y nitrgeno se encuentran en cantidades mnimas, con valores inferiores a 0.2 meq/100g (Arbelez 2003). 11
LA ESPECIE Y SUS MORFOTIPOS
Brosimum rubescens Taubert es una especie perteneciente a la familia Moraceae (Berg 1972, Berg & Simonis 2000) que se distribuye por toda Amrica, en zonas de vida de bosque hmedo tropical (Bh-T) y bosque muy hmedo tropical (Bmh-T) (Lpez & Crdenas 2002), siendo la Amazonia su centro de dispersin (Palacios 2005a). En Colombia se encuentra en los valles interandinos y las regiones del Pacfico, Orinoco y Amazonia (Peuela-Salazar 2002). En la Amazonia colombiana esta especie ha sido reportada principalmente en bosques de tierra firme (Duivenvoorden & Lips 1993, Urrego 1997, Snchez 1997, Palacios 1999, Lpez & Crdenas 2002, Duque et al. 2003a, Rudas & Prieto 2005, Palacios 2005b, Parrado-Roselli 2005, Rivera et al. 2006, Peuela & Pijache 2007).
Es una especie del dosel que puede alcanzar alturas de 30 - 35 metros y hasta 90 cm de DAP. Ha sido descrita como generalista de los bosques de tierra firme, debido a que se ha encontrado a lo largo de la heterogeneidad ambiental de este tipo de bosque y paisaje (Duque et al. 2003a, Palacios 2005b). Es considerada como tolerante a la sombra, clmax o de vida larga (Marimon & Felfili 2001, Palacios 2005b, Rivera et al. 2006). Reportes de 14 a 18 aos de mediciones en parcelas permanentes indicaron que esta especie podra tener un ciclo de vida de 450 y hasta 700 aos (Laurance et al. 2004). Estudios recientes para esta especie, basados en anlisis de radiocarbono (C14) apoyaran el lmite mayor (Vieira et al. 2011), mientras que estimaciones obtenidas mediante conteo de anillos de crecimiento para especies con caracteres similares se aproximaran ms al lmite inferior (Schongart, com. pers.). En la Estacin Biolgica El Zafire las estimaciones de incremento diamtrico anual son de 1 mm (Peuela & Jimnez, datos no publ.).
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Es un rbol monoico cuyas estructuras reproductivas masculinas y femeninas se localizan en una misma inflorescencia o cabezuela de color verde claro (Figura 3a y 3b). Posee por lo general entre 1 y 6 pistilos, frente a un amplio nmero de estambres, generalmente expuestos con dehiscencia longitudinal (Palacios 2005a). Observaciones en laboratorio mostraron que el polen es de consistencia blanda y pegajosa (Rivera obs. pers.), lo que permitira inferir un tipo de polinizacin diferente al viento como lo han sugerido varios autores (Berg & Hijman 1999, Datwyler & Weiblen 2004). Las infrutescencias son globosas, carnosas, color verde claro al madurar, por lo general de 2 cm de dimetro y una sola semilla en su interior (Figura 3c y 3d). Sin embargo, durante el ao 2003 se registraron atpicamente infrutescencias de 5 cm de dimetro y hasta 6 semillas, en rboles aislados en medio de chagras cercanas al centro urbano del municipo de Leticia, sur de la Amazonia colombiana (Rivera obs. pers).
Las semillas de color marrn, miden 1,5 cm de dimetro en promedio y estn recubiertas por un muclago dulce y traslcido. Estructuralmente la cubierta seminal esta conformada por tres tegumentos, siendo el ms exterior de consistencia coriceae (Figura 3e y 3f). Los cotiledones son gruesos, carnosos, no fotosintticos y ocupan la mayor parte de la semilla, lo que sugiere que funcionaran plenamente como reservas de carbohidratos y nutrientes. La germinacin hipgea se presenta en pocos das (15-20) debido a la condicin recalcitrante de las semillas. Una vez emerge la plmula, contina un crecimiento monopodial hasta alcanzar una altura de 33 cm, punto aproximado en que se ramifica simpodialmente (Rivera et al. 2006). Muchas de estas plntulas pasan a formar parte de banco de plntulas, el cual es abundante en los bosques de tierra firme, especialmente bajo la copa de rboles maternales (Arango 2002, Lopera 2004, Palacios 2005b, Rivera et al. 2006).
Reportes sealan una amplia variedad de frugvoros potenciales dispersores de B. rubescens. Se incluyen primates como el mico volador (Pithecia monachus), colimochos (Cacajao melanocephalus), zoguis zoguis (Callicebus torquatus) y aulladores (Alouatta sp) (Soini 1987, Rodrguez et al. 1995, Palacios et 13
al.1997, Defler 2003). Durante el ao 2003, poca de una fructificacin masiva de esta especie, se observaron bandadas de pericos (Brotogeris sp.) consumiendo frutos (Rivera, obs. pers.). De igual manera, esta especie sufre dispersin secundaria por pequeos roedores (Proechimys), los cuales emplearon los frutos para la construccin de madrigueras en bosques de tierra firme (Rivera obs. pers.). Grupos de Psittacidae, Ramphastidae, Cotingidae, Callithrichidae y Cebidae han sido reportados removiendo semillas en Brosimum tile (Parrado-Roselli 2005) y quirpteros en Brosimum alicastrum (Acosta & Aguanta 2006).
Pobladores locales, principalmente artesanos, reconocen algunas variedades de esta especie a partir de diferencias en la intensidad del color rojo del duramen y algunos aspectos asociados a la morfologa de las hojas (Peuela-Salazar 2002, Palacios 2005a). Palacios (2005a) realiz una detallada descripcin morfolgica de las variedades rojo negra (Palosangre negro) y blanco rosada (Palosangre blanco) proponiendo esta ltima como una nueva especie denominada Brosimum jaramilloensis Palacios sp. nov. En campo, los morfotipos adultos de Palosangre se identifican y diferencian principalmente en las hojas; en Palosangre negro son pubescentes por el envs sobre la nervadura principal y en general son ms grandes que las de Palosangre blanco, las cuales son glabras, pequeas y coriceas. Sin embargo, ambos morfotipos guardan estrecha similaridad en el tipo, tamao y forma de las infrutescencias (Figura 3); adems coinciden en ser relativamente abundantes y coexistir sobre los mismos hbitat de tierra firme.
MTODOS
Seleccin de individuos para seguimiento fenolgico Se defini como muestra para el seguimiento fenolgico a todos los individuos adultos de B. rubescens ubicados en una megaparcela de 20 hectreas previamente establecida en un bosque de tierra firme amaznico (Peuela 2006). Se realiz la coleccin del material botnico y se identific cada individuo de 14
los morfotipos Palosangre negro (P. negro) y Palosangre blanco (P. blanco) de acuerdo con los caracteres botnicos descritos por Palacios (2005a). Se seleccionaron nicamente aquellos individuos mayores a 33,5 cm de dap, considerados como rboles potencialmente frtiles (APF) (L. E. Rivera datos no publ.) a los cuales se les midi el rea de proyeccin de copa. Se examin el estado fenolgico de cada individuo a partir del mes de febrero del ao 2007 hasta enero del ao 2008. La descripcin de las fenofases durante las visitas mensuales consisti en: Floracin, cuando se encontraron inflorescencias en el suelo. Fructificacin incipiente, cuando las estructuras fueron ms duras y presentaron vulos fecundados en ausencia de semillas diferenciables y Fructificacin avanzada cuando se encontraron fragmentos de pericarpio que muestran la cavidad donde se alojaban semillas o frutos con semillas claramente diferenciables (Figura 5f).
Muestreo con trampas bajo la copa de rboles maternales Se seleccion un total de 10 individuos adultos del morfotipo P. negro y 6 individuos de P. blanco con evidencia de actividad frtil. En cada individuo se instalaron 4 trampas en direccin a cada uno de los puntos cardinales, ubicadas en la mitad de la distancia entre el fuste y el borde de la copa. En total se instalaron 40 trampas en el morfotipo P. negro y 24 trampas en P. blanco. Cada trampa cubri un rea de 1 m2, sostenida a una altura de 0,50 m del suelo (Parrado-Roselli et al. 2006, Rozo-Mora & ParradoRoselli 2004). Se colect peridicamente (cada 15 das aproximadamente) el material que cay en las trampas, a partir de septiembre del 2007 hasta enero del 2008 (8 muestreos), tiempo en que trascurri la actividad reproductiva en ambos morfotipos. Este material fue trasladado al Laboratorio de Productos Naturales y Semillas de la Universidad Nacional de Colombia en la ciudad de Leticia para su procesamiento y anlisis.
