Juliana Marigo

Patologia Comparada das Principais Enfermidades

Parasitrias de Mamferos Marinhos encontrados na
Costa Sudeste e Sul do Brasil.

So Paulo
-2003-

Juliana Marigo

Patologia Comparada das Principais Enfermidades

Parasitrias de Mamferos Marinhos encontrados na
Costa Sudeste e Sul do Brasil.

Dissertao apresentada para a

obteno do ttulo de Mestre junto
faculdade de Medicina Veterinria e
Zootecnia da Universidade de So
Paulo.
Departamento:
Patologia
rea de Concentrao:
Patologia Experimental e Comparada
Orientador:
Prof.Dr.Jos Luiz Cato-Dias

So Paulo
-2003-

AGRADECIMENTOS
Ao nosso querido orientador Cato por desde o incio acreditar na minha vontade de
trabalhar com os parasitas dos golfinhos e aceitar o desafio. Por todo o carinho e apoio sempre.
Por tudo o que aprendi e pela pacincia necessria para esta orientada :-)
Aos meus pais Joo e Dolores por terem transmitido o carinho pelos animais desde cedo
e sempre apoiado meu trabalho...Tudo isso no seria possvel sem a Fundao Marigo!!!!
Obrigada por aceitarem minha mudana da fazenda para o mar, mesmo isso significando eu
estar quase sempre longe... porm realizada. Obrigada tambm por j serem quase
pesquisadores, de tanto serem obrigados a me ouvir tagarelar sobre golfinhos, vermes e afins...
A toda minha famlia por sempre relevarem minhas ausncias e vibrarem com minhas
conquistas, especialmente aos doutores Tio Carlos Marigo e Tia Darci Monteiro.
A Valeria Ruoppolo, minha dala que h alguns anos me d a honra de ser sua amiga...
Por ter corrido atrs de um ideal superando muitas dificuldades, abrindo muitas oportunidades e
sendo um exemplo profissional (e pessoal) para tantos como eu. Eu que digo obrigada por me
deixar crescer a seu lado!
A amiga querida e super presidenta Carolina Bertozzi por toda amizade e colaborao.
Sua iniciativa, perseverana e fora so um exemplo e incentivo para mim. Ainda vamos
trabalhar e crescer muito juntas!
As amigas e colegas de trabalho, integrantes da ONG Projeto BioPesca: Janaina Ribeiro,
Claudia Nascimento (Berimbau) e Juliana Viotto, pela amizade que torna o trabalho mais alegre
e recompensante.
A todos os pesquisadores e instituies que contriburam com tempo dedicado a colheita e
envio de amostras:
F.C.W. Rosas e M.R. Oliveira; IPeC (Instituto de Pesquisas de Canania), Canania, SP
e Centro de Estudos do Mar (CEM)- Universidade Federal do Paran (UFPR), Pontal do Sul, PR
C.P. Bertozzi, E. Barbosa e J. Ribeiro; Projeto BioPesca, Praia Grande, SP
A. Maranho; Aqurio de Santos, Santos, SP
S. P. Souza; Fundamar, So Sebastio, SP
A. Higa e M. Rollo Jr.; Museu de Zoologia da USP- MUZUSP,SP
M. C. de O. Santos; Projeto Atlantis- IB, USP, SP
D. L. Fedullo; Fundao Parque Zoolgico de So Paulo, SP

 R.P. Silva e A. Adornes; Laboratrio de Mamferos Marinhos e Centro de

Recuperao de Animais Marinhos (CRAM)- Museu Oceanogrfico Prof. Elizer de
C Rios, Fundao Universidade Federal do Rio Grande- FURG - Rio Grande, RS
I.B. Moreno; Grupo de Estudos de Mamferos Aquticos do Rio Grande do Sul
(GEMARS)- Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS
Ao Ricardo Augusto Dias do Laboratrio de Bioestatstica do VPS pelas anlises
estatsticas e interesse no projeto.
Ao Adauto L.V. Nunes pela amizade e meu primeiro estgio com animais silvestres,
onde eu me diverti e aprendi muito, inclusive que era com estes animais mesmo que eu
queria trabalhar e no com cavalos...
Ao Jos Martins da Silva Jr. pelo meu primeiro estgio com mamferos marinhos e
por ter me proporcionado a oportunidade de aprender muito desde ento com os
rotadores e a ilha. Agradeo tambm pelos primeiros verminhos da minha carreira e os
trabalhos que esto por vir (A praga pegou!).
Ao Joo Manoel de Castro pela amizade, por dividir e incentivar a paixo pelos
verminhos e tambm pela identificao dos primeiros Anisakis da minha carreira.
Ao Dr. Fernando Rosas pelo carinho, amizade e conhecimento transmitido.
Principalmente por me aceitar em seu projeto no Paran, quando eu nem sabia o que era
uma Pontoporia! Me dando a oportunidade de abrir os primeiros golfinhos e me
indicando o caminho dos intestinos... A Mrcia R. de Oliveira por toda a amizade e
companheirismo que tornaram a vida e o trabalho em Pontal muito mais agradveis,
inclusive os cozidos de cabea de boto! Agradeo aos dois especialmente por terem
coletado e cedido a maior parte do material deste trabalho. Ao Kaxasso por ter me
indicado a vocs.
A Ana L.V. Andrade por toda a amizade, ajuda e ensinamentos sobre a
identificao e o mundo dos parasitos de mamferos marinhos.
Ao Chris Gardiner pelo carinho, incentivo e todo o conhecimento que continua
sempre colocando a minha disposio onde quer que esteja.
A todos os colegas que me deram muitas oportunidades, ajuda e incentivo,
especialmente: Rodolfo Pinho da Silva, Eduardo Secchi, Andr Barreto, Marta Cremer,
Linda Lowenstine, Suzana Couto (Suzi), Marcelo A. Guimares, Alexandre Zerbini, Bruno
Bastos, Jos Lailson Brito Jr., Joo Paulo Boccia.

