Fisiologia e bioqumica do estresse

salino em plantas
Jos T. Prisco
1
&

Enas Gomes Filho
1
1
Universidade Federal do Cear
Manej o da sali nidade na agricultura: Estudos bsicos e apli cados
ISBN 978-85-7563-489-9
Fortaleza - CE
2010
Introduo
Retrospectiva histrica da fisiologia e bioqumica do estresse salino
Seca fisiolgica e ajustamento osmtico
Estresse hdrico em plantas osmoticamente ajustadas
Solutos responsveis pelo ajustamento osmtico
Hormnios e o estresse salino
Ca
2+
como meio para minorar os efeitos da salinidade (NaCl)
Uso de culturas in vitro de clulas e tecidos
Estresse oxidativo decorrente do estresse salino
Estresse salino e a biologia molecular
Efeitos da salinidade no crescimento e desenvolvimento
Respostas fisiolgicas e bioqumicas ao estresse salino
Percepo e transduo do sinal do estresse salino
Transduo do sinal do estresse salino
Aclimatao ao estresse
Homeostase osmtica e homeostase inica
Homeostase bioqumica
Desintoxicao
Consideraes finais
Glossrio de termos usados
Agradecimentos
Referncias
INTRODUO
A maioria dos cientistas acredita que a soluo de
grande parte dos problemas da salinidade na produo
agrcola depende da compreenso do que acontece com
a Fisiologia e Bioqumica das Plantas cultivadas sob
essas condies. Imagina-se que o esclarecimento dos
mecanismos de tolerncia e susceptibilidade salinidade
seja de fundamental importncia para o desenvolvimento
de cultivares que produzam economicamente sob
condies de estresse. Almdisso, esses conhecimentos
podero contribuir para o desenvolvimento de novas
tcnicas de manejo das culturas, que possibilitem
aumentar a tolerncia das plantas salinidade.
Apesar da importncia desses estudos, as pesquisas
nessa rea s comearam a apresentar resultados
promissores a partir da segunda metade do sculo
passado. Pretende-se, neste captulo, fazer uma
retrospectiva histrica das descobertas mais relevantes
dos efeitos da salinidade no crescimento e
desenvolvimento das plantas e, com base emresultados
experimentais, alguns deles obtidos emnosso laboratrio,
apresentar uma sequncia de mudanas fisiolgicas e
bioqumicas que ocorremquando uma planta submetida
ao estresse salino.
RETROSPECTIVA HISTRICA
DA FISIOLOGIA E BIOQUMICA
DO ESTRESSE SALINO
Existemregistros na literatura que responsabilizama
salinidade pelos prejuzos causados agricultura que
remontam a mais de 3.000 anos (Luchli & Grattan,
2007) e, apesar dos avanos cientficos que ocorreram
no mundo, esses danos ainda so evidentes na atualidade
(Trkan & Demiral, 2008). Nos ltimos 50 anos, a
fisiologia e a bioqumica do estresse salino progrediram
bastante, mas antes de analisar os resultados mais
recentes, pretende-se apresentar e discutir as
descobertas mais relevantes que ocorreram ao longo de
mais de umsculo de estudos.
Seca fisiolgica e ajustamento osmtico
No final do sculo XIX, o botnico alemo Schimper
tentou explicar os efeitos do estresse salino como sendo
resultantes da seca fisiolgica (Schimper, 1898). De
acordo comessa teoria, o excesso de sais acumulado na
soluo do solo seria responsvel pela diminuio do
potencial osmtico (+
t
) e do potencial hdrico (+
w
) da
soluo do solo e provocaria uma diminuio no
gradiente de potencial hdrico (A+
w
) entre o solo e a
planta, dificultando, portanto, a absoro de gua pelas
plantas.
Como as plantas que crescem sob condies de
estresse salino continuamtranspirando, as diminuies na
taxa de absoro de gua seriam responsveis pelo
aparecimento de um dficit hdrico (Transpirao >>
Absoro