Trabajo de laboratorio
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Las muestras colectadas en las trampas fueron secadas en estufa a 103C hasta lograr peso constante. Se separ y realiz un conteo meticuloso de las siguientes estructuras: inflorescencias, frutos inmaduros, frutos maduros, frutos daados (cuando presentaron perforaciones daos mecnicos), frutos vacos (cuando tuvieron un dimetro 1 cm, con una cavidad que evidenci que estuvo alojada al menos una semilla desarrollada) (Figura 5f) y semillas maduras (cuando se encontraron semillas libres bien desarrolladas). Cada muestra fue pesada en balanza analtica con precisin de 0,001 g.
Variables evaluadas Se evalu la abundancia absoluta y relativa del total de APF frente a aquellos en actividad frtil en cada morfotipo. Para cada morfotipo se estableci el grado de sincrona o asincrona de la fenofase de floracin a partir del porcentaje de individuos en actividad. Siguiendo las categoras establecidas por Bencke & Morellato (2002b) se determin sincrona cuando ms del 60% de los individuos exhiben la fenofase, poco sincrnico si la fenofase ocurre entre un 20% y 60% de individuos y asincrnica si sta ocurre en menos del 20%. Tambin sobre un plano de coordenadas a escala, se determinaron las distancias al vecino potencialmente reproductivo ms cercano, al igual que las distancias al vecino en actividad frtil ms cercano. Esto con el fin de denotar cambios significativos en dichas distancias, que bien podran tener implicaciones en la dinmica natural de flujos de polen, polinizadores y/o dispersores, todos asociados de manera indirecta con este estudio.
Con los datos del muestreo de las trampas, se evaluaron cuantitativamente variables asociadas a la floracin, fructificacin, daos pre-dispersin de frutos, produccin de semillas, remocin de semillas y biomasa. Para la floracin se defini nmero de inflorescencias no fecundadas como aquellas estructuras frescas (cabezuelas) que cayeron al suelo y nmero total de inflorescencias producidas como la sumatoria de las no fecundadas y el nmero total de frutos producidos. Para la fructificacin se defini nmero de abortos como aquellas estructuras con presencia de ovarios que cayeron al suelo antes de madurar; 16
nmero de frutos maduros como aquellos bien desarrollados con al menos una semilla en su interior o evidencia de que estuvo alojada una semilla desarrollada y madura (Figura 5e y 5f) y nmero total de frutos como la sumatoria de los dos anteriores. Para las semillas se definieron semillas removidas como aquellos fragmentos (>50%) de frutos vacos (pericarpio); semillas libres, aquellas bien desarrolladas y morfolgicamente viables que se encontraron en las trampas y nmero total de semillas como la sumatoria de las semillas libres, frutos maduros y semillas removidas. Para la depredacin se definieron frutos daados por insectos como aquellos que presentaron perforaciones y frutos daados por frugvoros como aquellos con marcas de picos y dientes tanto en frutos inmaduros como maduros. La biomasa correspondi a la sumatoria del peso seco total de cada una de las muestras. Para cada uno de los individuos y para cada perodo monitoreado, se obtuvo un valor promedio de 4 trampas, el cual se multiplic por el rea de proyeccin de copa obteniendo as valores representativos por rbol.
Anlisis de datos Fueron comparados los DAP y reas de copa de los APF entre morfotipos mediante pruebas de ANOVA. Igualmente se emplearon estas misma pruebas para comparar las distancias al APF ms cercano y las distancias entre rboles en estado frtil ms cercanos entre morfotipos. En cuanto a las distintas variables asociadas a la fenologa reproductiva se compararon bajo dos enfoques: En primer lugar, se compar entre morfotipos la variacin temporal de cada una de las variables. Se emple la prueba no paramtrica de Kolmogorov-Smirnov que permite medir las diferencias existentes entre las frecuencias relativas acumuladas de dos muestras independientes, especialmente con un reducido nmero de datos (Guisande et al. 2006). En segundo lugar, se compararon los valores totales de cada variable entre morfotipos, para establecer posibles diferencias y examinar la variabilidad al interior de cada grupo. En este caso se contrastaron los valores mediante anlisis de varianza (ANOVA). Previamente se realizaron pruebas de normalidad W de Shapiro-Wilk con una probabilidad de 0.05 y nivel de confianza de 95% (Guisande et al. 2006). Para ajustar los datos a una distribucin normal, se transform casi la totalidad de las series de 17
datos a las formas Ln y
, esta ltima aplicada por lo general a variables relacionadas con las semillas.
Se relacion el dap y el rea de copa frente a los valores totales obtenidos en cada una de las variables asociadas a la fenologa reproductiva mediante anlisis de regresin lineal.
A fin de medir el grado de correlacin entre las distintas manifestaciones temporales de las variables asociadas a la fenologa reproductiva, se utiliz la correlacin momento producto de Pearson que permite evaluar la fuerza de la relacin lineal entre variables, previa normalizacin de los datos. Se emple este mismo anlisis para examinar el grado de correlacin de variables de la fenologa reproductiva con la precipitacin y la temperatura. En cuanto a la temperatura, se excluyeron del anlisis la temperatura media y mnima por su bajo coeficiente de variacin. Con la serie de datos climticos correspondiente al mismo perodo de estudio, se obtuvo la sumatoria de la precipitacin diaria (mm) y el promedio de la temperatura mxima del perodo quincenal inmediatamente anterior a la fecha de cada muestreo. Se aplic un retraso temporal (time lag) de 30, 60 y 90 das a fin de examinar mejor la correlacin entre la manifestacin de los eventos y las variables climticas del pasado que posiblemente las influenciaron. Los datos climticos fueron obtenidos de los registros diarios de la Estacin Biolgica El Zafire, cuyo punto de registro se encuentra a escasos 1000 metros del sitio de muestreo. Para todos los anlisis estadsticos se emple el programa estadstico STATGRAPHICS Centurion XV (Versin 15.2.06).
RESULTADOS
Poblacin de rboles adultos reproductivos en la megaparcela La oferta de frutos y semillas para el morfotipo P. negro se soport en 16 APF con dap comprendido entre 35.2 y 75.3 cm. En P. blanco estuvo representada en 17 individuos con dap comprendido entre 34.4 y 75.4 cm. El 87.5% de los APF de P. negro y 41.2% de los APF de P. blanco exhibieron floracin durante el ciclo anual evaluado (Tabla 1). Esta fenofase fue levemente sincrnica en P. negro, involucrando en un 18
mismo mes hasta un 43.8% del total de APF. En P. blanco la floracin que inici 30 das despus, se mostr completamente asincrnica, con valores de hasta 17.6% (Tabla 1). Las distancias entre APF ms prximos no fueron diferentes significativamente entre morfotipos (F=0.52 y P=0.68), siendo de 56.2 m en P. negro (DE=30.8) y 60.5 m en P. blanco (DE=33.5) (Tabla 2). Sin embargo, cuando se analizaron las distancias entre rboles en actividad frtil, se encontraron diferencias significativasentre morfotipos (F= 0.32 y P= 0.00). En P. negro las distancias se mantuvieron similares respecto a las distancias de APF (63.1 m), mientras que en P. blanco, estas distancias se ampliaron(92.3 m) y difirieron significativamente con las distancias entre APF.
