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, 3(1), 2009
2009 Asociacin Peruana de Helmintologa e Invertebrados Afines (APHIA)
Resumen
La lisa Mugil cephalus Linnaeus, 1758 (Mugilidae) es un pez bentopelgico carnvoro de la costa central del Per. Se
investig algunos componentes comunitarios de la parasitofauna de 74 M. cephalus adquiridos del Terminal Pesquero de
Chorrillos, Lima, Per, entre agosto y diciembre de 2008. Fueron necropsiados los peces con el objetivo de caracterizar la
comunidad parasitaria y evaluar la influencia del tamao y sexo del hospedero, sobre sus principales helmintos y crustceos
parsitos. As como algunos patrones de diversidad en la ecologa de las comunidades y co-ocurrencia branquial de los
ectoparsitos ms prevalentes. Los peces mostraron una longitud total promedio de 31,4 2,7 cm. La abundancia media total de
infeccin y el promedio de la riqueza de especies parsitas fue de 2,3 (0-32) y 0,79 (1-3), respectivamente. No se observaron
parsitos en 30 hospederos (40,5 %). Tuvieron infeccin con 1, 2 y 3 especies parsitas 32 (43,2 %), 9 (12,2 %) y 3 (4,1 %),
respectivamente. Se encontraron tres ectoparsitos: Metamicrocotyla macracantha (Alexander, 1954) (Monogenea), y dos
coppodos Bomolochus nitidus Wilson, 1911 y Naobranchia lizae (Kroyer, 1863); y dos endoparsitos: el tremtode
Hymenocottoides manteri Kuznetzov, 1990 y el nemtodo Contracaecum multipapillatum (Rudolphi, 1802) von Drasche,
1882. La comunidad parasitaria de M. cephalus se caracteriz por: 1) dominancia de los ectoparsitos; 2) ausencia de relacin
entre la longitud total y el sexo del hospedero con la prevalencia y abundancia de las especies parsitas; 3) presencia de C.
multipapillatum en forma larvaria y posible enfermedad zoontica, 4) distribucin agregada en los parsitos, 5) preferencia
branquial con relacin a la prevalencia, para el I arco en M. macracantha y el III arco en N. lizae, y 6) ausencia de variacin en la
intensidad media en infecciones monoespecificas y recurrentes para M. macracantha y N. lizae.
Palabras clave: Contracaecum - ecologa parasitaria - estructura parasitaria Hymenocottoides- Metamicrocotyla Naobranchia - Peru.
Abstract
Flathead mullet Mugil cephalus Linnaeus, 1758 (Mugilidae) is a carnivore benthopelagic fish of the central coast from Peru. We
research some community components of parasitofauna of 74 M. cephalus acquired from Chorrillos Fishmarket, Lima, Peru,
between August and December 2008. We necropsy fishes with aim to characterize parasite community, evaluate influence of
length and sex of host on its main helminths and crustacean parasites and in addition some diversity patterns on ecology of
communities and gill co-occurrence of ectoparasites more prevalents. Fishes showed a total length mean of 31,4 2,7 cm.
Mean abundance of infection and mean parasite species richness was 2.3 (0-32) and 0.79 (1-3), respectively. Thirty hosts were
not parasited (40.5 %). Infection, with 1, 2 and 3 species of parasites were 32 (43.2 %), 9 (12.2 %) and 3 (4.1 %), respectively.
Three ectoparasites were found: Metamicrocotyla macracantha (Alexander, 1954) (Monogenea), and two copepods
Bomolochus nitidus Wilson, 1911 and Naobranchia lizae (Kroyer, 1863); and two endoparasites: trematod Hymenocottoides
manteri Kuznetzov, 1990 and nematod Contracaecum multipapillatum (Rudolphi, 1802) von Drasche, 1882.; Parasite
community of M. cephalus was characterized by: 1) dominance of ectoparasites; 2) absence of relation with length and sex host
with prevalence and abundance of parasitic species; 3) presence of C. multipapillatum in larval forms of helminths and
possiblely zoonotic disease, 4) contagious distribution of parasites, 5) gill preference in relation to prevalence, for I gill branch
to M. macracantha and III gill branch to N. lizae, and 6) ausence of variation on mean intensity of monospecific and recurrent
infections to M. macracantha and N. lizae.
