agron.

18 (2): 25 - 36, 2010 ISSN 0568-3076

EFECTO In vitro DE EXTRACTOS ACUOSOS DE HIGUERILLA
(Ricinus communis LINNEO) SOBRE EL NEMATODO
BARRENADOR [Radopholus similis (COBB) THORNE]
*
Francisco de Jess Arboleda Ruz
**
, scar Adrin Guzmn Piedrahita
***

y Jos Fernando Restrepo Henao
****
**
Estudiante Programa Agronoma, Universidad de Caldas.
***
Profesor Facultad de Ciencias Agropecuaria, Universidad de Caldas. Correo electrnico: oscar.guzman@ucaldas.edu.co
****
Profesor pensionado Universidad de Caldas
Recibido 5 de junio; aprobado: 25 de junio de 2010.
RESUMEN
El nematodo Barrenador Radopholus similis, parasita las
races y cornos de los cultivos de banano y pltano,
ocasionando prdidas hasta del 80% en su rendimiento.
Debido a los altos costos de agroqumicos y sus efectos
sobre el equilibrio dinmico de los ecosistemas terrestres y
acuticos, se trabaj una alternativa econmica y ecolgica
para el manejo de ste ftonematodo, que consisti en
evaluar in vitro el efecto de extractos acuosos de races,
tallos, hojas y frutos de higuerilla (Ricinus communis) sobre R.
similis. En cajas de Petri se realiz la evaluacin de extractos
acuosos de races, tallos, hojas y frutos de higuerilla en
las concentraciones de 25, 50 y 100%, y los testigos agua
y Carbofuran en dosis de 330 ppm, cada uno con tres
repeticiones y en tres tiempos diferentes, en un diseo
experimental completamente aleatorio. El mayor efecto
nematicida, se encontr en los tratamientos con extractos
acuosos de frutos, races y hojas en la concentracin del
100% con valores que oscilaron entre 67 y 73%. Estos
valores fueron estadsticamente diferentes a los testigos
agua y qumico que, presentaron una mortalidad de 3 y
98%, respectivamente. Al aumentar la concentracin del
extracto acuoso de cada tejido de higuerilla, la mortalidad
aument como ocurri con los extractos acuosos de
frutos donde la mortalidad pas de 33 a 73% en las
concentraciones de 25 y 100%, respectivamente, cuando
se realiz la evaluacin a las 48 h. Se concluye que,
los extractos acuosos de los tejidos de higuerilla en las
concentraciones evaluadas ejercieron efecto nematicida
*
Los autores del artculo expresan los ms sinceros agradecimientos a la Gobernacin del departamento de Caldas por el apoyo econmico
para la realizacin de sta investigacin.
sobre R. similis en condiciones in vitro despus de 48 h de
aplicados, siendo mayor el efecto en la concentracin del
100%, similar al efecto de Carbofuran.
Palabras clave: agroqumicos, concentracin,
nematicida.
ABSTRACT
In vitro EFFECT OF AQUEOUS EXTRACTS
OF CASTOR-OIL PLANT (Ricinus communis
LINNEO) ON THE BURROWING NEMATODE
[Radopholus similis (COBB) THORNE]
The burrowing nematode Radopholussimilis, parasites
roots and corms of both banana and plantain crops
causing losses up to 80% in yield. Due to the high costs
of agrochemicals and their effects on the terrestrial and
aquatic ecosystems dynamic equilibrium, an economic
and ecologic alternative was worked out to manage this
phytonematode, which consisted in the in vitro evaluation
of the effect of aqueous extracts of roots, stems, leaves
and fruits of castor-oil plant (Ricinus communis) on R.
similis. The evaluation of aqueous extracts of castor-oil
plant (Ricinus communis) roots, stems, leaves and fruits was
conducted. In Petri dishes at concentrations of 25, 50
and 100%, with the controls of water and Carbofuran
at a dose of 330 ppm, each one with three replications
and at three different times, in a completely randomized
experimental design. The highest nematicide effect was
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Francisco de Jess Arboleda Ruz, scar Adrin Guzmn Piedrahita y Jos Fernando Restrepo Henao
observed with the watery extracts of fruits, roots and
leaves at 100% concentration with values ranging from 67
to 73%. These values were statistically different from the
controls of water and chemicals that showed a mortality
of nematodes of 3 and 98%, respectively. The higher the
concentration of the extracts, the higher the mortality,
as occurred with the extracts of fruits with which the
mortality increased from 33 to 73% at concentrations of
75 and 100%, respectively, after 48 h of evaluation. It was
concluded that the aqueous castor-oil plant tissues at the
concentrations evaluated had a nematicide effect on the
R. similis under in vitro conditions after 48 h of treatment,
being higher the effect at the highest concentration (100%),
similar to the effect of Carbofuran.
Key words: agrochemicals, concentration, nematicide.
INTRODUCCIN
El mtodo ms utilizado para el control de nematodos
ftoparsitos e insectos plaga ha sido con la aplicacin
de productos qumicos sintticos, organofosforados
o carbamatos, los cuales son altamente txicos
(Sarah et al., 1996; Gowen et al., 2005). Estos han
conllevado a la alteracin del equilibrio dinmico de
los ecosistemas, como la resistencia de plagas y la
eliminacin de sus enemigos naturales, acumulacin
de residuos txicos en las cadenas trfcas, muerte de
humanos y animales por intoxicacin, e incremento
en los costos de produccin (Hernndez et al., 2000;
Castillo, 2004). Por tales motivos, en los ltimos
aos se ha incrementado la bsqueda de estrategias
para controlar los ftonematodos por medio de una
agricultura no convencional, con el uso de plantas
con propiedades nematicidas (Domnguez 1989;
Araya, 2003).
La mayora de plantas producen metabolitos
como fenoles, terpenoides, alcaloides, acetilenos,
cidos carboxlicos, cidos grasos, entre otros, con
propiedades insecticidas, acaricidas y nematicidas,
convirtindolas en herramientas tiles para el manejo
de plagas agrcolas (Chitwood, 1992; Cspedes et al.,
2001; Vsquez et al., 2007; Sosa & Tonn, 2008). Una
de las formas de aprovechar estos metabolitos es
mediante la preparacin de sus tejidos en extractos
vegetales o infusiones utilizando diferentes solventes
como agua, alcohol, ter etlico, aceites, cetonas y
benceno (Rodrguez & Lagunes, 1992; Verduzco et
al., 1996). Aunque existe una menor proporcin de
metabolitos en extractos acuosos, esta es la tcnica
ms sencilla usada por los agricultores para obtener
productos naturales que pueden ser utilizados en
el manejo de plagas o enfermedades (Lagunes &
Villanueva, 1994).
Un ejemplo de una planta con sustancias qumicas
con efectos nematicidas e insecticidas es la higuerilla
o castor (Ricinus communis L.) que produce metabolitos
secundarios como albminas (ricina) y alcaloides
(ricinina) (Topping et al., 1982; Moshkin, 1986; Acacio-
Bigi et al., 1998; Kouri et al., 2006; CORPOICA, 2008).
Los tejidos de higuerilla liberan compuestos txicos y
dos lectinas, la ricina y la ricinus-aglutinina, ambas con
capacidad para adherirse fuertemente a los anfdios
de los nematodos ftoparsitos como los formadores
de nudos o agallas en el sistema radical (Meloidogyne
spp. Goeldi) y modifcar as su comportamiento
quimiotctico (Marbn et al., 1987; Rich et al., 1989).
Rodrguez (2005), encontr que la torta deshidratada
de higuerilla cuando es incorporada al suelo en
concentraciones de 1.5, 2.0 y 3.0% en plntulas de
caf de 60 das de edad, redujo las poblaciones del
nematodo Pratylenchus coffeae Sher & Allen en 61.70
y 76%, respectivamente; mientras que Carbofuran
redujo la poblacin en 54%, con relacin al testigo.
As mismo, ste autor encontr que, la higuerilla
combate otros ftonematodos como Aphelenchus avenae
Bastian, Hoplolaimus indicus Sher, Pratylenchus delattrei
Luc, Tylenchorhynchus brassicae Cobb, Helicotylenchus
dihystera (Cobb) Sher., y Rotylenchus reniformis Lindford
y Oliveira. Por tales motivos, los nematicidas naturales
obtenidos a partir de extractos acuosos de higuerilla
constituyen una alternativa de manejo de nematodos
ftoparsitos.
27
a
g
r
o
n
.