Floracin El inicio de la fenofase de floracin se dio en P. negro a comienzos del mes de septiembre y en P. blanco 30 das despus. En ambos morfotipos la mayor floracin se present hacia finales de octubre y decreci gradualmente hasta finales de diciembre en P. negro y hasta finales de noviembre en P. blanco (Figuras 4a y 4b). En P. negro la manifestacin de la floracin fue ms evidente por la mayor cantidad y tamao medio de las inflorescencias (media= 5 mm y DE= 0.4 mm), mientras que en P. blanco el tamao de las cabezuelas fue menor (media= 3 mm y DE= 0.3 mm) (Figura 3a y 3b). La variacin temporal, examinada a partir de la distribucin de frecuencias relativas acumuladas en la produccin total de inflorescencias, no fue diferente estadsticamente entre morfotipos (KS= 1.2 y P= 0.09), al igual que la distribucin de la variacin en el nmero de inflorescencias NO fecundadas (KS= 0.8 y P= 0.63) (Tabla 3). Para el morfotipo P. negro, el nmero de inflorescencias NO fecundadas se correlacion positivamente con los abortos (r= 0.878 y P= 0.041) y con el dao de frutos (r= 0.800 y P= 0.017). En P. blanco esta variable no present correlacin significativa con ninguna otra variable y/o proceso asociado (Tabla 4).
No se encontraron diferencias significativas en el nmero de inflorescencias NO fecundadas entre morfotipos (F= 0.01 y P= 0.91), a pesar de que en promedio P. negro arroj el doble que P. blanco 19
(21565 vs. 10240 inflorescencias) (Tabla 5). De manera similar, la produccin total de inflorescencias tampoco fue diferente significativamente (F=3.10 y P=0.10) a pesar de que P. negro produjo casi 4 veces el nmero de inflorescencias de P. blanco (44013 inflorescencias de las cuales el 49% no fue fecundado, vs. 11097 de las cuales el 92.3% no fue fecundado, respectivamente. Tabla 5).
Fructificacin En P. negro la mxima cada de abortos coincidi con el pico mximo de floracin hacia finales del mes de octubre, mientras que en P. blanco sucedi 30 das despus del pico de floracin (Figura 4d). La distribucin de los valores de nmero de abortos en el tiempo, fue significativamente diferente entre morfotipos (KS= 2 y P= 0.00. Tabla 3). La mxima produccin de frutos maduros en P. negro se alcanz hacia finales del mes de noviembre, 30 das despus del pico mximo de floracin y en P. blanco hacia mediados de diciembre, 45 das despus del pico mximo de floracin (Figura 4c y 4d). La distribucin de los valores de frecuencia relativa de la variable frutos maduros en el tiempo, no present diferencias significativas entre morfotipos (KS= 0.5 y P= 0.96) (Tabla 3).
Se encontraron varias correlaciones entre variables asociadas a la fenologa reproductiva. En P. negro el nmero de abortos se correlacion positivamente con inflorescencias no fecundadas (r= 0.878 y P= 0.004), frutos daados (r= 0.984 y P= 0.000), semillas libres (r= 0.713 y P= 0.047) y biomasa de las estructuras reproductivas (r= 0.975 y P= 0.000). En P. blanco el nmero de abortos se correlacion con frutos daados (r= 0.812 y P= 0.014) (Tabla 4). La maduracin de frutos en P. negro se correlacion con semillas libres (r= 0.746 y P= 0.034), semillas removidas (r= 0.991 y P= 0.000) y total semillas (r= 0.978 y P= 0.000). En P. blanco estuvo correlacionada con el nmero de frutos daados (r= 0.748 y P= 0.033) y total semillas (r= 0.780 y P= 0.023) (Tabla 4).
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El nmero total de frutos producidos fue diferente significativamente entre morfotipos (F= 27.6 y P= 0.00), siendo notablemente superior en P. negro con 22448, frente a 858 en P. blanco (Tabla 5). Esta marcada superioridad fue descompensada en P. negro por 21743 abortos, equivalente al 97% de los vulos fecundados, mientras que P. blanco abort 329 equivalente al 38%, valores estadsticamente diferentes (F= 45.7 y P= 0.00). El nmero total de frutos maduros no present diferencias estadsticas entre morfotipos (F=0.16 y P=0.70). P. Negro madur 705 frutos equivalente al 3% de total de frutos producidos y P. blanco 528 frutos equivalente al 62% del total producido (Tabla 5).
Depredacin de frutos Dos patrones de dao se identificaron para ambos morfotipos: a) Dao por insectos en estado larval y adulto de la familia Scolytidae (Coleptera), cuya evidencia fue necrosis en tejido y presencia de 1 a 2 perforaciones pequeas (1-2 mm) en frutos inmaduros, maduros e incluso inflorescencias (Figura 5c) y b) daos causados por frugvoros vertebrados, cuya evidencia se encontr en marcas generadas probablemente por picos y dientes (Figura 5e y 5f).
La cada de frutos daados en P. negro sucedi a comienzos de octubre, coincidente con el inicio de la cada de inflorescencias, y junto con la cada de abortos e inflorescencias fecundadas, se acentua hacia finales de este mismo mes. Esta tendencia se mantuvo por 30 das, cuando empez a disminuir progresivamente, mientras que la produccin de frutos maduros y la produccin de semillas aumentaron (Figura 4c y 4e). En P. blanco el dao en frutos se evidenci desde el mes de octubre momento en que inici la cada de abortos, y llega a su punto mximo a mediados de noviembre. A partir de este momento el dao se mantuvo constante hasta la mitad de diciembre, desde donde deciende junto con la cada de abortos, mientras la produccin de frutos y semillas llegaron a su punto mximo (Figura 4d y 4f). La variacin temporal del dao de frutos fue diferente estadsticamente entre morfotipos (KS= 2 y P= 0.000) (Tabla 3).
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El nmero promedio de frutos daados fue significativamente diferente entre P. negro (7061) y P. blanco (308.2) (F= 48.9 y P= 0.00). Sin embargo, el dao relativo respecto al total de frutos producidos no fue diferente entre morfotipos (44.5% vs. 37.48%) (F= 0.68 y P= 0.42). El dao ocasionado por frugvoros vertebrados en P. negro fue de 33% y en P. blanco 29% y estuvo principlamente dirigido a infrutescencias maduras, mientras que el dao ocasionado por Scolytidae fue de 62% y 71% respectivamente, dirigido principalmente a infrutescencias inmaduras en ambos morfotipos (Figura 5c).
En P. negro el dao de frutos present una fuerte correlacin con la cada de inflorescencias no fecundadas (r= 0.802 y P= 0.017), abortos (r= 0.984 y P= 0.000) y biomasa (r= 0.997 y P= 0.000), mientras que en P. blanco el dao de frutos estuvo correlacionado con la cada de abortos (r= 0.812 y P= 0.014) y la produccin de frutos maduros (r= 0.748 y P= 0.033) (Tabla 4).
Produccin y remocin de semillas La variacin temporal de la produccin de semillas mostr una tendencia similar a la produccin de frutos maduros en ambos morfotipos, con mximos hacia finales de noviembre en P. negro y a mediados de diciembre en P. blanco (Figura 4e y 4f). La distribucin temporal del nmero de semillas libres no fue significativamente diferente entre morfotipos (KS= 0.8 y P= 0.63), lo mismo que el total de semillas producidas (KS= 1 y P= 0.27) (Tabla 3). P. negro produjo un total de 1382 semillas (DE= 1540) por rbol y P. blanco 933 (DE= 762) siendo similar entre morfotipos (F= 0.01 y P= 0.92). De este total 259 semillas libres en P. negro (18.7% del total) y 124 en P. blanco (13.3% del total), cayeron por gravedad bajo la copa de rbol maternal. Estos valores sumados con el total de frutos maduros producidos abarcan cerca del 70% del total de semillas producidas, y corresponde a semillas que mas tarde sufrirar depredacin densodependiente bajo la copa del rbol maternal o bien sufrir dispersin secundaria. Tambien suponen una importante actividad frugvora en la copa de los rboles que involucra al rededor del 30 % del total de semillas producido en ambos morfotipos. 22