Dficit hdrico). Segundo a teoria de
Schimper, plantas cultivadas nessas condies, na
realidade, sofreriam dficit hdrico, ou seja, seca
fisiolgica. Portanto, as redues no crescimento
deveriam ser proporcionais aos aumentos na
concentrao de sais da soluo do solo (diminuio no
+
t
e no +
w
), ou seja, a diminuio do +
w
da soluo do
solo, resultante do decrscimo do potencial mtrico (+
t
)
ou do +
t
, deveria acarretar redues equivalentes no
crescimento. Emoutras palavras, a reao da planta
salinidade seria idntica a da falta de gua no solo e os
efeitos do estresse salino nas plantas seriamos mesmos
daqueles decorrentes do dficit hdrico.
Fisiologia e bioqumica do estresse
salino em plantas
150 Jos T. Prisco & Enas G. Filho
Essa teoria foi aceita durante muitos anos e recebeu
suporte de vrios pesquisadores do Laboratrio de
Salinidade do USDA (Ministrio de Agricultura dos
Estados Unidos). Eles demonstraramque as redues na
produo de gros de Phaseolus vulgaris (Wadleigh &
Ayers, 1945) e no crescimento de guayule (Wadleigh et
al., 1946) eramproporcionais s redues no +
w
do solo.
Isso ocorria quando as redues no +
w
do solo eram
devidas ao aumento na concentrao de sais da soluo
do solo (diminuio no +
t
), reduo no contedo de
gua (diminuio no +
t
) ou combinao dos dois
(diminuio de +
t
e de +
t
).
No incio da dcada de 1960, Leon Bernstein, do
Laboratrio de Salinidade dos Estados Unidos, descobriu
que plantas de Phaseolus vulgaris cultivadas sob
condies de salinidade eramcapazes de absorver ons
e emdecorrncia disso, diminuir o +
t
de suas clulas.
Fenmeno semelhante foi observado na Austrlia, quando
tomateiro foi cultivado sob condies de estresse salino
(Slatyer, 1961). A consequncia dessas observaes seria
a diminuio do +
w
celular, de modo a garantir a
manuteno do A+
w
do sistema solo-planta. A esse
fenmeno deu-se o nome de ajustamento osmtico.
Entretanto, devido metodologia usada para
determinao do +
t
(medies crioscpicas do suco
celular), argumentava-se, poca, que os valores de +
t
do suco celular no correspondiam realidade, pois a
soluo do vacolo era contaminada com solutos do
citosol (endosmose) ou era diluda com a gua
proveniente do apoplasto (efeito diluio). Para
esclarecer isso, Bernstein realizou uma srie de
experimentos com algodo e pimento, usando os
mtodos plasmoltico e crioscpico para determinao do
+
t
das razes. Teve o cuidado de levar emconta no s
o efeito diluio como tambm a endosmose. Seus
resultados mostraram, mais uma vez, que as plantas
diminuamo +
t
medida que a salinidade do ambiente
radicular aumentava e que isso se devia ao acmulo de
ons emseus tecidos. Se isso acontecesse, o A+
w
entre
o ambiente radicular e a planta deveria ser mantido e, se
a turgescncia das clulas fosse tambmmantida, no se
poderia pensar emseca fisiolgica emplantas que se
ajustamosmoticamente (Bernstein, 1961).
A seca fisiolgica foi tambm questionada por
pesquisadores soviticos, os quais demonstraram que
quando plantas eramsubmetidas mesma concentrao
salina, provocada por diferentes tipos de sais, por
exemplo, concentraes isosmticas de NaCl e de
Na
2
SO
4
, as respostas eramdiferentes, ou seja, a inibio
do crescimento dependia do tipo de sal e no apenas do
+
t
da rizosfera (Strogonov, 1964). Esses resultados,
portanto, eram conflitantes com a teoria da seca
fisiolgica, que tambmpassou a ser questionada por
cientistas de outros pases (Flowers et al., 1977;
Greenway & Munns, 1980).
Estresse hdrico em plantas osmoticamente ajustadas
Examinando-se a literatura, verifica-se que mesmo
plantas consideradas como osmoticamente ajustadas
podemapresentar sintomas que se assemelhamqueles
induzidos pelo estresse hdrico (Bernstein & Hayward,
1958; Oertli, 1966). Cabe ento a indagao: ser que
uma planta cultivada em ambiente salino e ajustada
osmoticamente pode sofrer dficit hdrico?
Quando +
t
e +
w
da soluo do solo so baixos, como
no caso dos solos salinizados, a planta tende a absorver
ons e h diminuies nos valores de +
t
e de +
w
das
razes e das folhas. Essas diminuies nos +
w
da planta
possibilitama manuteno do A+
w
no sistema solo-planta,
ou seja, manuteno da capacidade de absoro de gua
pela planta. Acontece que o aumento da concentrao de
solutos nas razes, especialmente os inicos, pode
provocar uma reduo da permeabilidade do sistema
radicular gua, ou seja, reduo na condutividade
hidrulica das razes (OLeary, 1969). A consequncia
disso que, apesar da manuteno do A+
w
, a planta
passa a absorver menos gua e, se isso acontece emum
ambiente de alta demanda evaporativa do ar, a taxa de
transpirao da planta passa a ser mais elevada do que
a taxa de absoro de gua. O resultado disso que o
vegetal passa a sofrer dficit hdrico, que, eventualmente,
levar reduo na taxa de fotossntese e na taxa de
crescimento (OLeary, 1971; Prisco, 1980).
Solutos responsveis pelo ajustamento osmtico
Os descobridores do ajustamento osmtico
preconizaramque a diminuio no +
t
da planta devia-se,
basicamente, ao acmulo de ons nas clulas (Bernstein,
1961). Entretanto, isso conflitava com o fato de que
enzimas isoladas do citosol, tanto de glicfitas como de
halfitas, eramigualmente inibidas na presena de Na
+
e de Cl
-
(Greenway & Munns, 1980) e isso s poderia
acontecer se todos os ons, inclusive os txicos (Na
+
e
Cl
-
), estivessemcompartimentalizados no vacolo.
Mesmo partindo do princpio de que os ons estariam
concentrados no vacolo, os baixos valores de +
t
e de
+
w
no ambiente externo clula e no vacolo iriam
expor o citosol e as organelas nele mergulhadas a um
estresse hdrico, pois estariam entre dois ambientes com
+
w
inferiores ao seu, (+
w
)
vac
<(+
w
)
cito
>(+
w
)
ext
, ou seja,
estariamperdendo gua para o ambiente externo e para
o vacolo. Para equilibrar os potenciais hdricos do
sistema ambiente externo, citosol +organelas nele
mergulhadas e vacolo, o citosol teria que acumular ons,
151 Fisiologia e bioqumica do estresse salino em plantas
solutos orgnicos ou ambos. O acmulo de ons no
seria factvel, pois provocaria inibio das enzimas
envolvidas no metabolismo. Portanto, a diminuio do +
t
e do +
w
do citosol teria que ser feita, principalmente,
custa de solutos orgnicos que no inibissem o
metabolismo, mesmo quando acumulados em elevadas
concentraes (solutos compatveis).
A partir da dcada de 1970, foramidentificados vrios
desses solutos compatveis (Hellebust, 1976; Wyn J ones
& Gorham, 1983; Bray et al., 2000; Sairam& Tyagi,
2004), sendo os mais conhecidos: acares (glicose,
frutose, sacarose, trealose, rafinose); lcoois polidricos
(sorbitol, manitol, glicerol, arabinitol, pinitol, inositis
metilados); protenas (peptdios de pequena massa
molecular); aminocidos e seus derivados (glutamato,
aspartato, glicina, prolina, prolina-betaina, glicina-betaina
e |-alanina-betaina); cidos orgnicos (oxaloacetato,
malato); aminas tercirias (1,4,5,6-tetrahidro-2-metil-4-
carboxil piridamina); poliaminas (putrescina, cadaverina,
espermidina, espermina); e compostos derivados de
sulfonium (propionato de dimetil-sulfonio e colina-O-
sulfato). Infelizmente, ainda persistemmuitas dvidas
sobre o papel metablico e a importncia fisiolgica
desses solutos compatveis (Bray et al., 2000).
Entretanto, pode-se afirmar que o ajustamento
osmtico se faz custa da absoro e acmulo de ons
(principalmente os txicos) no vacolo e de ons no
txicos e solutos orgnicos no citosol, compatveis com
a manuteno da atividade metablica das clulas.
Convmsalientar que esse fenmeno uma resposta da
planta ao baixo +
w
existente no ambiente externo, seja
ele causado pelo excesso de sais na soluo do solo
(baixo +
t
), seja pela carncia hdrica (baixo +
t
) ou por
ambos (OLeary, 1971).
Hormnios e o estresse salino
Durante a dcada de 1960, verificou-se que plantas
submetidas a estresses abiticos mostravamdecrscimo
na atividade das citocininas (CITOC) presentes na soluo
exsudada das razes para a parte area (Adreenko et al.,
1964; Itai & Vaadia, 1965; Kuraishi et al., 1966; Burrows
& Carr, 1969) e que essa diminuio repercutia no
metabolismo e crescimento desta ltima (Ben-Zioni, et al.,
1967; Itai et al., 1968). Verificou-se, posteriormente, uma
correlao entre decrscimo na atividade das CITOC
exsudadas das razes e a acelerao da senescncia dos
tecidos foliares de plantas no ajustadas (OLeary &
Prisco, 1970) ou ajustadas osmoticamente (Prisco &
OLeary, 1972), depois de submetidas ao estresse salino.
Sabe-se que estresses abiticos tambm induzem
alteraes nos nveis de cido abscsico, ABA (Mizrahi et
al., 1970), de brassinoesterides, BR (Clouse & Sasse,
1998), de etileno e de giberelinas, Gib (Taiz & Zeiger,
2006). Entretanto, o que se temobservado ultimamente
que as pesquisas tmse concentrado apenas nos efeitos
do ABA, como se ele fosse o nico hormnio envolvido
nos estresses abiticos (Taiz & Zeiger, 2006; Maathuis,
2007).
Ca
2+
como meio para minorar os efeitos da salinidade
(NaCl)
Durante a dcada de 1960, observou-se que a adio
de Ca
2+
ao ambiente radicular minimizava os efeitos
deletrios do Na
+
no estresse salino (LaHaye & Epstein,
1969). Isso foi atribudo ao fato de que o Na
+
, almde
desestabilizar as membranas, que, por sua vez, so
estabilizadas por Ca
2+
, compete com o K
+
por stios nos
canais existentes nas membranas, provocando aumento
na concentrao de Na
+
e diminuio na de K
+
dentro
das clulas, ou seja, diminuio da relao K
+
/Na
+
. Essas
mudanas provocariamdistrbios metablicos, comsrias
implicaes no crescimento e desenvolvimento das
plantas estressadas pela salinidade. Portanto, esperava-
se que aplicaes exgenas de Ca
2+
ao ambiente
radicular minorassem os efeitos da salinidade no
crescimento e desenvolvimento das plantas (LaHaye &
Epstein, 1971). Infelizmente, isso no temacontecido
(Caines & Shenan, 1999; Sohan et al., 1999; Silva et al.,
2003) e quando acontece, a resposta depende das
condies ambientais em que a planta foi cultivada
(Lacerda, 1995). Posteriormente, usando-se tcnicas de
biologia molecular em mutantes com diferentes
tolerncias salinidade, chegou-se concluso de que o
Ca
2+
parece estar envolvido, no apenas na manuteno
da integridade das membranas (Cramer et al., 1985), mas
tambmno processo de transduo do sinal do local de
percepo do estresse para o de sntese das protenas
codificadas pelos genes do estresse, os quais regulam
o controle da homeostase da clula, do tecido ou do
indivduo (Trkan & Demiral, 2009).
Uso de culturas in vitro de clulas e tecidos
Os soviticos usaramculturas de clulas e tecidos
como meio de entender porque as halfitas toleravamo
estresse salino enquanto que as glicfitas eramsensveis
salinidade (Strogonov, 1974). A concluso mais
importante que eles chegaramfoi a de que a tolerncia
salinidade era uma caracterstica do indivduo, que no
se mantinha quando suas clulas ou tecidos eram
cultivados in vitro. Essa publicao e uma anterior
(Strogonov, 1964) repercutiramemmuitos Laboratrios
do ocidente, principalmente em Israel (Universidade
Hebraica de J erusalme Instituto do Negev), Austrlia
(CSIRO) e Gr Bretanha (Universidade de Sussex), que
152 Jos T. Prisco & Enas G. Filho
passarama estudar a fisiologia comparada de halfitas
e glicfitas, na esperana de encontrar marcadores
fisiolgicos ou bioqumicos que conferissemtolerncia
salinidade e que no afetassem qualitativa nem
quantitativamente a produo (Flowers et al., 1977).
Infelizmente, os resultados obtidos pelos soviticos
foramrelegados por muitos pesquisadores, especialmente
americanos e canadenses, que quela poca estavam
deslumbrados com a possibilidade de se produzir uma
planta a partir de uma clula (Nabors, 1983; Salisbury &
Ross, 1985). Achavam eles que clulas tolerantes
salinidade poderiamser selecionadas e a partir delas se
obter plantas tolerantes. Durante a dcada de 1970 e
grande parte da de 1980, surgiramvrios trabalhos que
mostraram culturas de clulas com alta tolerncia
salinidade (Nabors, 1983). Os autores, por razes bvias,
selecionaram espcies que possuam protocolos
mostrando como se obtinha uma planta, partindo-se de
clulas ou de embriides. Infelizmente, os resultados
obtidos foram completamente diferentes do que eles
esperavam. As plantas selecionadas dessa maneira no
conservaram a tolerncia das clulas que lhes deram
origem e, mesmo aquelas que conseguiamaumentar a
tolerncia, perdiam suas caractersticas de valor
econmico.
Apesar disso, esses resultados negativos forneceram
importantes informaes metodolgicas sobre culturas de
clulas in vitro que possibilitaramprogressos nos estudos
de fisiologia do estresse salino. A partir da dcada de
1990, dois grupos de excelncia nessa rea, um na
Universidade de Purdue e outro na Universidade do
Arizona, ambos nos Estados Unidos, passarama explorar
essa metodologia nos estudos dos mecanismos de
absoro e compartimentalizao de ons sob condies
de salinidade (Hasegawa et al., 2000). Essa metodologia
tambm auxiliou no estudo do papel dos solutos
compatveis no ajustamento osmtico e na proteo das
membranas e das enzimas presentes no citosol e nas
organelas nele mergulhadas (Bray et al., 2000).
Estresse oxidativo decorrente do estresse salino
Durante a dcada de 1990, vrios pesquisadores
demonstraram que plantas produzem intermedirios
metablicos, conhecidos como EROs (Espcies Reativas
de Oxignio) ou ROS (do ingls, Reactive Oxigen
Species), tais como o perxido de hidrognio (H
2
O
2
) e os
radicais livres superxido (O
2
-
) e hidroxil (OH), que so
capazes de oxidar lipdios de membranas, desnaturar
protenas e reagir comDNA, provocando mutaes. Sob
condies normais de cultivo, as plantas neutralizamesses
efeitos deletrios graas aos antioxidantes por elas
produzidos. Quando a produo desses antioxidantes no
suficiente para neutralizar as EROs, estas se acumulam
e a planta passa a sofrer de estresse oxidativo. Isso
tambm acontece em plantas submetidas a outros
estresses abiticos (Scandalios, 2002; Azevedo Neto et al.,
2008). Essas descobertas abriramnovas perspectivas para
os estudos de fisiologia e bioqumica da tolerncia ao
estresse salino (Azevedo Neto et al., 2008).
Estresse salino e a biologia molecular
Nos ltimos 20 anos, foram observados inmeros
progressos na fisiologia e bioqumica do estresse salino,
graas ao uso de mutantes de Arabidopsis thaliana e
das tcnicas de biologia molecular. Emdecorrncia disso,
caminha-se para o estabelecimento de como as plantas
percebem os agentes estressores, como ocorre a
transduo do sinal de estresse do local de percepo
para o local onde iro ocorrer as reaes metablicas
responsveis pela mudana no funcionamento celular e,
finalmente, como ocorre a homeostase das clulas,
tecidos e indivduos que so submetidos ao estresse
salino (Zhu, 2001, 2002, 2003; Trkan & Demiral, 2009).
EFEITOS DA SALINIDADE NO
CRESCIMENTO E DESENVOLVIMENTO
De posse dessa anlise retrospectiva do estudo da
fisiologia e bioqumica do estresse salino e tentando
escalonar as mudanas que ocorrem em uma escala
temporal, pode-se afirmar que a salinidade altera,
inicialmente, a absoro de gua, de nutrientes e a
permeabilidade das membranas (Figura 1). Essas
alteraes refletem no balano hdrico e nutricional da
planta e provocammudanas no metabolismo, no balano
hormonal, nas trocas gasosas e na produo de EROs.
Todas essas mudanas comprometem a expanso e
diviso das clulas, o crescimento vegetativo e
reprodutivo e a acelerao da senescncia das folhas,
que resultamna eventual morte da planta.
Mudanas no metabolismo
Balano hormonal, trocas gasosas
e produo de EROs
Expanso e diviso celulares
Crescimento vegetativo e reprodutivo
Senescnciafoliar
Mudanas no metabolismo
SALINIDADE
Absoro de gua, nutrientes e
permeabilidade de membranas
Balano hdrico e nutricional
Figura 1. Mudanas na fisiologia das plantas em conseqncia
da salinidade
153 Fisiologia e bioqumica do estresse salino em plantas
As mudanas no metabolismo e seus efeitos no
crescimento e desenvolvimento da planta iro depender
das interaes que ocorrem entre as caractersticas do
estresse e as caractersticas do vegetal que est sendo
submetido ao estresse (Figura 2). Essa figura mostra que
os efeitos da salinidade iro depender: da concentrao
e da composio inica da soluo que estar em
contato com a rizosfera (Strogonov, 1964), da
granulometria do solo (Boyko, 1966), do local da planta
exposto ao estresse (raiz ou parte area), do modo como
o estresse aplicado (abrupto ou escalonado), da
durao da exposio ao estresse e, finalmente, da
interao do estresse salino com outros, de natureza
bitica ou abitica. Analisando-se as caractersticas do
vegetal, pode-se afirmar que a tolerncia salinidade
varia coma espcie, e dentro de uma mesma espcie,
ela varia como gentipo e o estdio de desenvolvimento
emque a planta se encontra e se o estresse imposto
a uma clula, a umtecido ou a umrgo do indivduo. As
interaes entre as caractersticas do estresse comas do
vegetal podemresultar emtolerncia ou susceptibilidade,
ou seja, vida ou morte da planta.
4. culturas de clulas, tecidos ou rgos (nos estudos
emque so investigados os efeitos do estresse emnvel
celular e molecular).
Portanto, torna-se difcil comparar resultados obtidos
emcondies experimentais diferentes, do mesmo modo
que se deve ter muito cuidado emextrapolar resultados
obtidos comculturas de clulas, tecidos ou rgos para
a condio de planta inteira. Tambm no se deve
esquecer que, nas condies de campo, a planta pode ser
exposta simultaneamente a mais de umestresse.
RESPOSTAS FISIOLGICAS
E BIOQUMICAS AO ESTRESSE SALINO
Apesar das dificuldades experimentais, tentar-se-
apresentar esquemas que generalizem, resumidamente, o
que acontece quando uma planta submetida ao estresse
salino. A salinidade possui dois componentes que so
responsveis pelo estresse: umosmtico e outro inico.
O componente osmtico altera o balano hdrico da
planta, enquanto que o componente inico responsvel
pelos efeitos sobre o desbalanceamento nutritivo e pelos
efeitos txicos dos ons (Luchli & Grattan, 2007; Munns
& Tester, 2008). A predominncia de umdesses fatores
ir depender das caractersticas e condies do estresse,
que sero discutidos mais adiante.
De maneira geral, quando uma planta exposta ao
estresse, observa-se que sua resposta ir depender de
uma sequncia de reaes que ocorrem desde a
exposio ao estresse at que se possa perceber o efeito
daquele estresse na planta (Figura 3).
CARACTERSTICAS
DO ESTRESSE
Espcie
Gentipo
Estdio de
desenvolvimento
Clula, tecido
ou rgo
Concentrao
desais
Composio
inica
Granulometria
do solo
Local emodo
de aplicao
Durao da
exposio
Interao com
outros estresses
CARACTERSTICAS
DO VEGETAL
Tolerncia
Susceptibilidade
VIDA
MORTE
RESPOSTA RESULTADO
Figura 2. Interaes entre caractersticas do estresse salino,
caractersti cas do vegetal e a resposta da pl anta ao
estresse (adaptado de Bray et al., 2000)
Essas interaes complicamo estabelecimento de uma
metodologia que possa ser considerada como ideal para os
estudos da Fisiologia e Bioqumica do Estresse Salino.
Portanto, o que se temfeito tentar compatibilizar o que
se pretende estudar como que possvel fazer, emtermos
de condies de cultivo. Por essa razo, a maioria dos
estudos temsido realizada em:
1. sistemas hidropnicos cuja soluo nutritiva
contmNaCl, Na
2
SO
4
ou uma mistura de sais;
2. solo ou vermiculita irrigados comsolues salinas de
composio inica e condutividade eltrica conhecidas;
3. gel de gar ao qual so adicionados os sais; e,
finalmente,