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8

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2
)
:

2
5

-

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,

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0
1
0
Efecto In vitro de extractos acuosos de higuerilla
En los cultivos de banano y pltano, despus de
las lesiones foliares ocasionadas por las Sigatokas
negra y amarilla (Mycosphaerella fijiensis Morelet.
y M. musicola Leach y Mulder, respectivamente),
los nematodos son los principales problemas en
afectar su crecimiento y desarrollo a nivel mundial,
debido al dao ocasionado en races y cormos
(Araya, 2003; Luc et al., 2005). En plantaciones con
varios aos de establecidas, lo comn es encontrar
comunidades poliespecfcas, compuestas por los
endoparsitos migratorios Radopholus similis (Cobb)
Thorne y Pratylenchus coffeae, los ecto-endoparsitos
Helicotylenchus multicinctus Cobb y H. dihysteria Cobb,
los endoparsitos sedentarios Meloidogyne incognita
(Kofoid y White) Chitwood y Meloidogyne javanica
(Treub) Chitwood y el semi-endoparsito Rotylenchulus
reniformis Lindford y Oliveira (Araya, 2003-2004;
Gowen et al., 2005; Martnez et al., 2006). Sin embargo,
la frecuencia y abundancia de cada uno de estas
especies puede cambiar segn sea la culti-variedad
de banano o pltano y las condiciones agroecolgicas
(Araya, 2003).
Con base en las frecuencias y densidades poblacionales,
en todos los meses del ao y en las zonas productoras
de banano y pltano de cada pas, R. similis es el
ms abundante y la principal especie ftoparsita,
constituyendo entre el 82 y 97% de la poblacin
de nematodos en races y cormos (Araya & Moens,
2003); y cuando ste ftonematodo no es controlado,
se disminuye el peso de los racimos y por efecto
del volcamiento, se reduce el rendimiento (t ha
-1
)
entre 60 y 52% en la primera y segunda cosecha,
respectivamente (Fogain, 2000), pero la reduccin
en el rendimiento puede llegar hasta un 80% (Moens
et al., 2004).
Debido a las necesidades por encontrar nuevas
alternativas naturales para el control de los nematodos
fitoparsitos y las distintas plagas y reemplazar
as los pesticidas sintticos, estn los nematicidas
botnicos que ofrecen seguridad para el ambiente y
son una opcin agronmica promisoria (Baird, 2001;
Collavino et al., 2006; Caffarini et al., 2008). Es por
esto, que el objetivo de sta investigacin fue evaluar
in vitro el efecto de extractos acuosos de races, tallos,
hojas y frutos de higuerilla (R. communis) sobre el
nematodo Barrenador (R. similis).
MATERIALES Y MTODOS
Ubicacin
La obtencin de los extractos acuosos de higuerilla se
realiz en el laboratorio de Procesos Agroindustriales
de la Universidad de Caldas. Asimismo, la evaluacin
del efecto de estos extractos sobre el nematodo
Barrenador R. similis, se realiz en el laboratorio de
Fitopatologa del Departamento de Fitotecnia de la
Facultad de Ciencias Agropecuarias de la Universidad
de Caldas.
Material vegetal
Para el experimento se utilizaron tejidos de races,
tallos, hojas y frutos de plantas de higuerilla variedad
Colbio, los cuales se recolectaron en bolsas de plstico
obtenidos en la granja Montelindo de la Universidad
de Caldas, ubicada en la regin de Santagueda,
municipio de Palestina, departamento de Caldas, a
una altitud de 1.010 msnm, con precipitacin anual de
2.100 mm, temperatura promedio de 23C y humedad
relativa promedio de 76%.
Obtencin del inculo de R. similis
Los nematodos se extrajeron del sistema radical de
plantas de pltano Dominico Hartn provenientes
de la granja Montelindo de la Universidad de Caldas.
La extraccin de los nematodos se realiz en el
Laboratorio de Fitopatologa del Departamento de
Fitotecnia de la Facultad de Ciencias Agropecuarias
de la misma universidad, basados en el principio de
fotacin de los nematodos en azcar (Meredith, 1973;
Araya et al., 1995).
El procedimiento se realiz de la siguiente manera:
las races se lavaron con agua corriente, despus de