Aos meus amigos (de longa ou curta data) que mesmo no atuando na mesma rea,
sempre me incentivaram e apoiaram em minhas decises: Andressa G. Campos, Ligia
Centurion, Maria Eugnia Rosansky, Cintia Martins, Ariane Menezes, Patricia Berbare, Julio
Reynoso, Sandra Freiberger, Gustavo Manna Cesar, Flavia Miranda, Maria Paula Okumura. As
golfinhas, golfinhos e amigos de Noronha por toda a amizade, incentivo e pelos momentos de
descontrao na Ilha da Fantasia, especialmente, Daisy, Tammy e Bodo.
Aos colegas da USP pela amizade, por sempre estarem dispostos a me ajudar, tirar
dvidas, discutir e me ouvir falar sobre vermes: Ana Cristina (Titi) Vianna, Claudia Filoni, Marco
Aurelio Gattamorta, Lilian S, Sabrina Epiphanio, Silvia Nery Godoy, Fernanda Marvulo, Jean
Carlos Ramos, Rodrigo Teixeira, Ariela Setzer, Kathleen Grego, Luciana Rameh, Marcelo B.
Contieri, Ana Paula Garate, Katia Kimura, Emerson Mota, Luciana Neves Torres.
Aos funcionrios e tcnicos do VPT por toda a ajuda durante o desenvolvimento do
trabalho.
Ao chefe de departamento Prof. Dr. Benjamin Eurico Malucelli e a todos os professores do
VPT.
Fundao de Apoio Pesquisa do Estado de So Paulo (FAPESP) pelo apoio financeiro
indispensvel ao projeto (processo 00/14669-0).

Ao direito de existir de todas as formas de vida...

e aos seres humanos que se dedicam a preserv-lo
por que realmente se importam...

RESUMO
MARIGO, J. Patologia Comparada das Principais Enfermidades Parasitrias de Mamferos
Marinhos encontrados na Costa Sudeste e Sul do Brasil. [Comparative pathology of the main
parasitic diseases of marine mammals found in the south and southeastern coasts of Brazil].
2003. 160 f. Dissertao (Mestrado em Patologia Experimental e Comparada) Faculdade de
Medicina Veterinria e Zootecnia, Universidade de So Paulo, So Paulo, 2003.
O estudo parasitolgico de mamferos marinhos, especialmente dos cetceos, tem sido
realizado, em geral, de forma espordica, com descrio de material encontrado em encalhes
ocasionais e sem utilizao de mtodos padronizados. Os objetivos do presente trabalho foram:
levantar os principais parasitos encontrados em mamferos marinhos no Brasil - particularmente
nas regies Sudeste e Sul; sua possvel patogenicidade e relao com a causa de morte do
hospedeiro. Foram utilizadas amostras colhidas de animais encontrados mortos em praias ou
acidentalmente capturados em redes de pesca no litoral dos estados de So Paulo, Paran e Rio
Grande do Sul. Ocasionalmente, tambm foram analisadas amostras de pinpedes provenientes
de centros de reabilitao e colees zoolgicas. Sempre que possvel, foi efetuada a necrpsia
completa, com nfase na abordagem parasitolgica e colhendo tambm amostras para anlise
histopatolgica. Durante a necroscopia, com vistas pesquisa de parasitos metazorios,
realizou-se a busca em todos os rgos, porm ateno especial foi dada aos pulmes,
estmagos e segmentos intestinais. Estes rgos foram congelados e posteriormente abertos
individualmente dentro de recipiente plstico e seus contedos passados por uma peneira de
malha 150m. Todo o material colhido foi observado em lupa para a separao dos parasitos,
que foram contados e armazenados em frascos com lcool 70% (nematides e acantocfalos) e
formol 10% (trematides e cestides). Foram analisados 118 cetceos e sete pinpedes.
anlise macroscpica, parasitos pulmonares da espcie Halocercus brasiliensis foram
encontrados em 30,7% (16/52) dos cetceos, parasitos gstricos (Anisakis typica, A. sp.,
Braunina cordiformis, Polymorphus sp.) em 19,1% (13/68) e intestinais (Hadwenius pontoporiae,
H. tursionis, cestides da famlia Tetrabothriidae, acantocfalos no identificados) em 78,6%
(70/89). Crustceos (Cirripedia: Lepadomorpha) foram encontrados em S. frontalis e larvas de
Monorygma grimaldii em S. coeruleoalba. Nos pinpedes, parasitos gastrointestinais (nematides
e acantocfalos Corynosoma sp.) foram encontrados em 100% (2/2) dos indivduos analisados
macroscopicamente. Na anlise histolgica foi possvel observar que 62,5% (5/8) dos cetceos e
66,6% (4/6) dos pinpedes apresentaram leses relacionadas com a presena de parasitas
pulmonares. Estas foram as leses de maior severidade encontradas, sendo condies
extremamente debilitantes para estes animais aquticos. Os helmintos gastrointestinais
aparentemente no causaram leses significativas. Os trematides H. pontoporiae e H. tursionis
identificados nos animais analisados neste estudo podem ser utilizados, de acordo com
metodologia padronizada, como marcadores de estoques de P. blainvillei e S. guianensis
respectivamente, pois estas espcies de cetceos apresentaram diferentes nveis de infeco
dentro das reas amostradas. As amostras utilizadas na realizao deste projeto
complementaram o banco de tecidos de animais selvagens mantido pelo Laboratrio de
Patologia Comparada de Animais Selvagens da FMVZ. As informaes referentes aos achados
anatomopatolgicos, mesmo de indivduos capturados acidentalmente, supostamente saudveis,
devem buscar a determinao do real significado dos processos patolgicos, do estado sanitrio
das populaes e no somente de indivduos, inclusive no caso do impacto de parasitas, onde
vrios fatores intrnsecos e extrnsecos podem estar relacionados.
Palavras-chave: Cetacea. Pinnipedia. Parasitologia. Patologia. Captura acidental.