Resposta
Estresse
Percepo
do sinal
Transduo
do sinal
Processamento da
Informao
Mudanas
Metablicas
Figura 3. Seqncia de reaes que ocorrem quando uma
planta submetida a um estresse
Em termos de tempo, essa sequncia pode ocorrer
emmilissegundos, segundos, minutos, horas, semanas ou
meses, dependendo das condies e caractersticas do
estresse e da respostas que se est observando.
Na maioria das situaes, o rgo do vegetal que
exposto salinidade emprimeiro lugar a raiz, exceto
quando a planta irrigada por asperso comgua salina
ou quando est exposta maresia. Nessas situaes, a
parte area passa a ser exposta emprimeiro lugar.
Percepo e transduo do sinal do estresse salino
Baseando-se em resultados obtidos com leveduras,
com culturas de clulas de plantas superiores e com
154 Jos T. Prisco & Enas G. Filho
mutantes de Arabidopsis thaliana, acredita-se que a
nvel celular a percepo seja feita pela membrana
plasmtica e nela estejam envolvidos receptores que
detectamo componente osmtico e o componente inico.
Alguns detalhes do que acontece nessa etapa ainda so
especulativos, mas sabe-se que existe mais de umsensor
para esses sinais e que os caminhos de transduo
desses sinais tambm variam. Para simplificar, sero
mostrados os mais conhecidos.
Percepo do componente osmtico: Descobriu-se,
em Arabidopsis thaliana, uma protena na membrana
plasmtica que parece ser o osmo-sensor (receptor) do
sinal do componente osmtico do estresse salino. Esta
protena, AtHK1 (do ingls, Arabidopsis thaliana
Histidine Kinase 1), constituda de umdomnio quinase
do tipo histidina e de outro, que funciona como regulador
de resposta. A hiper-osmolaridade do meio externo induz
uma perda de turgescncia das clulas, que provoca
mudanas de conformao da membrana plasmtica e
ativa o processo de autofosforilao de um resduo de
histidina (His) no domnio quinase da AtHK1.
Posteriormente, se d a transferncia desse radical
fosforil para umresduo de aspartato (Asp), que pertence
ao domnio regulador de resposta e que ir exercer sua
ao via transduo desse sinal (Figura 4).
umregistro da percepo do estresse, que dar inicio a
transduo do sinal de estresse (Figura 5).
|[sais]ext
P
His Asp
Transduo do
sinal
Perda da
turgescncia
Mudana
conformacional em
AtHK1
domnio-
quinase
regulador daresposta
regulador daresposta
P
Asp
domnio-
quinase
His
~PO4(autofosforilao.)
Figura 4. Percepo do componente osmtico do estresse
salino pela AtHK1, presente na membrana plasmtica e
incio do processo de transduo do sinal (adaptado de
Urao et al., 1999)
Outra maneira da clula perceber o estresse osmtico
decorre do efeito mecnico que o excesso de sais no
ambiente extracelular exerce sobre os canais inicos
existentes na membrana plasmtica. Quando a clula
perde gua, ela diminui de volume e a membrana
plasmtica sofre mudanas de conformao, que
facilitama entrada de ons na clula, via canais inicos,
que funcionamcomo osmo-sensores. A entrada desses
ons na clula provoca a despolarizao da membrana
plasmtica e aumento na concentrao de clcio no
citoplasma. Esse aumento na [Ca
2+
]
cito
funciona como
Perda da
turgescncia
+Volume
celular
Retrao da
membrana
Abertura de canais (osmo-sensor)
Despolarizao da membrana e |[Ca
2+
]
cito
Transduo do
sinal