La actividad de remocin de semillas en la copa de los rboles en ambos morfotipos, sugiere un trato similar por parte de frugvoros vertebrados segn el patrn de dao de las estructuras reproductivas que cayeron al suelo: en el pericarpio fresco y maduro, se observ la cavidad donde estuvo alojada una semilla grande, desarrollada y morfolgicamente viable (Figura 5e y 5f). La remocin alcanz su pico mximo hacia finales de noviembre en P. negro y hacia mediados de diciembre en P. blanco (Figura 4e y 4f). Sin embargo, la distribucin temporal no fue diferente entre morfotipos (KS= 1 y P= 0.27) (Tabla 3). En P. negro, la remocin de semillas estuvo correlacionada con la produccin de frutos maduros (r= 0.991 y P= 0.000), semillas libres (r= 0.752 y P= 0.031) y total de semillas (r= 0.970 y P= 0.000). En P. blanco la remocin se correlacion nicamente con el nmero total de semillas producidas (r= 0.932 y P= 0.001) (Tabla 4). El nmero de semillas removidas no present diferencias significativas entre morfotipos (F=0,1 y P=0.72). En el morfotipo P. negro se removieron 418 semillas, equivalente al 30% del total de semillas producidas, y en P. blanco un total de 281 semillas, equivalente tambien al 30% del total (Tabla 5).
Relacin con variables climticas Varias relaciones significativas entre variables fenolgicas y la variacin climtica del lugar fueron encontradas en ambos morfotipos. En la Tabla 6 se presentan los coeficientes de correlacin de Pearson y su significancia sin retraso temporal de las variables climticas, as como para retrasos de 30, 60 y 90 das. No obstante el inicio de la floracin, caracterizada en este estudio con la aparicin de botones florales cados en las trampas (lo que ocurri a comienzos de septiembre) supone que la activacin de las yemas florales se present con anterioridad (Figura 1a). La precipitacin de agosto y septiembre correspondi tpicamente a los meses menos lluviosos del ao. Apartir de all la precipitacin aument de manera casi constante hasta alcanzar su mximo valor en los primeros meses del ao (Figura 2).
La floracin en el morfotipo P. negro se correlacion negativamente con la precipitacin con retraso temporal de 90 das (r= -0.775 y P= 0.024) (Tabla 6). Durante este perodo de tiempo, la precipitacin 23
lleg a su valor ms bajo (perodo menos lluvioso) y empez a aumentar gradualmente (Figura 2). En P. blanco la floracin se correlacion con la temperatura mxima con retraso temporal de 30 das (r= 0.775 y P= 0.024). A su vez, la temperatura mxima se correlacion negativamente con la precipitacin sin ningn retraso temporal (r= -0.730 y P= 0.039) (Tabla 6).
La cantidad de abortos se correlacion significativamente con la temperatura mximacon retraso de 60 das en P. negro (r= 0.709 y P= 0.049) y en P. blanco (r= 0.915 y P= 0.001). Aunque no se present correlacin significativa entre la precipitacin y la maduracin de frutos y/o produccin de semillas, se conoce que los meses de noviembre, diciembre, enero y febrero, correspondientes al perodo de fructificacin, son por lo general de alta precipitacin (Figura 2). En P. negro, la temperatura mxima con retraso de 90 das se correlacion con frutos maduros (r=0.894 y P= 0.003), semillas libres (r= 0.762 y P= 0.028), semillas removidas (r= 0.867 y P= 0.005) y total semillas (r=0.867 y P= 0.003). La biomasa en P. blanco se correlacion con la precipitacin sin retraso temporal (r= 0.785 y P= 0.022) y con la temperatura mxima (r= 0.747 y 0.033) (Tabla 6).
DISCUSIN
Disponibilidad de fuentes semilleras, fecundidad y variacin fenolgica Una especie sufre porlimitacin de semillas cuando un aumento en la disponibilidad de semillas aumenta las tasas de establecimiento y reclutamiento de plntulas (Hurt&Pacala 1995, Jordano et al. 2005). Esta condicin, dependiente de la disponibilidad de fuentes de semillas y de la fecundidad, ha sido atribuida a la mayora de especies arbreas tropicales, y podra explicar parcialmente la coexistencia de especies en el neotrpico (Hubbellet al. 1999, Schuppet al. 2002). Un nmero importante de APF en cada morfotipo de B. rubescens (P. negro= 0.8 y P. blanco= 0.85 indv. ha-1) sugiere que una posible limitacin de semillas no 24
sera causada por un nmero reducido de fuentes semilleras (Tabla 1). Varios estudios parecen apoyar esta apreciacin, al clasificar la especie como abundante y generalista en los bosques de tierra firme (Duque et al. 2003a, Palacios 2005b, Duivenvoorden & Lips 1993). As mismo, varios autores han sugerido que las especies generalistas aparentemente no sufriran de esta limitacin (Muller-Landau et al. 2002, Duque et al. 2003a). Sin embargo, esta condicin no es suficiente para evaluar siexiste limitacin de semillas en los morfotipos de B. rubescens, siendo necesario examinar el nivel de fecundidad.
El patrn temporal de las distintas fenofases reproductivas en los morfotipos de B. rubescens no difiere del patrn tpico de la mayora de las especies arbreas en los bosques hmedos tropicales, caracterizado por florecer durante la poca seca y fructificar durante la poca de lluvias (ter Steege & Persaud 1991, Rivera & Borchert 2001, Chapman et al. 2005, Stevenson et al. 2008) (Figuras 4 y 2). Un patrn similar ha sido reportado para otras especies cercanas filogenticamente como Brosimum alicastrum, Brosimum guianense y Brosimum lactescens en bosques de la Amazonia colombiana (Stevenson et al. 2008).
A pesar de que la disponibilidad de APF fue similar entre morfotipos (P. negro= 17 y P. blanco= 16), el hecho de que solamente hayan entrado en actividad frtil el 87.5% y 41% de individuos respectivamente, hace que la disponibilidad efectiva cambie radicalmente. En consecuencia, las distancias entre los APF (P. negro= 56.2 m y P. blanco= 60.5 m), cambi significativamente para P. blanco cuando se tuvieronen cuenta solamente aquellos en actividad frtil (P. negro= 63.1 m y P. blanco= 92.3 m) (Tabla 2). Una mayor distancia entre rboles frtiles, puede afectar negativamente la polinizacin y por consiguiente el nmero de frutos y semillas al final del ciclo, pues se ha reportado la existencia de una relacin negativa entre distancia de rboles frtiles y el xito de la polinizacin en bosques neotropicales (Murcia 2002). Una mayor densidad de rboles en actividad frtil en P. negro (>87% APF) favorecera mayores tasas de visitas de polinizadores, debido principalmente a los menores desplazamientos entre rboles y en consecuencia, mayor probabilidad de fecundacin (Murcia 2002). 25
La valoracin cuantitativa de la floracin indica que la produccin anual total de inflorescencias no fue diferente estadsticamente entre morfotipos. No obstante, la proporcin de inflorescencias no fecundadas respecto al total producido fue muy diferente, pues para P. negro fue ms o menos la mitad del valor de P. blanco (46% y 92.3% respectivamente) (Tabla 5). Este resultado permite inferir cierta incapacidad para una polinizacin efectiva, especialmente en P. blanco, el cual podra presentar una limitacin por polinizadores derivada de la mayor distancia efectiva entre APF activos.
En este trabajo observaciones y capturas de imagos recorriendo la superficie de inflorescencias que exponen los estambres y pistilos, adems de muestras de inflorescencias con perforaciones generadas por Scolytidae, son evidencia de que la actividad de Scolytidae (Coleptera) no est restringida nicamente a la depredacin sino que adems podra cumplir funciones de polinizacin (Figura 5). Esto apoyara la apreciacin de algunos investigadores, quienes consideran que la tribu Dorstenieae (Brosimum) tiene morfologas florales que sugieren polinizacin por insectos (Berg & Hijman 1999, Datwyler & Weiblen 2004) y estara parcialmente en desacuerdo con el sndrome de polinizacin por el viento sugerido para especies del gnero Brosimum (Berg 2001).