ABSTRACT
MARIGO, J. Comparative pathology of the main parasitic diseases of marine mammals found in
the south and southeastern coasts of Brazil. [Patologia Comparada das Principais Enfermidades
Parasitrias de Mamferos Marinhos encontrados na Costa Sudeste e Sul do Brasil.] 2003. 160 f.
Dissertao (Mestrado em Patologia Experimental e Comparada) Faculdade de Medicina
Veterinria e Zootecnia, Universidade de So Paulo, So Paulo, 2003.
Parasitological studies of marine mammals, specially cetaceans, have been performed
sporadically, with description of the sampled material collected from occasional stranding events,
not using standardized methods. The aims of the present work included: identify the main
parasites found in marine mammals in Brazil particularly from the South and Southeastern
coasts; its possible patogenicity and its relation with the hosts cause of death. Samples were
collected from stranded and by-caught animals on the coasts of So Paulo, Paran and Rio
Grande do Sul States. Circumstantially, samples of pinnipeds coming from rehabilitation centers
and zoological collections were also analyzed. Whenever possible, a complete necroscopic
examination was performed, emphasizing the parasitological and histopathological sampling.
During the necropsies, all the organs were examined looking for parasites, but special attention
was given to the lungs, stomachs and intestinal segments. These organs were frozen and later
opened with scissors inside a plastic tray, all the contents were washed in a sieve (mesh
=150m) and examined under a stereoscopic microscope (10x) to collect the parasites. The
helminths collected were counted and stored in 70% alcohol (nematodes and acantocephalids)
and 10% formalin (trematodes and cestodes). 118 cetaceans and seven pinnipeds were
analyzed. At macroscopic analyses, lung parasites of the species Halocercus brasiliensis were
identified in 30,7% (16/52) of the cetaceans, gastric parasites (Anisakis typica, A. sp., Braunina
cordiformis, Polymorphus sp.) in 19,1% (13/68), and intestinal (Hadwenius pontoporiae, H.
tursionis, cestodes of the family Tetrabothriidae, non-identified acantocephalas) in 78,6% (70/89).
Crustaceans (Cirripedia: Lepadomorpha) were found in S. frontalis and larvae of Monorygma
grimaldii in S. coeruleoalba. Within the pinnipeds, gastrointestinal parasites (nematodes and
acantocephalas Corynosoma sp.) were found in 100% (2/2) of the individuals examined
macroscopically. On histological analyses it was possible to observe that 62,5% (5/8) of the
cetaceans and 66,6% (4/6) of the pinnipeds presented lesions related with the presence of lung
parasites. These were the most severe alterations found, which were extremely debilitating
conditions for these aquatic animals. Gastrointestinal helminths didnt seem to cause significant
lesions. The trematodes H. pontoporiae and H. tursionis identified in this study can be useful,
according to standardized methodology, as biological tags for identifying ecological stocks of P.
blainvillei and S. guianensis respectively, because these species of cetaceans have shown
different infection levels in the sampled areas. The samples utilized for this project were included
in the tissue bank maintained at Laboratrio de Patologia Comparada de Animais Selvagens, at
Faculdade de Medicina Veterinria e Zootecnia, Universidade de So Paulo. The information
related to the histopathological results, even from supposedly healthy by-caught animals, has to
search for the real significance of the pathological processes, the populations health and not only
individuals, specially in the case of parasitism, where several intrinsic and extrinsic factors can be
related.
Key words: Cetacea. Pinnipedia. Parasitology. Pathology. By-catch.