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Francisco de Jess Arboleda Ruz, scar Adrin Guzmn Piedrahita y Jos Fernando Restrepo Henao
dejarlas secar a temperatura ambiente, se pesaron 40g
de ellas en una balanza Analytical Plus, marca Ohaus,
y con la ayuda de tijeras se cortaron transversalmente
trozos de races de 1 cm, que luego se homogenizaron.
Estos trozos se colocaron dentro del vaso de una
licuadora Osterizer, modelo 565-15, con 300 mL de
agua y luego se licuaron a alta velocidad por 30 seg.
La solucin del licuado fue depositada en un tamiz
de 250m el cual estaba colocado sobre un tamiz de
106m, y ste sobre otro de 25m. La muestra se lav
con agua a presin para que hubiera desprendimiento
de los nematodos, y del material que quedaba en el
tamiz de 25m, luego se deposit todo su contenido
en tubos de centrifugacin de 30 mL de capacidad.
Posteriormente, se centrifug a 3.800 rpm durante 5
min. Como consecuencia de la centrifugacin hubo
sedimentacin de las partculas pesadas en el fondo
del tubo y se procedi a eliminar el sobrenadante.
Seguidamente, los tubos fueron llenados nuevamente
con solucin de sacarosa al 50% y sometidos a
centrifugacin a 3.800 rpm durante 5 min, con el
propsito de que los nematodos quedaran fotando
en la solucin de sacarosa por densidad diferencial, y
fueran separados de las partculas ms pesadas. Luego
el sobrenadante se deposit en el tamiz de 25m
para lavar la sacarosa con agua corriente a presin
baja y evitar que los nematodos fueran afectados por
sta. Finalmente se recogieron 20 mL de agua con
nematodos en una caja de Petri.
Preparacin de los extractos acuosos de
higuerilla
Los extractos acuosos de cada tejido de higuerilla
(races, tallos, hojas y frutos), se prepararon colocando
en un recipiente (olla de cocina) 10g de tejido fresco
de cada tejido en 100 mL de agua destilada a 80C,
durante 15 min, para favorecer la extraccin de los
metabolitos secundarios. Posteriormente, el material
vegetal se cort en trozos de 1 a 2 cm de largo, y junto
con el agua, se depositaron en un vaso de licuadora
Osterizer, para ser licuados por 3 min. Despus
de esto, se deposit la suspensin en un embudo al
cual se le coloc papel fltro Whatman No. 40, para
fltrarla y obtener un extracto libre de impurezas
(grumos). Finalmente, para conservar las propiedades
de los metabolitos secundarios, cada extracto fue
depositado en botellas color mbar para impedir
que la luz afectara los compuestos de los extractos, y
despus fueron colocados en una nevera marca IBG
253NFLE1 a 4C. As mismo, los extractos fueron
utilizados en los ensayos con los nematodos antes
de 12h.
A cada extracto de higuerilla, se le evalu el punto
de acidez (pH) para descartar mortalidad de los
nematodos por esta condicin. El valor de pH fue
similar en los tejidos evaluados con valores de 5.63;
5.60; 5.62 y 5.60 para tallos, hojas, frutos y races,
respectivamente.
Obtencin de las concentraciones de los
extractos acuosos de higuerilla
Los extractos acuosos de races, tallos, hojas y frutos
de higuerilla, fueron evaluados en tres concentraciones
(25, 50 y 100%) sobre R. similis en condiciones in vitro.
La concentracin del 100% fue la misma solucin
madre de cada tejido que se encontraba dentro de
las botellas de color mbar ubicadas anteriormente
en la nevera. Para obtener la concentracin del 50%
se adicionaron 50 mL de la solucin madre y 50
mL de agua destilada en un beaker, guardndose
posteriormente en una botella de color mbar ms
pequea. Para obtener la concentracin del 25%
se adicionaron 100 mL de agua destilada a 50 mL
de la concentracin del 50% en un beaker y se
guardaron en una botella de color mbar. Para hacer
las diluciones, se utiliz una micro-pipeta de 10 a 100
L para garantizar una mayor facilidad y precisin.
Estandarizacin de la dosis de Carbofuran
aplicada sobre los nematodos
En ensayos previos al establecimiento de sta
investigacin, se aplic la dosis de Carbofuran
recomendada en la etiqueta del producto qumico,
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a
g
r
o
n
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:

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Efecto In vitro de extractos acuosos de higuerilla
la cual era de 240 ppm, pero esta dosis tena un
efecto nematicida inferior al 50% sobre R. similis a
las 48h despus de ser aplicado, tiempo en el cual
los extractos acuosos de los tejidos de higuerilla
mostraron un efecto nematicida, razn por la cual
se aument la dosis de carbofuran a 330 ppm (datos
no mostrados) donde se tuvo una mortalidad del
98%, para poder hacer una comparacin de su efecto
nematicida a las 48 h acorde con el efecto nematicida
de los extractos acuosos de higuerilla.
Evaluacin de los extractos acuosos de
tejidos de higuerilla sobre R. similis
En tres cajas de Petri pequeas de 5 cm de dimetro
x 1 cm de alto, se colocaron, con una micropipeta,
de a 20L de agua que contena 50 hembras de R.
similis; luego en cada una de ellas, se depositaron 2
mL del extracto acuoso de races de higuerilla en
las concentraciones del 25, 50 y 100%. Este mismo
procedimiento, se realiz con los extractos cetnicos
de tallos, hojas y frutos; al igual que con el testigo
qumico Carbofuran (dosis de 330 ppm), y con el
testigo agua. Por cada tejido y concentracin, se
tuvieron tres repeticiones con sus respectivos testigos
(qumico y agua).
Debido a la difcultad de separar los 50 nematodos
para todas las cajas de Petri de todos los tratamientos,
al igual que la difcultad de realizar las lecturas de
las variables, se realiz la evaluacin individual de
cada tejido de higuerilla. Con base en esto, en cada
montaje se tenan cinco tratamientos que consistan
en las tres concentraciones de cada tejido (25, 50 y
100%), y los testigos agua y qumico, cada uno con
tres repeticiones, para un total de 15 cajas de Petri,
las cuales fueron colocadas en la mesa del laboratorio
en un diseo experimental completamente aleatorio.
Para aumentar la confabilidad de los resultados
obtenidos, ste procedimiento se repiti tres veces
en diferentes tiempos.
Despus de 48h de estar expuestos los nematodos
a los diferentes tratamientos, en cada caja de Petri,
se evalu el nmero de hembras adultas de R. similis
muertas (efecto nematicida). Despus de evaluar sta
variable, los nematodos se colocaron en agua destilada
durante 4h, y luego se evalu el nmero de hembras
vivas despus de ser expuestas a la accin del agua
destilada. La diferencia entre el porcentaje de hembras
inactivas obtenidas en la primera lectura (48h), y el
porcentaje de hembras muertas en la segunda lectura
(4h), permiti calcular el efecto nemosttico.
Para evaluar el efecto nemosttico, las hembras de
R. similis, se pasaron a un tamiz de 25m y se les
lav el extracto con agua destilada usando un frasco
lavador y se volvieron a pasar con agua destilada a
las cajas de Petri debidamente marcadas. Las hembras
adultas se observaron bajo un estreo-microscopio
marca LW Scientifc, se cuantifcaron y clasifcaron
en mviles e inmviles, las inmviles se diferenciaron
por su aspecto rectilneo y por no responder al ser
estimuladas con una aguja.
Para determinar si las hembras fueron destruidas
por la accin de alguno de los extractos acuosos
de los tejidos de higuerilla, en cualquiera de sus
concentraciones o por el testigo qumico o el agua, se
determin la diferencia entre el nmero de hembras
mviles presentes por unidad experimental (cajas de
Petri) antes y despus de ser expuestas a la accin de
los tratamientos (48h) y despus de estar por 4h en
el agua destilada.
Anlisis estadstico
Para cada extracto acuoso de higuerilla, se estim el
promedio y la variacin con la variable mortalidad de
hembras de R. similis, bajo un diseo completamente
aleatorio. Cuando el anlisis de varianza mostr
diferencia de tratamientos en las variables evaluadas,
se aplic la prueba de comparacin de Tukey al 5%
de probabilidad.
RESULTADOS Y DISCUSIN
Los anlisis estadsticos permitieron determinar
que entre los tejidos de higuerilla, el mayor efecto
30
Francisco de Jess Arboleda Ruz, scar Adrin Guzmn Piedrahita y Jos Fernando Restrepo Henao
nematicida se encontr en los tratamientos con
extractos acuosos de frutos, races y hojas en la
concentracin del 100% con valores que estuvieron
entre 67 y 73% (Figura 1). Estos valores fueron
menores en 27% y estadsticamente diferentes al
testigo qumico Carbofuran, el cual present la mayor
mortalidad; asimismo, los anteriores tratamientos
fueron estadsticamente diferentes al testigo agua
que present la mortalidad menor (inferior al 3%)
(Figura 1). Los extractos acuosos de todos los tejidos
en las concentraciones del 25 y 50% causaron una
mortalidad intermedia de R. similis, con valores entre
22 y 46%, siendo estadsticamente diferentes a los
tratamientos antes mencionados (Figura 1). As, el
extracto acuoso de tallos de higuerilla present el
efecto nematicida menor en las tres concentraciones
evaluadas con valores entre 38 y 46%, los cuales
fueron estadsticamente diferentes a los extractos
de los otros tejidos, y a los testigos agua y qumico
que tuvieron los menores (3%) y mayores efectos
nematicidas (98%), respectivamente (Figura 1).
Efecto de extractos acuosos de races, tallos, hojas y frutos de higuerilla sobre R.
similis.
Figura 1.
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Frutos Races Hojas Tallos
TEJIDOS DE HIGUERILLA
Concentracin 25% Concentracin 50% Concentracin 100% Carbofuran Agua
b
c c
c
c
cd
cd
cd
cd
e
e
e
e
b
b
b
a
a a a
M
O
R
T
A
L
I
D
A
D
(
%
)
*Dentro de cada tejido de higuerilla, las columnas seguidas por la misma letra no se diferencian
signifcativamente de acuerdo a la prueba de rangos mltiples de Tukey al 5 %.
31
a
g
r
o
n
.