A lo largo de la fenofase de fructificacin se registraron estrategias muy diferentes entre morfotipos. P. negro, a pesar de presentar un nmero elevado de vulos fecundados, posteriormente abort una alta proporcinde frutos(97%), que se atribuyen al ataque temprano de Scolitydae en inflorescencias y frutos inmaduros (Figura 5). Por el contrario, en P. blanco el nmero de abortos fue mucho menor (38.4%), y una proporcin alta de los vulos fecundados lleg hasta el final del ciclo. Como resultado de estos procesos, la produccin anual de frutos maduros y semillas fue similar entre los dos morfotipos (Tabla 5), a un costo energtico menor para P. blanco. El hecho de que la produccin de inflorescencias no se relacionara significativamente con la produccin de frutos maduros y semillas (Tabla 4), podra indicar 26
que las tasas de transicin estaran controladas principalmente por la depredacin y abortos en P. negro (alta correlacin con frutos daados y abortos, Tabla 4), y por una la limitacin en la polinizacin en P. blanco. En consecuencia, un aumento en el nmero de flores no necesariamente se traducira en un mayor nmero de frutos y semillas (Roberson& Mac Nair 1995).
La distribucin temporal de la floracin presentan un leve desface en el inicio, pero concuerdan en su punto de expresin mxima. Sin embargo, los picos de mxima produccin de frutos maduros y semillas difieren en el tiempo, lo que disminuira la competencia entre ellos, a pesar de que los dos eventos se dan al inicio del ascenso de lluvias. (Figuras 4e y 4f). Este patrn fenolgico sera favorable para que la fructificacin y dispersin efectiva de semillas se realice a partir de la primera parte del ascenso de lluvias, cuando la germinacin de B. rubescens se vera favorecida dada la condicin recalcitrante de las semillas, al igual que el crecimiento y sobrevivencia de plntulas (Rivera et al. 2006).
Efecto de la depredacin sobre la disponibilidad de frutos y semillas La depredacin de frutos maduros y semillas pre-dispersin afect notablemente la disponibilidad de frutos para la dispersin primaria (Tabla 5), coincide con los datos para varias especies arbreas neotropicales (Janzen & Vasquez-Yanes 1991, Forget et al. 1999, Hulme 2001). El patrn de dao es similar entre morfotipos, asociado probablemente a la similitud en el tipo de fruto (Figura 3c y 3d) y la coexistencia en el mismo hbitat (Wright et al. 1999). El dao por frugvoros vertebrados se present principalmente en frutos maduros, posiblemente producido por grupos de primates, quirpteros y/o aves que consumen el fruto de varias especies del gnero Brosimum (Defler 2003, Stevenson 2000, ParradoRoselli 2005). El dao por insectos asociado a estructuras reproductivas inmaduras, puede obedecer al tiempo requerido para que las larvas completen su ciclo y salgan antes de ser, junto con los frutos, consumidas por vertebrados (Restrepo 2002, Wright et al. 2005b).
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El ataque temprano de Scolytidae(Coleptera), podra ser el responsablede la masiva produccin de abortos, especialmente en P. negro (Tabla 5), probablemente debido a que para el rbol sera desventajoso desarrollar y madurar un alto nmero de frutos inmaduros infestados por larvas. Este tipo de interrelacin con los depredadores sustenta la hiptesis del depredador saciado (Auspurguer 1981, Shupp 1992): una produccin muy alta de frutos (Tabla 5), aumentara la saciedad de los depredadores y, en consecuencia, un mayor nmero de semillas lograra escapar del ataque y llegar a la madurez.
Remocin de semillas por frugvoros Un nmero de semillas de alrededor del 30% del total producido, fue removido de la copa de los rboles de los dos morfotipos de B. rubescens. La evidencia de marcas de dientes y picos en las estructuras, principalmente frutos maduros (Figura 5), adems de un nmero similar de semillas removidas entre morfotipos (Tabla 5), permite suponer un trato similar por parte de frugvoros. A pesar de que estrictamente la morfologa del fruto de los dos morfotipos de B. rubescens es diferente (Palacios 2005a), la alta similaridad en aspectos fundamentales como tamao, peso y color de frutos y semillas (Figura 3) puede ser relevante al momento de ser escogidos por vertebrados frugvoros (Restrepo 2002).
En efecto, se ha reportado un amplio grupo de consumidores-dispersores potenciales para B. rubescens, dentro de los que se destacan primates (Stevenson 2002, Defler 2003) y pericos del gnero Brotogeris (Rivera, obs. pers). Grupos de Psittacidae, Ramphastidae, Cotingidae, Callithrichidae y Cebidae han sido reportados removiendo semillas en Brosimum tile (Parrado-Roselli 2005) y quirpteros en Brosimum alicastrum (Acosta & Aguanta 2006). Conforme lo plantea la teora de no especializacin de organismos frugvoros (Hubbell et al. 1999, Terborgh 2002), la disponibilidad de un amplio grupo de frugvoros potenciales dispersores en B. rubescens, le otorgara mayor ventaja competitiva.
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En los bosques neotropicales, se ha demostrado una marcada estacionalidad en la oferta de frutos disponibles para organismos frugvoros, de tal modo que ocurre una poca de escasez asociada a los perodos de menor precipitacin del ao y otra de abundancia asociada a perodos de mayor precipitacin (Borchert 1998, Wright & Van Schaik 1994, Stevenson et al. 2000, Parrado-Roselli 2005, Stevenson et al. 2008). La disponibilidad de frutos maduros y semillas coincidente en los dos morfotipos de B. rubescens (Tabla 5) con la poca de abundancia permitira compartir varios grupos consumidores de frutos, contrario a lo que sucedera en pocas de escasez, cuando existe menor traslape en la dieta de los animales (Terborgh 1986). No obstante, la competencia entre morfotipos de B. rubescens por frugvoros, podra verse reducida por la leve variacin temporal en los picos mximos de produccin de semillas (Figura 4) y por la amplia oferta de potenciales frugvoros durante esta poca. Un nmero importante de semillas removidas (Tabla 5), resalta el importante papel que cumplen los frugvoros en el xito reproductivo de los dos morfotipos de B. rubescens.
Relacin de la fenologa reproductiva con variables climticas En los bosques neotropicales, los patrones fenolgicos de muchas especies de plantas responden a la variacin climtica, lo que explica la alta sincrona de la manifestacin fenolgica que suele ocurrir entre ellas (Stevenson et al. 2008). Los resultados describen que el comportamiento de la floracin y fructificacin de B. rubescens, es marcadamente estacional y est influenciada por el clima. En efecto, la correlacin significativa entre la temperatura mxima y la floracin, indica que esta variable podra funcionar como factor gatillo. As mismo, la correlacin negativa entre la floracin y la precipitacin en P. negro, sugire el efecto combinado de estos dos factores, debido probablemente a que la variacin de la temperatura mxima fue altamente dependiente de la variacin en la precipitacin (correlacin negativa). En consecuencia, la floracin en ambos morfotipos se dispara en la estacin seca, caracterizada por el descenso de la precipitacin y el aumento de la temperatura mxima.
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CONCLUSIONES
La poca de ocurrencia temporal de las fenofases reproductivas de los dos morfotipos estn ligeramente desfasadas, a pesar de estar influenciados por la variacin climtica amaznica. Sin embargo, cada morfotipo adopta una estrategia diferente que finalmente les permite obtener un nmero similar de frutos maduros y semillas viables disponibles para la dispersin primaria.. Esta disminuye la competencia entre morfotipos y contribuye a su coexistencia sobre los mismos hbitat. Una reparticin de nicho a partir de la adopcin de estrategias algo dismiles sera ms eficiente que un solapamiento de nicho.