LISTA DE FIGURAS
Figura 1:

Esquema do ciclo de vida geral dos nematides gastrointestinais

no ambiente marinho.(Adaptado de Howard et al., 1983
e Fortes, 1993)............................................................................................................. 33

Figura 2:

Esquema do ciclo de vida do nematide pulmonar Parafilaroides

decorus (Adaptado de Howard et al., 1983)...................................................................37

Figura 3:

Esquema do ciclo de vida geral de trematides gastrointestinais no

ambiente marinho.(Adaptado de Howard et al., 1983 e Fortes, 1993)..........................41

Figura 4:

Esquema do ciclo de vida geral de acantocfalos gastrointestinais no

ambiente marinho. (Adaptado
1993)........................ 45

de

Howard

et

al.,

1983

Fortes,

Figura 5:

Desenho esquemtico do estmago, intestino delgado e grosso

de franciscana, Pontoporia blainvillei.1) estmago principal, 2) conduto de
coneco, 3) estmago pilrico, 4) ampola duodenal, 5,6,7,8 e
9) intestino delgado, 10) intestino grosso.Letras a, b e c
indicam a subdiviso metodolgica. reas marcadas representam
as regies examinadas. (Extrado de Andrade, 1996).................................................. 54

Figura 6:

Exemplar de Pontoporia blainvillei proveniente de captura acidental

no Estado de So Paulo, na mesa de necrpsia do Departamento de
Patologia- FMVZ-USP (RPC01/157)............................................................................. 76

Figura 7:

Exemplar de Sotalia guianensis proveniente de captura acidental

no Estado do Paran..................................................................................................... 76

Figura 8:

Pulmo de exemplar de S. f. guianensis. Notar a presena de parasitos

nematides Halocercus brasiliensis na luz dos brnquios............................................ 76

Figura 9:

Parasitos pulmonares de S. guianensis: nematides

Halocercus brasiliensis................................................................................................. 76

Figura 10:

Parasitos trematides Braunina cordiformis encontrados em estmago

de S. guianensis (CEM # 191)...................................................................................... 77

Figura 11:

Parasitos nematides Anisakis typica encontrados em estmago de

S. guianensis (CEM # 191)............................................................................................77

Figura 12:

Detalhe do intestino de um exemplar de P. blainvillei................................................... 77

Figura 13:

Intestino de exemplar de S. f. guianensis do litoral do Estado do

Paran (CEM # 222)..................................................................................................... 77

Figura 14:

Frascos contendo acantocfalos encontrados em intestino

de S. frontalis............................................................................................................... 77

Figura 15:

Detalhe dos acantocfalos....................... .....................................................................77

Figura 16:

Contedo de cisto de cestide Monorygma grimaldii encontrado

na gordura de S. coeruleoalba (CEM # 283)...................................................... 78

Figura 17 e18:

Crustceo inserido entre a gengiva e os dentes (seta).

Stenella frontalis (RPC 01/007).......................................................................... 78

Figuras 19 e 20:

Pulmo, notar Metastrongilidae no espao alveolar.

Sotalia fluviatilis (RPC 99/499), H.E. 20 e 40x................................................... 78

Figura 21:

Pulmo, granuloma parasitrio. Tursiops truncatus (RPC 02/054).....................79

Figuras 22 e 23:

Detalhe do corte apresentado na Figura 9, notar parasita nematide

no centro do abscesso. Tursiops truncatus (RPC 02/054),
H.E. 20 e 100x.....................................................................................................79

Figuras 24:

Bao, esplenite, parasitria. Notar ovos de parasitas trematides

(setas) e a formao de clulas gigantes. Steno bredanensis
(RPC 01/149), H.E. 200x.....................................................................................79

Figura 25 e 26:

Estmago, notar larva de nematide Anisakis typica solta na luz.

Kogia simus (RPC 02/059), H.E. 40 e 100x........................................................ 79

Figura 27:

Arctocephalus tropicalis (RPC 01/246)............................................................... 80

Figura 28:

Nematides estomacais. Arctocephalus tropicalis (RPC 01/246)....................... 80

Figura 29:

Intestino, acantocfalos na mucosa. Arctocephalus tropicalis (RPC 01/246)......80

Figura 30:

Acantocfalos Corynossoma sp. encontrados no intestino.

Arctocephalus tropicalis (RPC 01/246)............................................................... 80

Figuras 31 e 32:

Observar Metastrongilidae e larvas no parnquima pulmonar.