1
8

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2
)
:

2
5

-

3
6
,

2
0
1
0
Efecto In vitro de extractos acuosos de higuerilla
Los resultados anteriores permitieron demostrar
que los extractos acuosos de frutos, races y hojas
de higuerilla en la concentracin del 100%, tuvieron
el mayor efecto nematicida sobre R. similis, en
condiciones in vitro. No obstante, que estos extractos
tuvieron menor mortalidad que el testigo qumico,
hay que destacar, que el Carbofuran, no fue utilizado
en la dosis comercial de 240 ppm, para el control de
Efecto nematicida (%) de extractos de frutos (A), raices (B), hojas (C) y tallos (D)
higuerilla sobre R. similis en in vitro; en tres tiempos diferentes.
Figura 2.
D
C
B
A
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Francisco de Jess Arboleda Ruz, scar Adrin Guzmn Piedrahita y Jos Fernando Restrepo Henao
ste ftonematodo, sino en una dosis mayor a los 330
ppm, lo cual demuestra que los tratamientos con los
extractos acuosos tuvieron un excelente efecto sobre
la mortalidad de R. similis a las 48h de evaluacin.
El mayor efecto de mortalidad de los extractos
acuosos de los frutos de higuerilla sobre R. similis
(73%), pudo ocurrir debido a la cantidad de ricina
presente en ellos, ya que, esta protena esta reportada
como toxica sobre los nematodos (Marbn et al., 1987;
Rich et al., 1989); adems, segn estudios realizados
por Soarez (2005) Pita & Martnez (2004), la ricina
est slo presente en los endospermas de los frutos,
y en ningn otro tejido. Estos resultados coinciden
con los encontrados por Adegbite & Adesayin (2005),
quienes al evaluar el efecto nematicida de los extractos
acuosos de races de cuatro plantas, entre ellas la
higuerilla, a una concentracin del 100%, se afect
la poblacin y la eclosin de juveniles de Meloidogyne
incognita en un 76% y 93%, respectivamente; mientras
que en la concentracin del 5% se afect en un 12 y
44%, respectivamente.
Los resultados obtenidos en ste estudio, confrman
las propiedades nematicidas de la higuerilla sobre
R. similis, las cuales son determinadas por los
metabolitos qumicos que produce, y son similares
a los resultados obtenidos por Rodrguez (2005)
y Hernndez et al. (2000), quienes afrman que la
higuerilla libera compuestos txicos y dos lectinas,
la ricina y la ricinus-aglutinina, ambas con capacidad
para unirse fuertemente a los anfidios de los
nematodos ftoparsitos Meloidogyne spp. Goeldi,
Naccobus aberrans (Thorne, 1935) Thorne & Allen,
y Pratylenchus coffeae (Zimmermann, 1898) Filipjev &
Schuurmans Stekhoven, permitiendo modifcar su
comportamiento quimiotctico (Marbn et al., 1987;
Rich et al., 1989).
En los tres tiempos de evaluacin de los extractos,
los resultados del efecto nematicida de los extractos
acuosos de los tejidos de higuerilla sobre R. similis
fueron consistentes en el tiempo, debido a que los
valores fueron similares en todas las concentraciones
evaluadas, al igual que en los testigos (Figura 2), lo
cual demostr las bondades, y repetitividad de estos
extractos acuosos en el control de ste ftonematodo
en condiciones in vitro. As mismo, se encontr una
relacin directa entre la concentracin del extracto
acuoso de los tejidos de higuerilla evaluados y la
mortalidad del nematodo Barrenador, ya que, al
aumentar la concentracin del extracto, la mortalidad
aument como ocurri con los extractos acuosos
de frutos donde la mortalidad pas del 33%, en la
concentracin del 25%, a una mortalidad de 73%, en
la concentracin del 100%, a las 48h cuando se realiz
la evaluacin (Figura 2). Debido al efecto ftotxico
o nematicida de los extractos acuosos de los tejidos
de higuerilla sobre R. similis, el cual se refej en la
consistencia de los resultados en, los tres tiempos
de evaluacin y, en las tres concentraciones (25, 50
y 100%), no se encontr efecto nemosttico (datos
no mostrados).
El efecto nematicida de los extractos acuosos de
higuerilla a diferentes concentraciones tambin fue
demostrado por Mareggiani et al. (2005), quienes al
evaluar el efecto de los extractos acuosos de hojas
y frutos de cinamomo (Melia azedarach L.) y trichilia
(Trichilia glauca L.) en las concentraciones del 10 y 30%
sobre M. incognita, encontraron que los extractos en la
concentracin menor (10%) produjeron mortalidad
entre el 23 y el 35%; mientras que extractos en la
concentracin mayor (30%) produjeron mortalidad