Figura 5. Percepo do componente osmtico do estresse
sal i no pel os canai s i ni cos presentes na membrana
plasmtica e incio do processo de transduo do sinal
(adaptado de Urao et al., 1999)
Essas duas maneiras de percepo do componente
osmtico do estresse salino podemrefletir na expresso
gnica de enzimas envolvidas, por exemplo, na
biossntese de osmlitos (solutos compatveis), os quais
podemcontribuir para o ajustamento osmtico do citosol
+ organelas, e de protenas componentes das
membranas, como a aquaporina (canal de gua), que
aumenta a capacidade de absoro de gua das clulas.
Sabe-se que o ABA est relacionado com algumas
respostas da planta s variaes de osmolaridade
ocasionadas, por exemplo, pelo componente osmtico do
estresse salino, no entanto, ainda no foi possvel
identificar os receptores desse hormnio vegetal (Fan et
al., 2004; Wasilewska et al., 2008). Contudo, estudos
recentes tm revelado algumas protenas candidatas a
esse papel e que a percepo ao ABA pode ocorrer tanto
no nvel extracelular quanto no intracelular (Fan et al.,
2004; Maggio et al., 2006).
Percepo do componente inico: A descoberta dos
mutantes de Arabidopsis thaliana possuidores de
hipersensibilidade ao on Na
+
, mutantes SOS (do ingls,
Salt-Overly-Sensitive), possibilitou uma melhor
compreenso, no s da percepo do componente
inico, como da transduo desse sinal do estresse.
Sob condies normais (ausncia de salinidade), as
clulas vegetais mantm um potencial eletroqumico
atravs da membrana plasmtica (A
j
) da ordemde -140
mV (lado interno negativo). Isso se deve s diferenas
em concentraes de ons dentro e fora das clulas,
resultante do funcionamento das bombas de prtons (H
+
-
ATPases) da membrana. Do mesmo modo, a ao das
bombas presentes no tonoplasto (H
+
-ATPases e H
+
-
PPases) faz com que a membrana vacuolar tambm
esteja polarizada (A
j
+60 mV).
155 Fisiologia e bioqumica do estresse salino em plantas
Sob condies de salinidade, h um aumento da
[Na
+
]
ext
, que favorece a penetrao de ctions na clula.
Assim, o Na
+
pode penetrar passivamente, atravs de
diferentes tipos de canais ou transportadores, os quais
podem funcionar como sensores de Na
+
. Dentre os
canais, destacam-se o NSCC (do ingls, Nonselective-
Cation-Channels), que transporta Na
+
e K
+
para dentro
da clula, dependendo da concentrao externa desses
ons (se a [Na
+
] >[K
+
] entra Na
+
e quando a [Na
+
]
<[K
+
] entra K
+
) e o NORC (do ingls, Nonselective-
Outward-Retifying-Channels), que no discrimina K
+
de
Na
+
. Neste caso, o NORC abre-se durante a
despolarizao da membrana, entretanto, sob condies
de salinidade, quando a [Na
+
]
ext
>[K
+
]
ext
entra Na
+
.
Dentre os transportadores, destaca-se o simporte HKT1
(do ingls, High-affinity K
+
-Transporter 1,) que,
dependendo da [Na
+
]
ext
, pode transportar: Na
+
/Na
+
, Na
+
/
K
+
, K
+
/K
+
, K
+
/Na
+
e K
+
/H
+
, sendo considerado umdos
sensores do estresse salino (Blumwald et al., 2000;
Yamagushi & Blumwald, 2005; Trkan & Demiral,
2009). Nos ltimos anos, uma protena conectada a
resduos de arabino-galactanas, a SOS5, que est
presente na parte externa da membrana plasmtica
tambm temsido apontada como forte candidata para
detectar [Na
+
]
ext
(Mahajan et al., 2008; Trkan &
Demiral, 2009).
A despolarizao decorrente da passagem do Na
+
para o citosol pode contribuir para a abertura de outros
canais, tanto da membrana plasmtica como do
tonoplasto, permitindo a entrada de outros ons (Cl
-
, K
+
,
etc), que contribuempara alterar a turgescncia da clula
(ajustamento osmtico). Outro aspecto importante que
os canais de Ca
2+
, que so dependentes do potencial
eletroqumico da membrana, podem aumentar a
[Ca
2+
]
cito
, fato de grande relevncia, porque ele
importante como sinal secundrio de transduo (Figura
6). J existemdados que mostramque quando as razes
so expostas a excesso de Na
+
ocorre um aumento na
[Na
+
] e na [Ca
2+
] no citosol das clulas do crtex
radicular (Munns & Tester, 2008). O aumento na
[Na
+
]
cito
, seguido pelo incremento na [Ca
2+
]
cito
pode ser
visualizado na Figura 6.
Transduo do sinal do estresse salino
Aps a percepo do sinal, h um aumento na
[Ca
2+
]
cito
que funciona como ummensageiro secundrio
e inicia uma srie de reaes (cascata de sinalizao) que
sero responsveis pelas mudanas no funcionamento
das clulas. A essa cascata de sinalizao deu-se o
nome de transduo do sinal do estresse, que pode ser
bastante complexa, envolvendo: protenas, lipdios,
hormnios vegetais, clcio e espcies reativas de
oxignio. As transdues mais conhecidas so: a
sinalizao SOS, j definida anteriormente; a das quinases
proticas do tipo MAPK (do ingls Mitogenic-Activated-
Protein-Kinases); a que envolve fosfolipdios; a
dependente de clcio/calmodulina; a sinalizada por ABA;
e, finalmente, a sinalizada por H
2
O
2
(Taiz & Zeiger,
2006).
Transduo do sinal osmtico: A transduo do sinal
desencadeada pela percepo do componente osmtico
do estresse salino pode ser classificada emduas rotas de
sinalizao distintas: a dependente de ABA e a
independente de ABA (Taiz & Zeiger, 2006). Ambas as
rotas levam ativao de protenas reguladoras (fatores
de transcrio) que interagemcom regies especficas
dos genes, denominadas promotores, resultando na
induo ou represso da expresso de umdeterminado
gene.
Na rota de sinalizao dependente de ABA, os
promotores dos genes regulados por este hormnio
possuem uma sequncia de seis nucleotdeos,
denominada elemento de resposta ao ABA ou ABRE (do
ingls, ABA Response Element), qual se ligam os
fatores de transcrio envolvidos nesse processo. J na
rota independente de ABA, os fatores de transcrio se
ligam a outro tipo de elemento de regulao nos
promotores, o elemento de resposta desidratao ou
DRE (do ingls, Dehydration Response Element). A rota
independente de ABA pode tambmenvolver a atuao
direta de uma cascata de sinalizao de MAPK (Taiz &
Zeiger, 2006) (Figura 7). Emalguns genes que possuem
o ABRE, pode haver tambm o DRE, o que leva
intensificao das respostas ao estresse, j que ambas as
rotas esto presentes na transduo do sinal, sendo os
ons Ca
2+
os responsveis pela interao entre essas vias
de sinalizao (Mahajan & Tujeta, 2005).
Dentre os genes cuja expresso induzida pelo
estresse osmtico, atravs das vias mencionadas
anteriormente, esto aqueles que codificamvrios tipos
de transportadores, protenas reguladoras (fatores de
transcrio, quinases proticas e fosfatases) e protenas
Despolarizao
damembrana
Aberturade
canais deCa
2+
|[Ca
2+
]
cito
|[Na
+
]