Key words: Contracaecum - Hymenocottoides- Metamicrocotyla Naobranchia parasite ecology parasite structure Peru.
1
Museo de Historia Natural. Facultad de Ciencias Biolgicas. Universidad Ricardo Palma. Av. Benavides 5440, Lima 33,
Per. joseiannacone@gmail.com
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INTRODUCCIN
Mugil cephalus (Linnaeus, 1758) es una especie
cosmopolita de aguas tropicales, subtropicales y
temperadas que se distribuye en el Pacfico Este desde
Baha de San Francisco (EEUU) a Valdivia (Chile) e
inclusive en las Islas Galpagos (Chirichigno & Velez,
1998). Tambin se le localiza en las aguas costeras de los
Ocanos Atlntico e ndico (El-Gharabawy & Assem,
2006). Es consumidora secundaria de aguas costeras,
habita en fondos arenosos, areno-fangosos, ros, lagunas
y estuarios y forma cardmenes (Barrionuevo &
Marcial, 2006; Olukoajo, 2008). Se puede concentrar en
aguas contaminadas de los puertos marinos. Es una
especie catdroma que presenta migraciones,
remontando los ros y retirndose hacia el mar a una
distancia variable del litoral para desovar. La lisa es una
especie de gran importancia en la pesquera comercial,
pesca deportiva y en acuicultura (Bunkley & Williams,
1995).
Especies del gnero Mugil (Mugilidae) han sido objeto
de estudio con relacin a su parasitofauna e ndices
parsitolgicos en varias latitudes: Mugil platanus
Gnther, 1880 en Brasil (Ranzani & Silva, 2004, Knoff
et al., 2007); Mugil curema Cuvier y Valenciennes,
1836 en Mxico (Garca & Williams, 1985; MendozaGarfias & Prez-Ponce, 1998; Fajer et al., 2006); M.
cephalus en Australia (Crib et al., 1994; Lester et al.,
2009), en Chile (Muoz & Olmos, 2007, 2008), en
Espaa (Blasco-Costa et al., 2007), en Japn (The Do,
1981), en Mxico (Mendoza-Garfias & Prez-Ponce,
1998; Valles-Ros et al., 2000), en Per (Armas, 2006),
en USA (Rawson, 1977; Collins, 1987; Baker et al.,
2005a,b, 2008), entre otros.
Se han registrado para M. cephalus 23 especies parsitas
para las costas de Per y Chile (Gonzles y Sarmiento,
1986; Luque et al., 1991; Tantalen et al., 1922, 1994,
Kohn & Cohen, 1998; Sarmiento et al., 1999; Kohn et
al., 2007; Muoz & Olmos, 2007, 2008).
La primera aproximacin cuantitativa de los parsitos
de M. cephalus se realiz hace 22 aos entre 1983-1986
para la costa central en Chorrillos, Lima, Per
(Luque,1985, 1987, 1994). En los ltimos 30 aos se
han realizado algunas evaluaciones de la fauna
parasitaria de M. cephalus en diversas localidades del
Per: en Paracas durante 1982-83 (Morales et al., 1997),
en Arequipa durante 1990 (Ruelas & Crdova,
1997a,b), en Lambayeque durante 1992-1993 (Alvites
et al., 1994), Trujillo durante 1995 (Jara & Diaz-Limay,
1995), en Tumbes durante el 2001 (Zamora et al.,
2002a,b), Ventanilla durante 1998 al 2001 (Rodrguez
et al., 2002) y Terminal pesquero de Villa Mara durante
el 2001 (Rabines & Verano, 2002). Desde 1986 no se ha
efectuado ningn anlisis comunitario parasitario en
este pez en Chorrillos, Per.
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Iannacone J, Alvario L.