entre el 33 y 46%. A pesar que, los extractos acuosos
eran de plantas diferentes a la higuerilla, se pudo
confrmar que al aumentar la concentracin de los
extractos acuosos, se aument su toxicidad, y en el
caso de la higuerilla, su efecto nematicida sobre R.
similis.
As mismo, Adegbite & Adesiyan (2005), al evaluar
el efecto nematicida de los extractos acuosos de
races de cuatro plantas entre ellas la higuerilla sobre
el nematodo de las Agallas (M. incognita), que estaba
atacando un cultivo de soya (Glycine max (L.) Merrill),
encontraron que en la concentracin del 100%, se
presentaba una inhibicin de la eclosin de juveniles y
33
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g
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o
n
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Efecto In vitro de extractos acuosos de higuerilla
mortalidad de juveniles de 95 y 75%, respectivamente.
Franco et al. (2002),tambin obtuvieron efecto
nematicida con la aplicacin de enmiendas orgnicas
como residuos de higuerilla (R. communis), al momento
del trasplante de plantas de tomate, para el manejo
de Nacobbus aberrans en condiciones de invernadero,
encontrando que la incorporacin de las enmiendas
de higuerilla, redujeron la formacin de agallas en las
races en 21 y 46% en la concentracin del 1 y 2%,
respectivamente. As , la altura de planta, el peso seco
de follaje y el peso seco de races, se incrementaron
en un 16 y 21%, 55 y 55%, y 8 y 7%, con higuerilla
incorporados al 1 y 2%, respectivamente. Resultados
similares tambin fueron obtenidos por Mashela &
Nthangeni (2002), quienes demostraron la efcacia
de las semillas de higuerilla en la supresin de las
poblaciones de M. incognita en tomate.
As mismo, en trabajos realizados en condiciones de
casa de plstico, para el control de Meloidogyne javanica
en races de tomate (Lycopersicon esculentum Mill.), Lopes
et al. (2009), encontraron que al aplicar enmiendas al
suelo de varios desechos industriales, dentro de ellos
la torta de higuerilla en concentraciones de 0.5 y 1.0, y
en suelo mezclado con 5.000 huevos de M. javanica en
materos de 2 L de capacidad, y una semana despus
sembrando plntulas de tomate Santa Cruz Kada, se
redujo el nmero de huevos por planta en 18 y 48%,
respectivamente, a los 60 das despus del trasplante.
Gardiano et al. (2006), evaluaron 20 extractos acuosos
de hojas de plantas entre ellas la higuerilla sobre el
nmero de agallas producidas por M. javanica, en
plantas de tomate variedad Santa Clara. Los extractos
se obtuvieron por disolucin de 1g de hojas secas
por cada 10 mL de agua destilada, y se mantuvieron
en reposo por 24h, para despus ser fltrado. Los
resultados permitieron determinar que la adicin
al suelo de los extractos acuosos de hojas de menta
Mentha spp., redujo en un 76% el nmero de agallas
por sistema radical de las plantas tratadas, seguido por
los extractos acuosos de las hojas de bardana (Lappa
communis L.) y de higuerilla con una reduccin a 66 y
55%, respectivamente.
En ste estudio y en los mencionados anteriormente
se encontr efecto nematicida de los extractos de
higuerilla, mientras que existe un reporte de Das et
al. (2006), quienes no encontraron efecto nematicoda
con extractos de hojas de higuerilla sobre Heterodera
glycines Ichinohe, y Meloidogyne spp., en estudios in vitro.
En este caso, los autores sugirieron que el principio
activo con propiedades nematicidas puede ser
liberado a partir de la descomposicin de las hojas en
el suelo, y por esta razn al haber aplicado extractos
acuosos estos no fueron tan efcientes.
CONCLUSIONES
Los extractos acuosos de tejidos de higuerilla en las
concentraciones del 25, 50 y 100%, ejercieron un
efecto nematicida sobre el nematodo Barrenador
R. similis, en condiciones in vitro, despus de 48
horas de aplicados, siendo el mayor el efecto en
la concentracin del 100% similar al efecto de
Carbofuran.
Al aumentar la concentracin del 25 al 100% en los
extractos acuosos de los tejidos de higuerilla (races,
tallos, hojas y frutos), en los tres tiempos de lectura,
se evidenci un incremento en el efecto nematicida
de los extractos sobre R. similis.
Los extractos acuosos de higuerilla tienen propiedades
nematicidas convirtindose en una alternativa
promisoria que debe ser validada en condiciones de
campo dentro de un manejo integrado de R. similis,
posibilitndole a los agricultores producir estos