Transduo
do sinal

Receptores da
membrana
Ativavias de
sinalizao
Figura 6. Percepo do componente inico do estresse salino
pelos canais e transportadores presentes na membrana
plasmtica e incio do processo de transduo do sinal
(baseado em Tyerman & Skerret, 1999)
156 Jos T. Prisco & Enas G. Filho
envolvidas na tolerncia ao estresse, tais como as
enzimas do sistema antioxidativo e as que atuam na
sntese dos solutos compatveis. J dentre os que so
reprimidos, esto genes cujos produtos atuam no
crescimento da clula, incluindo a parede celular, e que
codificam algumas protenas dos cloroplastos e da
membrana plasmtica (Cutler et al., 2010).
Transduo do sinal inico: Existem vrias rotas de
transduo do sinal inico, mas aqui ser descrita a via
de sinalizao SOS, porque a melhor caracterizada e,
segundo Trkan & Demiral (2009), j foi observada
tanto emglicfitas (arroz, trigo e Arabidopsis thaliana)
como em halfitas (Tellungiella halophyla e Populus
euphratica).
Como ilustrado na Figura 8, a percepo de ambos os
componentes do estresse salino provoca um aumento na
[Ca
2+
]
cito
(mensageiro secundrio). Esse aumento
percebido pela protena SOS3, que o produto da
transcrio do gene SOS3 e que faz parte de uma famlia
de genes responsveis pela hipersensibilidade ao sdio,
encontrada emmutantes de Arabidopsis thaliana (Zhu,
2002). A protena SOS3 liga-se ao on clcio, formando
umcomplexo que ir interagir comuma protena quinase
do tipo histidina, a protena SOS2. O complexo SOS3-
SOS2-PO
4
(protena SOS2 ativada) dirige-se para a
membrana plasmtica, a fimde ativar, via fosforilao, a
protena SOS1 que, depois de ativada (SOS1-PO
4
) passa
a funcionar como antiporte Na
+
/H
+
, que transporta para
o apoplasto o excesso de Na
+
presente no citoplasma, ao
mesmo tempo em que transporta H
+
para dentro do
citosol. Portanto, este antiporte fundamental para a
manuteno da relao K
+
/Na
+
adequada para o
metabolismo. Convm salientar que a protena SOS2
ativada, tambmatua como ativador do antiporte Na
+
/H
+
localizado no tonoplasto ou NHX1 (do ingls, Na
+
/H
+
Exchanger Protein 1), que regula o nvel de Na
+
citoplasmtico ao compartimentaliz-lo no vacolo. Alm
disso, SOS2 ativada regula a expresso gnica da
protena SOS1 e restringe a entrada de Na
+
para o
citoplasma, atravs de seu efeito inibitrio na atividade
do transportador simporte HKT1, que se encontra na
membrana plasmtica. A protena SOS2 ativada atua
como regulador da [Ca
2+
]
cito
, atravs da modulao da
atividade do transportador CAX1 (do ingls, Calcium
Exchanger 1) existente no tonoplasto. Alm desses
papis, a SOS2 ativada, tambm est envolvida na
regulao da expresso do gene SOS4, cujo produto
uma quinase do piridoxal, responsvel pela produo de
piridoxal-5-fosfato, o qual contribui para a homeostase
inica da clula atravs da regulao de canais inicos
e transportadores (Turkan & Demiral, 2009).