MATERIAL Y MTODOS
Se adquirieron 74 especmenes de lisa, M.
cephalus entre agosto y septiembre de 2008 en el
Terminal Pesquero de Chorrillos - Lima, Per
(1230S, 7650W). Piel, aletas, fosas nasales,
ojos, branquias, cavidad bucal, estmago,
intestino, rin, corazn, mesenterio y cavidad
celmica fueron examinados empleando
microscopio estereoscopio para la bsqueda de
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RESULTADOS
Los peces machos y las hembras de M. cephalus
presentaron una longitud promedio de 30,9 (2,6
cm, n = 51), y de 32,3 (2,7 cm, n = 23),
respectivamente, no existiendo diferencias entre
ambos sexos (t = 1,99, P = 0,06) entre 24,5 38,0
cm (31,42,7).
La Tabla 1 muestra la prevalencia, intensidad
media y abundancia media de infeccin de los
cinco taxa de parsitos encontrados en los 74
especmenes muestreados de M. cephalus durante
el 2008. Adems, en tres parsitos se observ una
distribucin sobredispersa (distribucin binomial
negativa) (Fig. 1), pues el ndice de dispersin fue
mayor a 1. En dos parsitos no se determin el tipo
de distribucin por presentar prevalencia menor al
10 %. Los tres parsitos con mayor importancia
especfica (prevalencia y abundancia media)
fueron M. macracantha, N. lizae e
Hymenocottoides manteri (Kuznetzov, 1990)
(Tabla 1). Los ectoparsitos dominaron en nmero
de especies (n = 3) y en porcentaje de individuos
recolectados (72,6%).
Durante el 2008, se recolectaron un total de 172
parsitos en todo el muestreo, La abundancia
media total de infeccin y el promedio de la
riqueza de especies parsitas fue de 2,3 (0-32) y
0,79 (1-3), respectivamente. No se observaron
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Iannacone J, Alvario L.
DISCUSIN
Se observaron algunos patrones en la estructura y
composicin de la comunidad parasitaria de M.
cephalus durante el 2008: 1) dominancia de los
ectoparsitos; 2) ausencia de relacin entre la
longitud total y el sexo del hospedero con la
prevalencia y abundancia de las especies parsitas;
3) presencia de C. multipapillatum en forma
larvaria y posible enfermedad zoontica, 4)
distribucin agregada en los parsitos, 5)
preferencia branquial con relacin a la
prevalencia, para el I arco en M. macracantha y el
III arco en N. lizae, y 6) ausencia de variacin en la
intensidad media en infecciones monoespecificas
y recurrentes para M. macracantha y N. lizae.
La dominancia de ectoparsitos ha sido reportada
para otras comunidades parasitarias en peces
marinos de la Costa del Pacfico Sur (Luque, 1996;
Oliva & Luque, 1998). En el presente estudio,
predominaron principalmente dos ectoparsitos
adultos M. macracantha y N. lizae, y en ningn
caso con prevalencias mayores al 40% (Tablas 1 y
2). Luque (1987, 1994b) tambin encontr en
1983-1986 que la comunidad de M. cephalus
estuvo dominada por ectoparsitos. MendozaGarfas & Prez-Ponce de Len (1998)
encontraron para M. macracantha una prevalencia
ligeramente menor a la del presente estudio de
25% en la Baha de Jalisco, Mxico.
Se detect que la composicin parasitaria de M.
cephalus present ausencia de correlacin entre la
abundancia de cada parsito con el tamao de la
lisa (Tabla 3). Aunque, se ha sealado que los
hospederos con tamao corporal ms grande, en
trminos de masa y longitud, podran proveer ms
espacio, ms nutrientes, y posiblemente una ms
amplia variedad de nichos para los organismos
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Iannacone J, Alvario L.
Tabla 1. Prevalencia, intensidad y abundancia media de los parsitos de Mugil cephalus en el Terminal Pesquero de Chorrillos,
Lima Per.
Prevalencia
Intensidad
media
Abundancia
media
ndice de
dispersin
Importancia
especfica
36,4
2,3
0,82
1,88
88,11
2032
13,5
4,5
0,61
3,87
74,5
2,7
0,02
ND
4,7
4,1
22,9
2,6
3,3
0,11
0,75
ND
2,98
15,1
97,9
Parsito
MHN
Monogenea
Metamicrocotyla macracantha 2019
Trematoda
Hymenocottoides manteri
Nematoda
Coppoda
Bomolochus nitidus
Naobranchia lizae
2818
2820
Tabla 2. Frecuencia de dominancia de los parsitos componentes de Mugil cephalus de la Costa Central en Chorrillos, Lima,
Per.