productos en sus fncas de una forma econmica y
viable, aprovechando sus recursos y al mismo tiempo
generando una agricultura respetuosa con el medio
ambiente.
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Francisco de Jess Arboleda Ruz, scar Adrin Guzmn Piedrahita y Jos Fernando Restrepo Henao
REFERENCIAS BIBLIOGRFICAS
Acacio-Bigi, M. J. A., Hebling, O. C., Bueno, F. C. & Pagnocca, M. (1998). Toxicidade de extratos foliares de Ricinus
communis L. para operarias de Atta sexdens rubropilosa En: Forel. Rev. Bras. Ent., 41(2-4). pp. 239-243.
Adegbite, A. A., & Adesiyan, S. O. (2005). Root extracts of plants to control Root-Knot Nematode on Edible Soybean.
In: World Journal of Agricultural Science, No. 1, Vol. 1. pp. 18-21.
Araya, M. (2003). Situacin actual del manejo de nematodos en banano (Musa AAA) y pltano (Musa AAB) en el
trpico americano. En: Rivas, G. & Rosales, F. (eds.). Manejo Convencional y alternativo de la Sigatoka Negra, Nematodos y
Otras Plagas Asociadas al Cultivo de Musceas en los Trpicos. Francia: INIBAP. pp. 79-102.
Araya, M., Centeno, M., & Carrillo, W. (1995). Densidad poblacional y frecuencia de los nematodos parsitos de
banano (Musa AAA) en nueve cantones de Costa Rica. En: CORBANA, 20 (43). pp. 6-11.
Araya, M. & Moens, T.( 2003). Parasitic nematodes on Musa AAA (Cavendish subgroup cvs Grande naine Valery
and Williams). En: Turner, D., & Rosales, F. (eds.). Banana Root System: Toward a Better Understanding for Its Productive
Management. Montpellier, France: INIBAP. pp. 201-223.
Baird, C. (2001). Qumica ambiental. Parte II. Barcelona. Espaa: Ed. Reverte SA. pp. 300-388.
Caffarini, P., Carrizo, P., Pelicano, A., Roggero, P., & Pacheco, J. (2008). Efectos de extractos acetnicos y acuosos de
Ricinus communis (ricino), Melia azedarach (paraso) y Trichillia glauca (trichillia), sobre la Hormiga Negra comn (Acromyrmex
lundi). En: IDESIA, No. 1, Vol. 26. pp. 59-64.
Castillo, J. (2004). Determinacin de metabolitos secundarios en plantas silvestres del parque nacional Terepaima, municipio Palavecino,
Estado Lara. Tesis. Universidad Centro occidental Lisandro Alvarado, Venezuela. 103 p.
Cspedes, C. L., Alarcn, J., Aranda, E., Becerra, J. & Silva, M. (2001). Insect growth regulator and insecticidal activity
of beta-dihydroagarofurans from Maytenus spp. (Celastraceae) (abstract). Zeitschrift fr Naturforschung C. In: Journal
of Biosciences, 56. pp. 603-613.
Chitwood, D. J. (1992). Nematicidal compounds from plants. In: Nigg, H. N. & Seigler, D. (eds.). Phytochemical Resources
for Medicine and Agriculture. New York, USA: Plenum Press. pp. 185-204.
Collavino, M., Pelicano, A., & Gimnez, A. (2006). Actividad insecticida de Ricinus communis L. sobre Plodia interpunctella
HBN. (Lepidoptera: Phycitinae). En: Rev. FCA UNCuyo, T. XXXVIII. No. 1. pp. 13-18.
CORPORACIN COLOMBIANA DE INVESTIGACIN AGROPECUARIA, CORPOICA. CENTRO DE
INVESTIGACIONES LA SELVA. (2008). Higuerilla: Alternativa productiva, energtica y agroindustrial para Colombia. 1 ed.
Rionegro, Antioquia: Centro de Investigaciones La Selva-CORPOICA. 38 p.
Domnguez, G, A. & Domingues, P. (1999). Alimentacin y salud: residuos a la carta. En: Ruralia, No. 5. pp. 11-14.
Fogain, R. (2000). Effect of Radopholus similis on plant growth and yield of plantain (Musa AAB). In: Nematology, No.
2. pp. 129-133.
Franco, M. I., Cid del Prado V. I., Zavaleta-Meja, E. & Snchez-Garca, P. (2002). Aplicacin de enmiendas orgnicas
para el manejo de Nacobbus aberrans en tomate. En: Nematropica, No. 2, Vol. 32. pp. 113-124.
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6
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1
0
Efecto In vitro de extractos acuosos de higuerilla
Gardiano, C. G. (2006). A atividade nematicida de extratos aquosos e tinturas vegetais sobre Meloidogyne javanica (Treubb, 1885)
Chitwood, 1949.Tesis presentada para optar al ttulo de Magster Scientiae. Vicosa Minas Gerais Brazil. Universidad
Federal de Vicosa. Programa de Pos-graduacao de Fitopatologa. 78 p.
Gowen, S.,Qunherv, P. & Fogain, R. (2005). Nematodes parasites of bananas and plantains. En: Luc, M., J. Sikora.
& Bridge, J. (eds.). Plant Parasitic Nematodes in Subtropical and Tropical Agriculture. pp. 611-643.
Hernndez, H. G., Johansen, R., Gazca, L., Equihua, A., Salinas, A., Estrada, E., Duran, F. & Yalle, A. (2000). Plagas