En P. negro, dicha estrategia est dirigida a la produccin masiva de inflorescencias. Posteriormente, durante la fructificacin, un nmero igualmente significativo de frutos es abortado. De esta forma evade insectos depredadores y logra disponer de la energa suficiente para desarrollar semillas viables. Esta estrategia responde a la hiptesis alternativa de saciedad de depredadores. En P. blanco a pesar de fecundar un nmero significativamente inferior de inflorescencias, reduce al mximo el nmero de abortos y logra mantener hasta el final del ciclo un nmero similar de semillas viables al logrado por P. negro. Este comportamiento estara asociado a la hiptesis de la limitacin en la polinizacin.
La disponibilidad de fuentes semilleras (APF) es similar entre morfotipos, al igual que la produccin en individuos frtiles. Sin embargo un bajo nmero de rboles entra en actividad frtil durante un ciclo anual. Esta condicin seala que P. Negro no sufra una limitacin de semillas, en tanto que P. Blanco probablemente s. Poblaciones estructuralmente similares entre morfotipos, hace pensar que manifestaciones, posteriores a la produccin de frutos y semillas, puede presentarse en P. Negro. otras
Finalmente, bajo escenarios naturales y poco intervenidos se facilita el desarrollo de los procesos de produccin y dispersin de semillas. Sin embargo, estos escenarios cada vez son ms reducidos debido a 30
la fuerte intervencin antrpica. Especficamente para los morfotipos de B. rubescens, el impacto de extracciones mal planificadas, traera como consecuencia la disminucin de rboles reproductivos por unidad de rea y la ampliacin de las distancias entre vecinos reproductivos. Con la informacin disponible no es posible afirmar objetivamente si esto traera consecuencias negativas para los procesos de polinizacin, floracin, fructificacin, remocin de frutos, dispersin efectiva y establecimiento de plntulas, aunque tales presunciones son plausibles. Evaluar tales efectos es la continuacin lgica de la presente investigacin. Sin embargo, se presume que de realizarse aprovechamientos selectivos intensivos, las poblaciones del morfotipo P. blanco se veran ms afectadas por cuanto se asentuara an ms la limitacin en la polinizacin y por consiguiente una limitacin de semillas
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LITERATURA CITADA
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38
TABLAS
Tabla 1. Nmero total y mensual de APF que entran en actividad frtil (floracin) a lo largo de ciclo reproductivo anual en dos morfotipos de B rubescens. El valor inferior corresponde al porcentaje relativo mensual de APF que entraron en actividad y es el valor empleado para asignar el grado de sincrona en la manifestacin.
Total APF
ago
sep
oct
nov
dic
ene
Act. frtil
Porcentaje total
Palosangre negro
16
0 (0%)
4 (25%)
7 (43.8)
3 (18.8)
0 (0%)
0 (0%)
14
87.5%
Palosangre blanco
17
0 (0%)
0 (0%)
3 (17.6)
3 (17.6)
1 (5.9%)
0 (0%)
41.2%
Tabla 2. Distancia media en metros entre APF y entre rboles que mostraron actividad reproductiva de dos morfotipos de B. rubescens. Se presentan los valores de F y P resultantes del contraste de medias a travs de pruebas de ANAVA con una significancia estadstica p<0.05 y un nivel de confianza del 95%.
Palosangre negro
Palosangre blanco
ANAVA
F P
Media
DE
Media
DE
APF
56.2
30.8
60.5
33.5
0.52
0.68
En actividad frtil
63.1
25.4
92.3
19.7
1.32
0.00
39
Tabla 3. Estadsticos de la prueba de Kolmogorov-Smirnov para comparar la distribucin de frecuencias relativas acumuladas de cada variable de la fenologa reproductiva en el tiempo (n= 8) entre morfotipos de B. rubescens. Nivel de significancia estadstica de 0.05. DE= desviacin estndar; CV%= coeficiente de variacin; DM= distancia mxima entre las distribuciones acumuladas de las dos muestras; K-S= Estadstico K-S bilateral; P= valor aproximado de P; S= significancia estadstica. ns= no significativo.
Palosangre negro
DE CV% MIN MAX DE
Palosangre blanco
CV% MIN MAX DM
Kolmogorov-S
K-S P S
Variables
No.total inflorescencias No. inflor. NO fecundadas No. abortos No. frutos maduros No. frutos daados No. semillas libres No. semillas removidas No. total semillas Biomasa (g)
5726 3036 2715 65 815 27 41 64 378
114 127 107 70 92 91 77 78 104
193 0 121 12 121 0 0 0 0
15553 8257 7254 192 2101 71 110 181 938
2080 2080 46 62 34.1 17 56 62 10
167 167 130 97 98 118 183 138 98
23 23 0 0 0 0 0 0 0.3
5246 5245 113 183 85 44 164 183 27.5
0.6 0.4 1.0 0.3 1.0 0.4 0.5 0.5 0.9
1.2 0.8 2.0 0.5 2.0 0.8 1.0 1.0 1.8
0.09 0.63 0.00 0.96 0.00 0.63 0.27 0.27 0.00
ns ns * ns * ns ns ns *
40
Tabla 4. Coeficientes de correlacin de Pearson significativos (r) para la variacin temporal de cada variable de la fenologa reproductiva entredosmorfotipos de B. rubescens. R en la parte superior y P en la inferior (n= 8).
Inflor. NO fecundadas Inflor. NO fecundadas Abortos Frutos maduros
Abortos
Frutos maduros
Frutos daados
Semillas libres
Semillas removidas
Total semillas
Biomasa (g)
0.878 0.004
Palosangre negro
Frutos daados Semillas libres Semillas removidas Total semillas Peso seco (g)
0.802 0.017
0.984 0.000 0.713 0.047
0.746 0.034 0.991 0.000 0.978 0.000 0.997 0.000
0.752 0.031 0.859 0.006
0.980 0.000
0.787 0.021
0.975 0.000
Inflor. NO fecundadas Abortos
Palosangre blanco
Frutos maduros Frutos daados Semillas libres Semillas removidas Total semillas Biomasa (g) 0.812 0.014 0.748 0.033
0.780 0.023
0.922 0.001
41
Tabla 5. Valores estadsticos de las variables asociadas a la produccin de estructuras reproductivas de dos morfotipos de B. rubescens. Los valores calculados para un rbol promedio, fueron obtenidos al multiplicar el valor promedio por trampas instaladas en cada individuo (n=4) y el rea de proyeccin de copa. Se presentan los valores de F y P resultante del contraste de medias a travs de pruebas de ANAVA con una significancia estadstica p<0.05 y un nivel de confianza del 95%.
Palosangre negro Variables No. inflorescencias NO fecundadas No. total de inflorescencias No. abortos No. frutos maduros No. total frutos No. frutos daados Dao relativo frutos (%) No. semillas libres No. semillas removidas No. total semillas Biomasa (g) Dap(cm) Copa (m2)
Media 21565 44013 21743 705 22448 7061 44.5 258.6 418 1382 3188 55.7 60.3 DE 42235 35988 20539 636 21120 6012 23.2 241 415 705 3987 12.3 19.9 Mn 288 2538 1729 0 1819 1472 18.8 0 0 0 89 36.9 20.1 Mx 128484 149688 61506 1700 63206 22287 80.9 629 1097 1683 10394 75.3 82.4 Media 10240 11097 329 528 858 308.2 37.5 123.9 281 933 83 56.4 75.6
Palosangre blanco
DE 10826 11416 364 399 742 243.4 4.3 88.8 304 471 63 13.5 23.4 Mn 616 1232 35 105 142 47.3 33.3 0 59 95 14 38 47.3 Mx 27321 29422 947 1154 2102 710.4 42.9 236.8 799 1036 189.4 75.4 118.4
ANAVA F 0.0 3.1 45.7 0.2 27.6 48.9 0.7 0,9 0.1 0.01 13.7 0.0 1.8 P 0.91 0.10 0.00 0.70 0.00 0.00 0.42 0,37 0.72 0.92 0.00 0.93 0.20 * * ns ns ns ns * ns ns Sig ns ns * ns
42
Tabla 6. Valores significativos en las correlaciones de Pearson entre la variacin climtica y la variacin temporal de las variables asociadas a la fenologa reproductiva de dos morfotipos de B. rubescens. El valor superior corresponde al coeficiente de correlacin. El valor inferior muestra el valor de P con significancia estadstica p<0.05 a un nivel de confianza del 95% (n= 8).Correlacin de Pearson entre la precipitacin y temperatura mxima: sin retraso (CC= -0.730 y P= 0.039); 30 das (ns); 60 das (ns).
Variable
Inflor. NO fecundadas
Abortos
Frutos maduros
Frutos daados
Semillas libres
Semillas removidas
Total semillas
Biomasa (g)
Sin retras
Palosangre negro
Precipitacin Temp. Max. Precipitacin
30 dias 60 dias
Temp. Max. Precipitacin Temp. Max. Precipitacin