Parsito
Metamicrocotyla macracantha
Hymenocottoides manteri
Contracaecum multipapillatum
Bomolochus nitidus
Naobranchia lizae
Frecuencia de
dominancia
Frecuencia de dominancia
de dos especies
21
7
1
2
12
1
0
1
0
2
Tabla 3. Valores de los coeficientes de correlacin (r) para evaluar la posible relacin entre la longitud total de Mugil cephalus
versus la abundancia y prevalencia de sus parsitos.
Parsito
Metamicrocotyla macracantha
Hymenocottoides manteri
Naobranchia lizae
Especies
abundancia media total
r*
-0,16
0,11
0,59
ND
-0,06
r**
0,79
0,85
0,29
ND
0,91
0,04
0,05
0,36
0,06
0,14
0,84
0,89
0,15
0,57
0,21
(p) nivel de significancia, (r) coeficiente de correlacin. (*) = longitud total vs prevalencia. (**) = longitud total vs.
abundancia media. ND = No determinado.
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Iannacone J, Alvario L.
Tabla 4. Valores de la prueba de t de student, prueba de Levene y del estadstico X2 usados para evaluar posible relacin entre
el sexo versus la abundancia y prevalencia de los parsitos de Mugil cephalus. (p) nivel de significancia.
Parsito
Metamicrocotyla macracantha
Hymenocottoides manteri
Naobranchia lizae
Especies
abundancia media total
1,18
1,10
0,35
0,20
0,69
0,24
0,30
0,72
0,83
0,48
3,45
3,11
0,47
0,01
2,01
0,07
0,11
0,50
0,99
0,16
0,10
0,66
0,18
ND
0,02
p
0,75
0,41
0,66
ND
0 ,86
Indices
Chao-2
Jacknife-1
Jacknife-2
Valores
5
5
5
0,80
0,88
0,41
Shannon-Wiener
Equitabilidad de Pielou
Simpson
Berger-Parker
0,55
0,79
0,30
0,35
Metamicrocotyla
macracantha
Naobranchia
lizae
2,1 1,3
11
4,0 3,8
4
1,43
13
0,17
2,4 2,1
5
3,0 2,0
4
0,43
7
0,67
Solo el I Arco
IM por pez
n
IR por pez
n
t
g.l.
P
2,1 3,6
20
2,8 1,1
7
0,85
25
0,40
2,0 5,3
10
5,1 1,6
7
1,77
15
0,09
22
Tabla 7. Prevalencia e Intensidad media de infestacin por arco branquial de M. macracantha y N. lizae en M. cephalus
procedentes del Terminal Pesquero de Chorrillos, Lima, Per durante el 2008.
Prevalencia
Metamicrocotyla macracantha
Arco
I
II
III
IV
X2
P
20,2
12,2
8,1
0
*
< 0,05
Naobranchia lizae
Sig.
a
b
b
c
Sig.
12,1
9,5
16,2
1,4
*
< 0,05
b
b
a
c
Intensidad media
Arco
I
II
III
F
g.l.
P
Promedio DE
Sig.
2,6 2,2
1,2 0,4
1,5 0,5
2,47
2 y 26
0,10
a
a
a
Promedio DE Sig.
a
a
a
2,6 1,9
2,7 2,8
1,4 0,6
1,64
2 y 25
0,21
DE = Desviacin estndar. Sig. = Significancia. g.l. = grados de libertad. X2= chi-cuadrado. F = estadstico de Fisher. Letras
minsculas iguales en una misma columna indican que los valores obtenidos son estadsticamente iguales. No se incluy el
cuarto arco branquial para el anlisis de la intensidad media debido a que en M. macracantha, la prevalencia fue 0% y en N. lizae
fue solo de 1,4%.
70
60
MM
NL
HM
INDV
SPS
50
40
30
20
10
0
1
10
100
Figura 1. Frecuencia del nmero de parsitos encontrados en Mugil cephalus. MM = Metamicrocotyla macracantha. NL=
Naobranchia lizae. HM = Hymenocottoides manteri. SPS = Nmero de espcies. INDV = indivduos.
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REFERENCIAS BIBLIOGRFICAS
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