del aguacate. In: Telliz, D. (ed.) El aguacate y su manejo integrado. Mxico: Ediciones Mundi-prensa. pp. 117-136.
Kouri, J., Ferreira dos Santos, R. & Lemos, B. M. A. (2006). Cultivo da mamona importancia econmica. En: Embrapa
Algodao sistemas de producao (versao electrnica). 4-2 Edicao. Disponible en: http://sistemasde producao.cptia.
embrapa.br/FontesHTML/mamoma/cultivodamamona2ed/importancia.htmlg. [consultado el 15 de Marzo de 2011].
Lagunes, T. A. & Villanueva, J. (1994). Toxicologa y manejo de insecticidas. Montecillo: Colegio de Postgraduados. 264 p.
Lopes, E. A., Ferraz, S., Dhingra, O. D., Afonso, P. A. & Freitas, L. G. (2009). Soil amendment with castor bean
oilcake and jack bean seed powder to control Meloidogyne javanica on tomato roots. En: Nematologia Brasileira Piracicaba
(SP) Brasil, Vol. 33 (1). pp. 106-109.
Luc, M., Sikora, R. & Bridge, J. (2005). Plant parasitic nematodes in subtropical agriculture. 2
da
Edition. Wallingford: CAB
International. 841 p.
Mareggiani, G., Zamuner, N., Michetti, M., Franzetti, D. & Collavino, C. (2005). Impact of natural extracts on target
and non target soil organisms. En: Boletn de Sanidad Vegetal, Plagas, 31. pp. 443-448.
Martnez, H., Pena, Y. & Espinal, C. (2006). La cadena de pltano en Colombia: una mirada global de su estructura y
dinmica 1991-2005. En: Documento de trabajo, No. 102. Bogot: Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural.
Marbn, N., Jeyaprakash, A., Jansson, H. B., Damon, Jr. R. A. & Zuckerman, B. M. (1987). Control of root-knot
nematodes on tomato by lectins. In: Journal of Nematology, No. 19. pp. 331-335.
Meredith, J. (1973). Algunos mtodos de campo y laboratorio para trabajar con nematodos. Maracaibo, Venezuela. 44 p.
Moens, T., Araya, M., Swennen, R. & de Waele, D. (2004). Enhanced biodegradation of nematicides after repetitive
applications and its effect on root and yield parameters in commercial banana plantations. In: Bio Fertil Soils, No. 39.
pp. 407-414.
Moshkin, V. A. (1986). Economic importance and regions of cultivation of castor. In: Moshkin, V. A. (ed.). Kolos.
Moscow: Ed. Castor. pp. 1-5.
Mashela, P. W. & Nthangeni, M. E. (2002). Effcacy of Ricinus communis fruit meal with and without Bacillus species
on suppression of Meloidogyne incognita and growth of tomato. In: Journal of Phytopathology, No. 150. pp. 399-402.
Pita, R. A. & Martnez, L. M. R. (2004). Ricina: una ftotoxina de uso potencial como arma. En: Rev. Toxicol, No.
21. pp. 51-63.
Rich, J. R., Rahi, G. S., Opperman, C. H. & Davis, E. L. (1989). Infuence of the castor bean (Ricinus communis) lectin
(ricin) on motility of Meloidogyne incognita. In: Nematropica, No. 19. pp. 99-103.
36
Francisco de Jess Arboleda Ruz, scar Adrin Guzmn Piedrahita y Jos Fernando Restrepo
Rodrguez, C. & Lagunes, A. (1992). Plantas con propiedades insecticidas. Resultados de pruebas preliminares de
laboratorio, campo y granos almacenados. En: Agroproductividad, No. 1. pp. 27-25.
Rodrguez, C. (2005). Plantas contra plagas 2 Epazote, hierba de la cucaracha, paraso, higuerilla y sabadilla. 1 ed. Tlaxcala. Mxico:
Instituto Tecnolgico del Altiplano de Tlaxcala, RAPAL, RAPAM, SOMAS. 209 p.
Sarah, J. L., Pinochet, J. & Stanton, J. (1996). Plagas de Musa. Hoja Divulgativa No. 1. El Nematodo Barrenador del Banano
Radopholus simlis Cobb. Montpelier. Francia: Inibap. pp. 1-2.
Soarez, S., Liv. (2005). O que sabemos sobre torta de mamona. En: Documentos 134. Embrapa. Empresa Brasileira
de Pesquisa Agropecuaria. Centro Nacional de Pesquisa de Algodao. (2005 Campina Grande PB). Embrapa. Campina
Grande PB.
Sosa, M. E. & Tonn, C. E. (2008). Plant secondary metabolites from Argentinean semiarid lands: bioactivity against
insects. In: Phytochemical Review, No. 7. pp. 3-24.
Topping, M. D., Henderson, R. T. S., Luczynska, C. M., & Woodmass, A. (1982). Castor bean allergy among workers
in the felt industry. In: Allergy, No. 37. pp. 603-608.
Vzquez-Luna, A., Prez-Flores, L., & Daz-Sobac, R. (2007). Biomolculas con actividad insecticida: una alternativa
para mejorar la seguridad alimentaria. En: Ciencia y Tecnologa Alimentaria, No. 5 (4). pp. 306-313.
Verduzco, L., Farias, J., Orozco, M., & Guzmn, S. (1996). Efecto de la incorporacin de plantas y aplicacin de
nematicidas sobre el control de nematodos agalladores. En: Revista Mexicana de Fitopatologa, 14. Pp.168.
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