Arctocephalus australis (RPC 01/114), H.E. 40x e 200x.................................... 80

Figura 33:

Padres de compartilhamento de parasitas, mostrando as famlias

dos gneros. Crculos incluem as famlias exclusivas de cada grupo de hospedeiros, +
Polymorphidae, * Diphyllobothriidae.
(Adaptado de Raga et al., 2001)....................................................................... 107

LISTA DE GRFICOS
Grfico 1:

Mdias e desvios padro dos comprimentos totais de Pontoporia

blainvillei, distribudos em funo da localizao geogrfica.
So Paulo e Paran. 1997-2002..........................................................................59

Grfico 2:

Mdias e desvios padro dos comprimentos totais de

Sotalia guianensis distribudos por Estado (So Paulo e Paran).
1997-2002............................................................................................................60

Grfico 3:

Distribuio do grau de parasitismo por Halocercus brasiliensis

em Sotalia guianensis, em funo da freqncia de animais
acometidos. So Paulo e Paran, 1997-2002.....................................................63

Grfico 4:

Grfico de disperso dos valores de comprimento total dos

animais e comprimento total de intestino para Pontoporia blainvillei.
So Paulo e Paran, 1997-2002..........................................................................66

Grfico 5:

Grfico de disperso dos valores de comprimento total dos

animais e comprimento total de intestino para Sotalia guianensis.
So Paulo e Paran, 1997-2002..........................................................................66

Grficos 6 e 7:

Grficos dos nmeros de parasitas intestinais em machos e

fmeas de Pontoporia blainvillei e Sotalia guianensis
respectivamente (os smbolos fora dos box plot representam
animais com valores aberrantes). So Paulo e Paran, 1997-2002...................68

Grficos 8 e 9:

Grficos dos nmeros de parasitas intestinais (Hadwenius pontoporiae)

em machos e fmeas de Pontoporia blainvillei de So Paulo
e Paran respectivamente. 1997-2002...............................................................68

Grficos 10 e 11:

Grfico das mdias de intensidade e prevalncia (respectivamente)

de Hadwenius pontoporiae em P. blainvillei de acordo com reas:
1) Ubatuba (n=1); 2) Praia Grande e Guaruj (n=15),
3) Itanham (n=2); 4.Canania (n=17); 5) Paran (n= 14);
6) Rio Grande do Sul (n=53, Andrade, 1996) e 7) Argentina
(n= 46, Aznar et al.,1994a)................................................................................105

LISTA DE ESPCIES E NOMES POPULARES

As espcies foram classificadas de acordo com IBAMA (2001), Jefferson (1993) e Monteiro- Filho et al.,
(2002) .
Cetacea
Delphinapterus leucas: beluga
Delphinus capensis: golfinho-comum-de-bico-longo
Eschrichtius robustus: baleia-cinzenta-da-califrnia
Eubalaena australis: baleia-franca-do-sul
Kogia breviceps: cachalote-pigmeu
Kogia simus: cachalote-ano
Lagenorhyncus acutus: golfinho-de-flancos-brancos-atlntico

Lagenorynchus albirostris: golfinho-de-bico-branco

Megaptera novaeangliae: jubarte
Phocoena phocoena: boto-do-porto

Pinnipedia
Arctocephalus australis: lobo-marinho-do-sul
Arctocephalus tropicalis: lobo-marinho-subantrtico
Callorhinus ursinus: lobo-marinho-do-norte
Eumetopias jubatus: leo-marinho-de-Steller
Erignathus barbatus: foca-barbada
Leptonychotes weddellii: foca-de-weddell
Lobodon carcinophagus: foca-caranguejeira
Mirounga angustirostris: elefante-marinho-do-norte
Mirounga leonina: elefante-marinho-do-sul
Otaria flavescens: leo-marinho-do-sul
Phoca hispida: foca-anelada
Phoca vitulina: foca-do-porto
Zalophus californianus: leo-marinho-da-califrnia

Phocoenoides dalli: boto-de-Dall

Physeter macrocephalus: cachalote
Pontoporia blainvillei: franciscana, toninha
Pseudorca crassidens: falsa-orca
Sotalia fluviatilis: tucuxi
Sotalia guianensis: boto-cinza
Stenella clymene: golfinho-de-climene
Stenella coeruleoalba: golfinho-listrado
Stenella frontalis: golfinho-pintado-do-atlntico
Stenella longirostris: golfinho-rotador
Steno bredanensis: golfinho-de-dentes-rugosos
Tursiops truncatus: golfinho-nariz-de-garrafa

LISTA DE TABELAS

Tabela 1.

Lista dos principais relatos de ocorrncia de parasitos no Brasil,

de acordo com o hospedeiro, espcie parasita,
localidade e referncia...................................................................................................48

Tabela 2.

Distribuio dos cetceos estudados, em funo da espcie e procedncia.

So Paulo; Paran, Rio Grande do Sul. 1997-2002..................................................... 58

Tabela 3.