Receptor do
estresse osmtico
Expresso gnica alterada
Fatores de transcrio Cascata de MAPK
Dependente de ABA Independente de ABA
Figura 7. Transduo do sinal do componente osmtico
do estresse salino atravs das vias dependente e
independente de ABA (adaptado de Taiz & Zeiger,
2006)
H+
HKT1 AKT1
SOS1
Na
+
H
+
SOS5
SOS3
SOS2
Na
+
K
+
?
P
[Ca
2+
] ? ABA
Vacolo
NHX1
CAX1
Na
+
H+
Ca
2+
H+ H+
ADP + Pi
ATP
Ncleo
Regulao da
expresso gnica
(p. ex., SOS1 eSOS4)
P
Quinase do
piridoxal-P
Piridoxal-P
Citosol
Membrana plasmtica
Apoplasto
Cadeias polissacardicas
Estresse
salino
Componente
osmtico
Componente
inico
Membrana plasmtica
Citosol
Apoplasto
SOS5
V-ATPase e PPase
Figura 8. Estresse salino e a via de sinalizao SOS(adaptado
de Trkan & Demiral, 2009)
Outras mudanas no metabolismo
Como consequncia das mudanas no metabolismo,
iniciadas com a percepo e transduo do sinal de
estresse, ocorremalteraes no balano hormonal e na
produo de EROs.
Desbalanceamento hormonal: Sabe-se que CITOC,
Gib, etileno e ABA podem ser sintetizados nas razes e
transportados para a parte area, onde afetam o
crescimento e desenvolvimento (Weiss & Vaadia, 1965;
Skene, 1967; Taiz & Zeiger, 2006). Por outro lado, as
auxinas e os BR so sintetizados e exercem sua ao
tanto nas razes como na parte area (Taiz & Zeiger,
2006). Umfato que merece mais investigao o de que
os BRs parecem estar envolvidos no estresse salino
(Clouse & Sasse, 1998), pois so capazes de minorar os
efeitos do estresse na produtividade vegetal (Ikekawa &
157 Fisiologia e bioqumica do estresse salino em plantas
Zhao, 1991; Taiz & Zeiger, 2006). Os estresses hdrico
e salino diminuema atividade das CITOC e das Gib na
parte area do vegetal ao mesmo tempo em que
aumenta a atividade do ABA (Itai et al., 1968; Taiz &
Zeiger, 2006). Essas mudanas foramassociadas como
fechamento dos estmatos, a diminuio do crescimento
e a acelerao da senescncia das folhas de plantas
submetidas a estresse hdrico ou salino (Prisco &
OLeary, 1972; Taiz & Zeiger, 2006) e todos os
hormnios, acima mencionados, atuamnos caminhos de
transduo do sinal de estresse e na expresso gnica
(Hedden & Thomas, 2006).
Mesmo sabendo das dificuldades experimentais
encontradas quando se estudamos efeitos de balanos
hormonais sobre plantas submetidas a estresse salino, os
dados existentes sugeremque as mudanas no balano
hormonal esto mais prximas da realidade do que se
atribuir a apenas um hormnio do estresse, o ABA
(Taiz & Zeiger, 2006). Partindo dessa premissa, quando
se descreve a sequncia de mudanas fisiolgicas e
bioqumicas que ocorremquando uma planta submetida
a estresse salino, os efeitos atribudos ao ABA (Hirt &
Shinozaki, 2004; Taiz & Zeiger, 2006) foramsubstitudos
pelos efeitos devidos ao desbalanceamento hormonal.
Isto ser discutido mais adiante.
Produo de EROs: O estresse salino provoca
acmulo de espcies reativas de oxignio (EROs), que
so responsveis pelo estresse oxidativo. Como a
salinidade o agente estressor primrio, o estresse
oxidativo considerado como umestresse secundrio. O
termo EROs aplicado s espcies qumicas
intermedirias, que aparecem durante a reduo do
O
2
a H
2
O (O
2
+4e
-
+4H
+
H
2
O) como mostra a
Figura 9.
Miller et al., 2010); alm da produo de H
2
O
2
nos
peroxissomos durante a fotorrespirao, tambm pode
haver a fotorreduo direta do O
2
a superxido (O
2
-
)
pelos eltrons provenientes dos componentes da cadeia
transportadora de eltrons associados ao fotossistema I,
nos cloroplastos (Figura 10). J na mitocndria, os stios
principais de produo de EROs so os complexos I e III
da cadeia transportadora de eltrons, nos quais os
eltrons so doados ao O
2
, gerando O
2
-
, o qual pode
sofrer reduo e levar produo das demais EROs
(Apel & Hirt, 2004; Miller et al., 2010).
O superxido, o perxido de hidrognio e o hidroxil
so altamente reativos e podem lesionar membranas,
cidos nuclicos e protenas. Nas condies normais, as
plantas no sofremesses danos porque h umequilbrio
entre a produo de EROs e a de antioxidantes (enzimas
e outros compostos orgnicos). Entretanto, sob condio
de estresse, h o acmulo de EROs, pois nessas
condies a planta no produz antioxidantes suficientes
para neutralizar os efeitos deletrios desses poderosos
oxidantes. Recentemente, esse estresse secundrio tem
recebido muita ateno dos pesquisadores, tendo em
vista que a tolerncia salinidade parece estar
correlacionada com a atividade antioxidante dos
diferentes rgos do vegetal (Azevedo Neto et al.,
2008).
ACLIMATAO AO ESTRESSE
Enquanto essas alteraes no metabolismo
acontecem, as plantas realizam ajustes metablicos,
estruturais e fisiolgicos a fimde conseguir seu equilbrio
homeosttico (osmtico, inico e bioqumico), bemcomo
a desintoxicao de suas clulas (eliminao das EROS
e excluso e compartimentalizao de ons txicos).
Esses ajustes so sincronizados e obedecem a uma
sequncia, que no final pode resultar emtolerncia ou
Oxignio Superxido Perxidode
hidrognio
Hidroxil gua
e
-
e
-
e
-
e
-

2H
+
H
+

Figura 9. Espcies qumicas intermedirias que aparecem
durante a reduo do O
2
a H
2
O (O
2
+ 4e
-
+ 4H
+

H
2
O). So consideradas espcies reativas de oxignio
(EROs): radical livre superxido, perxido de hidrognio
e o radical livre hidroxil (modificado de Scandalios, 2002)
Reaes produtoras de EROs ocorrem nos
cloroplastos, mitocndrias e peroxissomos durante a
fotossntese, respirao e fotorrespirao,
respectivamente (Figura 10). Almdo que produzido
nessas organelas, pode tambm haver formao de
EROS na membrana plasmtica (Slesak et al., 2007).
A fotossntese o processo metablico que mais
produz EROs nas clulas vegetais (Apel & Hirt, 2004;
Glicolato
Fotossistema I
H2O
Fotossistema II
O2
e
-
O2
-
e
-
Ferredoxina
e
-
NADP
+
NADPH
Ribulose-
1,5-bifosfato
O2
2-Fosfoglicolato
3-Fosfoglicerato
O2
H2O2
Glioxalato
O2
e
-
H2O2 HO
NADH Complexo I
e
-
Desidrogenases
do NAD(P)H
e
-
e
-
Ubiquinona
e
-
Complexo II
Complexo III
e
-
e
-
e
-
O2
-
O2
e
-
H2O2
HO
Succinato
Fumarato
H2O
O2
Complexo IV
e
-
e
-
O2
e
-
e
-
Mitocndria Peroxissomo
Cloroplasto
e
-
e
-

Figura 10. Principais stios de produo de espcies reativas
de oxignio (EROs) nas clulas vegetais (adaptado de Apel
& Hirt, 2004)