-0.775 0.024 0.894 0.003 0.762 0.028 0.867 0.005 0.867 0.003 0.709 0.049 0.754 0.031
90 dias
Temp. Max.
Inflor. NO fecundadas
Abortos
Frutos maduros
Frutos daados
Semillas libres
Semillas removidas
Total semillas
Biomasa (g)
0.785 0.022 0.747 0.033
Sin retras
Palosangre blanco
Precipitacin Temp. Max. Precipitacin
30 dias
Temp. Max. Precipitacin
0.775 0.020
60 dias
Temp. Max. Precipitacin
0.915 0.001
0.765 0.027
90 dias
Temp. Max.
43
FIGURAS
Figura 1. Ubicacin del rea de estudio en la Estacin Biolgica El Zafire (S 40000, W 695357). Reserva forestal del ro Caldern. Leticia, Amazonas, Colombia. (Tomado y Modificado de Peuela-Mora, sin publicar).
700 600
29
Precipitacin (mm)
500 400
28
27 300 200 100 0 ene feb mar abr may jun jul ago sep oct nov dic ene feb 25 26
Figura 2. Variacin de la precipitacin mensual y la temperatura mxima promedio mensual en la Estacin Biolgica El Zafire. El sitio de registro climtico se encuentra ubicado a 1000 metros de distancia de la megaparcela de 20 hectreas, lugar del presente estudio. Los datos climticos corresponden a registros diarios suministrados por el Grupo de Investigacin en Ecologa de Ecosistemas Terrestres Tropicales de la Universidad Nacional de Colombia, sede Amazonia.
Temperatura Mxima (C)
44
b a
d a
1 cm
1 cm
Figura 3. Estructuras reproductivas de dos morfotipos de B. rubescens. El costado izquierdo corresponde al morfotipo P. negro y el derecho al morfotipo P. blanco. a y b. Hojas e inflorescencias globosas pistiladas. c y d. Infrutescencias bien desarrolladas y semi-maduras. e y f. Semillas maduras.
0.5 cm
0.5 cm
1 cm
1 cm
45
Figura 4. Variacin temporal de las variables asociadas a la fenologa reproductiva en dos morfotipos de B.
rubescens. Todos lo valores expresan el nmero promedio de estructuras por individuo. a y b. Total de inflorescencias producidas vs NO Fecundadas. c y d. Total de frutos producidos, frutos maduros, abortos, frutos daados y biomasa. e y f. Total de semillas, frutos maduros, semillas removidas y semillas libres.
46
0.1 cm
1 cm
0.5 cm
f e
1 cm
Figura 5. Daos por frugivora de frutos de B. rubescens. a yb. Larva y adulto de Scolytidae. c y d. Perforaciones que evidencian infestacin por Scolytidae en frutos y semillas. e. Evidencia de dao por marcas de frugvoros vertebrados. f. Cavidades en frutos (pericarpio) que permiten inferir que all estuvo alojada una semilla bien desarrollada y madura.
1 cm
0.1 cm
47