Distribuio das mdias de comprimentos totais de Pontoporia blainvillei

e Sotalia guianensis nos estados de So Paulo e Paran. 1997-2002.........................59

Tabela 4:

Distribuio de machos e fmeas de Pontoporia blainvillei e Sotalia

guianensis nos estados de So Paulo e Paran. 1997-2002........................................61

Tabela 5:

Distribuio dos rgos analisados em funo das espcies

Pontoporia blainvillei e Sotalia guianensis e procedncia. So Paulo
e Paran, 1997-2002..................................................................................................... 61
Distribuio dos rgos analisados das outras espcies em funo
da espcie. So Paulo e Paran, 1997-2002................................................................ 62

Tabela 6:
Tabela 7:

Distribuio dos comprimentos totais de intestinos de Pontoporia

blainvillei e Sotalia guianensis nos estados de So Paulo
e Paran. 1997-2002......................................................................................................65

Tabela 8:

Distribuio da prevalncia e mdia de intensidade de parasitos

de Pontoporia blainvillei em funo dos rgos analisados e
suas respectivas procedncias. So Paulo e Paran, 1997-2002.................................69

Tabela 9:

Distribuio da prevalncia e mdia de intensidade de parasitos de

Sotalia guianensis em funo dos rgos analisados e suas respectivas
procedncias. So Paulo e Paran, 1997-2002............................................................70

Tabela 10: Distribuio dos pinpedes estudados, em funo da espcie e

procedncia. So Paulo, Rio Grande do Sul. 1997-2002..............................................73
Tabela 11: Distribuio dos pinpedes estudados, em funo da espcie, sexo e idade.
So Paulo, Rio Grande do Sul. 1997-2002....................................................................74

Sumrio
1.INTRODUO.......................................................................................................................
2. OBJETIVOS......................................................................................
3. Reviso de literatura.................................................................................................
3.1 Aspectos da histria natural de cetceos e pinpedes................................................
3.2 Aspecto anatmicos macro e microscpicos de cetceos e pinpedes......................
3.2.1 Pulmes............................................................................................................
3.2.2 Estmago e intestinos.......................................................................................
3.3 Parasitologia...............................................................................................................
3.3.1 Principais ndices parasitolgicos utilizados ...................................................
3.3.2 Parasitos e mamferos marinhos......................................................................
3.3.3 Diferenas relacionadas com a idade .............................................................
3.3.4 Predisposio ..................................................................................................
3.3.5 Diferenas entre os sexos ...............................................................................
3.3.6 Parasitos como marcadores biolgicos............................................................
3.4 Parasitos de mamferos marinhos..............................................................................
3.4.1 Protozoa...........................................................................................................
3.4.1.1 Ciliados....................................................................................................
3.4.1.2 Apicomplexos...........................................................................................
3.4.1.3 Flagelados................................................................................................
3.4.1.4 Sarcodina.................................................................................................
3.4.2 Ectoparasitos....................................................................................................
3.4.2.1 Anoplura...................................................................................................
3.4.2.2 Crustacea.................................................................................................
3.4.2.3 Acarina.....................................................................................................
3.4.3 Endoparasitos..................................................................................................
3.4.3.1 Acarina.....................................................................................................
3.4.3.2 Nematoda.................................................................................................
a) Sistema digestivo.......................................................................................
b) Sistema respiratrio..................................................................................
c) Sistema circulatrio....................................................................................
d) Sistema urogenital.....................................................................................
3.4.3.3 Trematoda................................................................................................
a) Sistema digestivo........................................................................................
b) Fgado, sistema biliar e pncreas...............................................................
c) Sistema respiratrio e seios areos............................................................
3.4.3.4 Acantocephala.........................................................................................
3.4.3.5 Cestoda....................................................................................................
3.5 Registros de parasitos no Brasil e rea de estudo.....................................................
3.6 Implicaes para sade pblica..................................................................................
4. MATERIAIS E MTODOS....................................................................................................
4.1 Animais.......................................................................................................................
4.2 Protocolo de estudo....................................................................................................
4.2.1 Necrpsia / Colheita de material......................................................................
a) Exame necroscpico realizado pela bolsista...................................................
b) Exame necroscpico realizado por terceiros...................................................
4.2.2 Anlise dos rgos ..........................................................................................
4.2.3 Fixao e Identificao dos parasitos..............................................................
4.2.4 Anlise dos dados............................................................................................