158 Jos T. Prisco & Enas G. Filho

susceptibilidade ao estresse, como ser visto mais
adiante.
Homeostase osmtica e homeostase inica
A homeostase osmtica e a inica podemser tratadas
simultaneamente, uma vez que so interdependentes. A
primeira o resultado do ajustamento osmtico, descrito
anteriormente, e envolve a absoro de ons (Bernstein,
1961; Slatyer, 1961), sua compartimentalizao emcertos
tecidos (Munns & Tester, 2008) e organelas das clulas,
associadas ao acmulo de solutos orgnicos no
citoplasma.
Nas condies consideradas fisiolgicas, a
concentrao de K
+
no citosol varia de 100-200 mM,
enquanto que a de Na
+
est na faixa de 0-10 mM. Para
que se tenha uma idia da importncia fisiolgica da
manuteno de uma relao K
+
/Na
+
alta no citosol, a
sntese de protenas depende de uma concentrao de K
+
entre 100-150 mM e inibida quando a concentrao de
Na
+
ultrapassa 100 mM (Blumwald et al., 2000). Alm
disso, o K
+
ativador de enzimas importantes do
metabolismo, enquanto que o Na
+
inibidor da atividade
de vrias enzimas citoplasmticas. Portanto, a
homeostase inica e a osmtica devem envolver
excluso de Na
+
do citosol para o meio externo e sua
compartimentalizao no vacolo, a fimde manter uma
alta relao K
+
/Na
+
e o balano hdrico entre meio
externo, citosol +organelas nele mergulhadas e vacolo.
Para se compreender os mecanismos de excluso e
compartimentalizao de Na
+
, precisa-se ter em mente
que, emcondies normais, as membranas plasmticas
das clulas vegetais esto polarizadas, devido s
diferenas em concentraes de ons dentro e fora das
clulas, resultante do funcionamento das bombas de
prtons (H
+
-ATPases) da membrana. No caso do
vacolo, existem no tonoplasto, alm das bombas de
prton, as pirofosfatases (H
+
-PPases), que bombeiamH
+
do citosol para o interior do vacolo, de modo que essa
membrana tambmfica polarizada.
As mudanas que ocorrem durante a homeostase
inica tmforte repercusso na homeostase osmtica. A
concentrao de ons (txicos ou no), cidos orgnicos
e, emmenor proporo, de outros compostos orgnicos
contribui para a reduo do +
t
e do +
w
dos vacolos.
Com relao ao que acontece no citoplasma, a fim de
que seja mantido o equilbrio osmtico entre apoplasto,
citosol +organelas nele mergulhadas e vacolo, pode-se
afirmar que se concentramneste compartimento celular,
alm dos ons no txicos, como K
+
, os solutos
compatveis. Estes ltimos possuem baixa massa
molecular, alta solubilidade emgua e no possuemcarga
lquida empH neutro. Essas caractersticas permitemque
eles provoquem reduo do +
t
no citosol +organelas
nele mergulhadas sem inibir as reaes metablicas.
Almdisso, eles so hidroflicos e podemdesempenhar
papel protetor da estrutura das protenas citoplasmticas
e daquelas associadas s membranas (Botela et al.,
2005). Outra funo desses osmlitos a de proteo
das macromolculas da clula contra a ao deletria das
EROs (Hasegawa et al., 2000; Zhu, 2001).
Homeostase bioqumica
A homeostase bioqumica bastante complexa, pois
envolve todas as reaes do metabolismo, ou seja,
representa os ajustes metablicos necessrios para que
o organismo possa manter-se funcional, a despeito do
aumento na concentrao de ons que ocorre no
ambiente externo. Durante esse processo, a atividade de
certas enzimas aumentada, a de outras diminuda e
novas enzimas podemtambmser sintetizadas. Tudo isso
requer um controle coordenado da percepo e
transduo do sinal do estresse e da sntese e
degradao das protenas. Isso pode ser visualizado
quando se compara, quantitativa e qualitativamente, as
protenas solveis presentes emdeterminado rgo de
uma planta que foi submetida ao estresse com outra
cultivada sob condies normais (Figuras 11 e 12).
Controle
Total de 358
protenas
91 sofreram
alteraes
49 aumentaram
36 diminuram
04 desapareceram
02 sintetizadas de novo
4,0 7,0
pI
66
45
36
29
24
20
14,2
Mr
(kDa)
4,0 7,0
pI
NaCl a 150 mM ( 15 dS.m
-1
)
Fi gura 11. Protenas sol veis de folhas de pl ntulas de
cajueiro ano-precoce irrigadas com soluo nutri tiva
(controle) e com soluo nutritiva contendo NaCl a 150
mM (Abreu et al., 2008)
Nos ltimos anos foram identificados vrios RNAs
pequenos, que se formamem consequncia de estresses
abiticos e foram estabelecidos os seus papis no
estresse oxidativo, no acmulo de compostos orgnicos,
que, almde contriburempara o ajustamento osmtico
funcionam como osmo-protetores e, finalmente, no
silenciamento ps-transcricional de certos genes
(Chinnusamy et al., 2007; Trkan & Demiral, 2009).
159 Fisiologia e bioqumica do estresse salino em plantas
Desintoxicao
O processo de desintoxicao envolve a excluso dos
ons txicos do citoplasma, que foi vista anteriormente, e
a remoo sincronizada de EROs nos diferentes
compartimentos celulares, que feita por antioxidantes
de natureza enzimtica ou no-enzimtica a fimde que
a planta no sofra estresse oxidativo. Os principais
antioxidantes celulares, bem como sua localizao
subcelular e as EROs alvo esto listados na Tabela 1.
CONSIDERAES FINAIS
A Figura 13 resume o que foi discutido anteriormente,
mostrando uma sequncia de etapas que vo desde a
percepo do sinal do estresse at a aclimatao das
plantas salinidade. J est bem estabelecido que as
razes da planta percebem os dois componentes da
salinidade: o osmtico e o inico, sendo o local de
percepo mais provvel a membrana plasmtica. Como
resultado da percepo desses componentes, produz-se
um ou mais mensageiros secundrios que iniciaro o
processo de transduo do sinal. Na parte final dessa
sequncia, observa-se a homeostase (osmtica, inica e
bioqumica) e a desintoxicao. O equilbrio ou
desequilbrio das diferentes homeostases resultar em
plantas tolerantes ou susceptveis ao estresse salino.
Controle Estresse
18 18 19 19
Aumento
Diminuio
Desaparecimento
Sntese de novo
Controle Estresse
22 22
23 23
21 21
Figura 12. Aumento, diminuio, desaparecimento e sntese
de novo de protenas solveis de folhas de plntulas de
cajueiro ano-precoce irrigadas com soluo nutri tiva
(controle) e com soluo nutritiva contendo NaCl a 150
mM (estresse), obti das a parti r das el etroforeses
bidimensionais (Abreu et al., 2008)
Mecanismo Antioxidante Enzima ou Composto Orgnico Local na Clula EROs

Dismutase do Superxido
(SOD EC 1.15.1.1)
Cloroplasto Citosol Mitocndria
Peroxissomo Apoplasto
-O2
-

Peroxidase do Ascorbato
(APX EC 1.11.1.11)
Cloroplasto Citosol Mitocndria
Peroxissomo Apoplasto
H2O2
Catalase
(CAT EC 1.11.1.6)
Peroxisomo H2O2
Peroxidase da Glutationa
(GPX EC 1.11.1.9)
Citosol H2O2 e ROOH
Peroxidases
(POD EC 1.11.1.7)
Parede Citosol Vacolo H2O2
Enzimtico
Peroxidase da Tiorredoxina
(TPX EC 1.11.1)
Parede Citosol Mitocndria H2O2 e ROOH
cido Ascrbico
Cloroplasto Citosol Mitocndria
Peroxissomo Apoplasto
-O2
-
e H2O2
Glutationa
Cloroplasto Citosol Mitocndria
Peroxissomo Apoplasto
H2O2
o-Tocoferol Membranas -O2
-
e ROOH
No Enzimtico
Carotenides Cloroplasto -O2
-


Tabela 1. Tipos, natureza e locais de atuao de antioxidantes dentro da clula (adaptado de Mittler (2002)
Figura 13. Proposta para a seqncia de mudanas fisiolgicas
e bi oqumi cas que ocorrem quando pl antas so
submetidas a estresse salino (modificado de Azevedo-Neto
et al., 2008)