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FENOLOGIA, PRODUCCIN Y DISPONIBILIDAD INTRANUAL DE SEMILLAS DE DOS MORFOTIPOS DE PALOSANGRE (Brosimum rubescens Taubert) EN BOSQUES DE LA AMAZONIA COLOMBIANA

Luis Eduardo Rivera Martin

Luis Eduardo Rivera Martin

Director: M.Sc. Maria Cristina Peuela Mora

Asesor: Ph.D. Flavio Humberto Moreno

A la cultura material e inmaterial de los pueblos nativos de la Amazonia

LA ESPECIE Y SUS MORFOTIPOS

datos a las formas Ln y

5726 3036 2715 65 815 27 41 64 378

114 127 107 70 92 91 77 78 104

193 0 121 12 121 0 0 0 0

15553 8257 7254 192 2101 71 110 181 938

2080 2080 46 62 34.1 17 56 62 10

167 167 130 97 98 118 183 138 98

5246 5245 113 183 85 44 164 183 27.5

0.6 0.4 1.0 0.3 1.0 0.4 0.5 0.5 0.9

1.2 0.8 2.0 0.5 2.0 0.8 1.0 1.0 1.8

0.09 0.63 0.00 0.96 0.00 0.63 0.27 0.27 0.00

Inflor. NO fecundadas Inflor. NO fecundadas Abortos Frutos maduros

0.984 0.000 0.713 0.047

0.746 0.034 0.991 0.000 0.978 0.000 0.997 0.000

0.752 0.031 0.859 0.006

Inflor. NO fecundadas Abortos

Precipitacin Temp. Max. Precipitacin

Temp. Max. Precipitacin Temp. Max. Precipitacin

Precipitacin Temp. Max. Precipitacin

Temp. Max. Precipitacin

Temp. Max. Precipitacin

Temperatura Mxima (C)

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