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5. RESULTADOS.....................................................................................................................
5.1 Distribuio dos Animais.............................................................................................
5.1.1 Cetceos..........................................................................................................
5.1.1.1 Animais analisados..................................................................................
5.1.1.2 Classe etria e sexo.................................................................................
5.1.1.3 Distribuio dos rgos Analisados........................................................
5.1.1.3.1 Pulmes...........................................................................................
5.1.1.3.2 Estmago.........................................................................................
5.1.1.3.3 Intestino...........................................................................................
5.1.1.3.4 Demais rgos.................................................................................
5.1.1.4 Patologia associada a parasitose em cetceos.......................................
5.1.2 Pinpedes.........................................................................................................
5.1.2.1 Distribuio dos animais..........................................................................
5.1.2.2 Classe etria e sexo.................................................................................
5.1.2.3 Distribuio dos rgos Analisados........................................................
5.1.2.3.1 Estmago.........................................................................................
5.1.2.3.2 Intestino...........................................................................................
5.1.2.4 Patologia associada a parasitose em pinpedes......................................
6. DISCUSSO.........................................................................................................................
6.1 Patologia comparada das enfermidades parasitrias de cetceos.............................
6.1.1 Parasitos Pulmonares......................................................................................
a) Nematides......................................................................................................
6.1.2 Parasitos Estomacais.......................................................................................
a) Nematides......................................................................................................
b) Trematides.....................................................................................................
c) Acantocfalos...................................................................................................
6.1.3 Parasitos Intestinais.........................................................................................
a) Nematides......................................................................................................
b) Trematides.....................................................................................................
c) Acantocfalos...................................................................................................
d) Cestides.........................................................................................................
6.1.4 Outras localizaes..........................................................................................
6.2 Patologia comparada das enfermidades parasitrias de pinpedes...........................
6.2.1 Parasitos Pulmonares......................................................................................
a) Nematides......................................................................................................
6.2.2 Parasitos Estomacais.......................................................................................
a) Nematides......................................................................................................
6.2.3 Parasitos Intestinais.........................................................................................
a) Nematides.....................................................................................................
b) Acantocfalos..................................................................................................
6.2.4 Outros...............................................................................................................
6.3 Patologia comparada das enfermidades parasitrias de cetceos e pinpedes.........
6.4 Ecologia dos parasitos de mamferos marinhos da costa sudeste e sul....................
7. CONSIDERAES FINAIS..................................................................................................
8. CONCLUSES.....................................................................................................................

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REFERENCIAS........................................................................................................................
Anexo 1..................................................................................................................................
Anexo 2..................................................................................................................................
Anexo 3..................................................................................................................................
Anexo 4..................................................................................................................................
Anexo 5..................................................................................................................................
Anexo 6..................................................................................................................................
Anexo 7..................................................................................................................................
Anexo 8..................................................................................................................................
Anexo 9..................................................................................................................................
Anexo 10................................................................................................................................
Anexo 11................................................................................................................................
Anexo 12................................................................................................................................
Anexo 13................................................................................................................................
Anexo 14................................................................................................................................
Anexo 15................................................................................................................................

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1. INTRODUO

Infeces parasitrias so um achado comum em mamferos marinhos selvagens. Em

vrios casos, as parasitoses esto listadas entre as causas de encalhe e morte dos animais.
Sua patogenicidade depende de fatores que incluem a localizao e grau de infeco do
hospedeiro, estado geral e nutrio do mesmo, assim como possveis efeitos qumicos, fsicos
ou imunolgicos, endgenos ou exgenos, causados pela presena do parasita (HOWARD et
al., 1983).
Apesar do conhecimento ainda escasso, cresce o interesse e o incentivo para o estudo
das faunas parasitrias de mamferos marinhos no Brasil, que consta inclusive dos projetos
prioritrios do Plano de ao para os mamferos aquticos em guas brasileiras. Tais estudos
so importantes no s para o conhecimento das causas de mortalidade natural, mas tambm
como ferramenta para identificao de estoques ecolgicos, principalmente de espcies pouco
conhecidas e com dados insuficientes sobre sua biologia, como ocorre com vrias espcies de
cetceos e pinpedes no pas (IBAMA, 2001).
Considerando que os trabalhos de identificao de parasitos envolvem protocolos
clssicos de investigao cientfica adequadamente padronizados e de custo relativamente
reduzido, o emprego destes mtodos apresentam um custo-benefcio altamente satisfatrio, fato
que favorece a sua utilizao em nosso meio.

2. OBJETIVOS
Os objetivos do presente trabalho foram: levantar os principais parasitos encontrados
em mamferos marinhos no Brasil - particularmente na regio Sudeste e Sul; sua possvel
patogenicidade e relao com a causa de morte do hospedeiro.
Pretendeu-se tambm, utiliz-los como marcadores biolgicos para identificao de
estoques, comparando as informaes encontradas nos exemplares analisados com dados de
literatura para as mesmas espcies em outras regies ou mesmo outras espcies de uma
mesma regio.