Desbalanceamento
Nutri ci onal
Excesso de
EROs e ons
Txi cos
Desbalanceamento
das Rel aes
Hdri cas
Sali nidade Componente Osmti co Componente Ini co
Percepo e Transduo do Si nal do Estr esse
Al teraes
Metabl icas
Homeostase
Osmti ca
Homeostase
Ini ca
Homeostase
Bi oqumi ca
Desi ntoxi cao
Fi tormni os
desbal anceados
Produo de EROs
Acli matao
Nutri o
Equili brada
Nveis normai s
de EROs e de
ons txi cos
Relaes Hdri cas
Equil ibradas
Tol ernci a Sensi bil i dade
160 Jos T. Prisco & Enas G. Filho
Apesar do progresso cientfico no campo da fisiologia
e bioqumica de plantas submetidas ao estresse salino,
pouco se conseguiu emtermos de produo de gentipos
mais tolerantes salinidade e que produzam
economicamente. Os resultados obtidos emlaboratrio e
casa de vegetao coma superexpresso de genes que
codificampara antiportes responsveis pela excluso e
compartimentalizao de Na
+
(Apse et al., 1999) e pela
sntese de alguns solutos compatveis (Hmida-Sayari et
al., 2005) no se repetiramemcondies de campo. A
tolerncia ao estresse salino, por ser dependente da
expresso coordenada e sincronizada de vrios genes,
no pode ser conseguida com a simples transferncia ou
superexpresso de um ou dois genes. Alm disso, os
estudos sobre tolerncia em condies de campo so
bemmais complexos e requeremo trabalho coordenado
de fisiologistas, geneticistas, especialistas emsolo e em
engenharia de irrigao. Nos ltimos anos, se tem
trabalhado tanto emlaboratrio como emcondies de
campo, utilizando-se tcnicas do melhoramento
tradicional e da engenharia gentica, visando obteno
de cultivares mais tolerantes ao estresse salino. Os
resultados obtidos com arroz (Li & Xu, 2007), trigo
(Munns & Richards, 2007), milho (Bnziger & Araus,
2007), cevada (Li et al., 2007), tomateiro (Fooland,
2007), mandioca (Setter & Fregene, 2007), batata (Byun
et al., 2007), soja (Pathan et al., 2007), algodo (Lubbers
et al., 2007), espcies arbreas (Bem-Hayyim& Moore,
2007; Griplet et al., 2007) e forrageiras (Zhang & Wang,
2007) so promissores, mas at que se consiga o que se
espera obter, o caminho a percorrer ainda longo.
No que se refere ao manejo do solo e da gua, pode-
se afirmar que em determinadas situaes o uso de
lavagem, de correo qumica do solo e de mtodos de
irrigao mais apropriados para uso de guas salobras
algumas vezes tmse mostrado eficazes.
Como foi visto anteriormente, o estresse salino induz
ao acmulo de H
2
O
2
e segundo alguns autores o
perxido de hidrognio pode desempenhar papeis
diferentes, dependendo da concentrao emque ele se
encontra no tecido: embaixas concentraes ele pode
funcionar como umsinal para aclimatao ao estresse e
em concentrao alta, ele funciona como indutor da
morte programada das clulas (Dat, 2000; Van
Breusegem et al., 2001). Resultados recentes
demonstram a existncia de vrias isoenzimas
antioxidantes que variam de acordo com o local de
produo e remoo das EROs (Miller et al., 2010). Isso
nos leva a sugerir que os estudos nessa rea deveriam
ser feitos no nvel de organelas e no, de planta ou rgo,
a fimde que se tenha umquadro mais claro do processo
de desintoxicao. Apesar disso, o pr-tratamento de
plantas comperxido de hidrognio, na concentrao
adequada, aumentou a tolerncia salinidade emarroz
(Uchida et al., 2002) e emumgentipo de milho sensvel
ao estresse (Azevedo Neto et al., 2005). Tambmo pr-
tratamento de sementes de trigo com H
2
O
2
acelerou a
germinao e aumentou a tolerncia das plantas
salinidade (Wahid et al., 2007). A induo dessa
tolerncia precisa ser melhor investigada em condies
de campo, pois poder resultar em uma prtica de
manejo a ser usada, visando minorar os efeitos deletrios
do estresse salino no crescimento e produo das
culturas.
Como concluso final, pode-se afirmar que a
complexidade dos problemas de salinidade necessita de
mais estudos bsicos sobre fisiologia e bioqumica do
estresse, mas para que eles possam produzir os
resultados prticos que se deseja, precisamser acoplados
aos programas de pesquisa em melhoramento gentico,
em solos e em engenharia de irrigao. No se pode
continuar trabalhando emcompartimentos estanques - o
solo, a gua e a planta deve-se enfatizar a abordagem
que envolva o sistema solo-gua-planta.
Glossrio de termos usados
Os filsofos da Grcia antiga, quando se reuniam
para discutirem as preocupaes dos homens que
tentavamdesvendar o mundo que os cercava, iniciavam
pela conceituao dos termos que iriam ser usados
durante suas discusses. Com isso, evitavam mal
entendidos, comuns nessas ocasies. Infelizmente, essa
prtica foi esquecida e temsido muitas vezes a causa de
desencontros. Partindo-se desse princpio, esto
relacionados abaixo, os conceitos dos principais termos
usados neste captulo.
- Aclimatao refere-se a mudanas fisiolgicas,
bioqumicas e morfolgicas temporrias, que ocorremem
um organismo e aumentamsua tolerncia s variaes
no ambiente externo; embora possa envolver mudanas
na expresso gnica, ela uma resposta homeosttica
que no se transmite para as geraes futuras (Salisbury,
1996; Taiz & Zeiger, 2006).
- Adaptao - refere-se capacidade desenvolvida
por umorganismo, atravs da seleo natural ou artificial,
de tolerar ambientes estressantes, graas a mudanas
fisiolgicas, bioqumicas e morfolgicas permanentes;
como essas mudanas so reguladas por genes elas so
transmitidas para as geraes futuras (Salisbury, 1996;
Taiz & Zeiger, 2006).
- Antioxidante - pode ser definido como qualquer
substncia que, mesmo presente em baixas
concentraes em relao a um substrato oxidvel,
retarda significativamente ou evita sua oxidao.
161 Fisiologia e bioqumica do estresse salino em plantas
- Aquaporinas tambmconhecidas como canais de
gua, so protenas integrais da membrana, que formam
poros nas mesmas e, atravs deles a gua penetra ou sai
das clulas.
- Estresse ambiental qualquer componente do meio
ambiente que seja capaz de alterar o funcionamento
normal do indivduo que est crescendo nesse ambiente.
- Estresse oxidativo quando o fator de estresse
uma Espcie Reativa de Oxignio (ERO), resultante das
reaes metablicas que reduzem parcialmente o
oxignio molecular.
- Estresse salino quando o fator de estresse ou
agente estressante o excesso de sais solveis; so
considerados salinos os solos que possuemCE
es
4,0 dS
m
-1
, PST <15% e pH <8,5; so considerados sdicos,
aqueles que possuem CE
es
<4,0 dS.m
-1
, PST >15% e
pH > 8,5; e, finalmente, os salino-sdicos so os
possuidores de CE
es
4,0 dS m
-1
, PST >15% e pH <
8,5 (Richards, 1954).
- Homeostase o processo de manuteno do
equilbrio interno das clulas, tecidos e rgos do
indivduo, a despeito das variaes no ambiente externo.
- Percepo do sinal de estresse maneira como as
clulas do indivduo percebema presena de um fator de
estresse.
- Transduo do sinal de estresse uma sequncia de
processos em que um fator de estresse interage comum
receptor, emgeral, junto superfcie celular, causando
uma alterao no nvel de ummensageiro secundrio e,
por fim, uma mudana no funcionamento celular (Taiz &
Zeiger, 2006).
Agradecimentos
Ao CNPq, a CAPES, e a FUNCAP, que direta ou
indiretamente financiaram parte das pesquisas aqui
relatadas. Aos nossos colegas dos Departamentos de
Bioqumica e Biologia Molecular e de Engenharia
Agrcola da UFC e aos nossos alunos, especialmente
Elton Camelo Marques e Carlos Eduardo Braga de
Abreu pela ajuda que deram na preparao desta
reviso.
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