3. REVISO DE LITERATURA
3.1 Aspectos da histria natural de mamferos aquticos
A teoria do desenvolvimento evolucionrio dos mamferos aquticos possui controvrsias,
porm sabido que se originam de um ou mais mamferos terrestres (BARNES et al., 1985;
GINGERICH et al., 2001).
Segundo Barnes et al., (1985) os cetceos, ordem que agrupa as baleias e os golfinhos,
esto relacionados aos mamferos ungulados, como os eqinos e os ruminantes. Gingerich e
colaboradores (2001) tambm afirmaram que os cetceos evoluram a partir de artiodctilos. A
ordem Cetacea est composta por 79 espcies e dividida em duas subordens, de acordo com
Jefferson et al., (1993) e Reyes et al., (1995):
- Subordem Mysticeti (11 espcies): inclui os rorquais ou baleias verdadeiras, que como
caracterstica principal apresentam uma srie de placas queratinizadas localizadas dentro da
boca, denominadas barbatanas. Estas so posicionadas paralelamente dos dois lados da maxila
e possuem pequenas cerdas nas extremidades com funo de reteno de alimento. Os
representantes desta subordem possuem dois orifcios respiratrios. Podem atingir entre seis e
32 metros de comprimento na idade adulta.
- Subordem Odontoceti (68 espcies): inclui os cetceos com dentes para a apreenso do
alimento, como os golfinhos em geral, as orcas e os cachalotes. Os odontocetos possuem um
orifcio respiratrio apenas, no necessariamente na linha mediana dorsal. Podem atingir entre
um e 18 metros de comprimento na idade adulta.
Todos os cetceos apresentam o corpo de formato longilneo e fusiforme. Este grupo
totalmente adaptado e dependente do meio aqutico (GERACI; LOUNSBURY, 1993).
Na ordem Carnivora so representadas outras espcies de mamferos aquticos. Nesta
ordem, a subordem Pinnipedia, composta por 34 espcies, possui ancestrais em comum com o

co e est dividida em trs famlias, de acordo com Barnes et al., (1985) e Jefferson et al.,
(1993):
Superfamlia Otaroidea:
- Famlia Odobenidae (uma espcie): inclui as morsas, cuja distribuio restrita ao
rtico.
- Famlia Otariidae (14 espcies): inclui os pinpedes que possuem orelhas, conhecidos
como lobos e lees-marinhos;
Superfamlia Phocoidea:
- Famlia Phocoidea (19 espcies): inclui os pinpedes que no possuem orelhas, que so
as focas em geral e os elefantes-marinhos.
Os pinpedes so carnvoros aquticos extremamente especializados que podem ser
encontrados desde os plos at os trpicos. Um fator unificador do grupo que todos passam a
maior parte do tempo na gua, porm necessitam retornar a um substrato slido, como a terra
ou o gelo, para parir, criar seus filhotes e, em sua maioria, copular (JEFFERSON et al., 1993).

3.2 Aspecto anatmicos macro e microscpicos de cetceos e pinpedes

So descritos aspectos dos principais rgos analisados neste estudo: pulmes,
estmago e intestinos.
3.2.1 Pulmes
Os pulmes dos cetceos so simtricos e no lobados, com pleura espessa, textura
firme e elstica devido presena de anis cartilagneos ao redor de brnquios e bronquolos,
prevenindo o colapso das vias areas do trato respiratrio inferior, quando submetidas presso
durante mergulhos. Os septos alveolares dos cetceos contm dois capilares paralelos, com a
funo de incrementar a oxigenao do sangue e diminuir o tempo de recuperao aps
mergulhos profundos, enquanto o dos pinpedes e outros mamferos possuem apenas um.

Esfncteres mioelsticos esto presentes nos bronquolos terminais de cetceos,

presumivelmente como mais uma adaptao aos mergulhos (BRITT; HOWARD, 1983;
ROMMEL; LOWENSTINE, 2001).
A anatomia dos pulmes de Pontoporia blainvillei (franciscanas) descrita por Yamasaki
et al., (1977). Segundo estes autores, os pulmes so mais ou menos simtricos e esguios,
pontudos e finos, e a poro caudal delgada e cnica. A rvore bronquial se inicia de maneira
bem caracterstica, com a curta traquia se dividindo em trs brnquios principais, mais ou
mesmo no mesmo nvel (trifurcao); dois deles suprindo o pulmo direito e o outro o pulmo
esquerdo. Cada brnquio principal se divide em dois brnquios secundrios e, apesar de no
apresentar lobos, a distribuio de cada brnquio sugere a presena deles, sendo trs no
pulmo direto e dois no pulmo esquerdo. A traquia e os brnquios principais no apresentam
poro membranosa e algumas partes de suas cartilagens so anis completos. A cartilagem se
torna irregular perifericamente e se estende at o incio dos bronquolos, os quais aparentemente
no apresentam esfncteres.
Pinpedes possuem os pulmes divididos em lobos, sendo dois no pulmo esquerdo e trs
no direito. Alguns indivduos apresentam anis traqueais completos, e em outros podem ser
incompletos. Histologicamente, assim como nos cetceos, h a presena de anis cartilagneos
e esfncteres mioelsticos at os bronquolos terminais. O trax alongado posiciona o diafragma
obliquamente (ROMMEL; LOWENSTINE, 2001; STEWARDSON et al., 1999).

3.2.2 Estmago e intestinos

O estmago da maioria dos cetceos possui trs compartimentos. A primeira cmara um
prolongamento do esfago, delineada por epitlio escamoso estratificado aglandular, com funo
de armazenamento. A segunda poro corresponde ao estmago fndico ou principal, com
glndulas secretrias de HCl e enzimas digestivas. O terceiro compartimento secretor de

muco, e prepara o contedo para a digesto intestinal. Microscopicamente, os estmagos

possuem aparncia anloga ao das espcies terrestres, adicionando que as clulas parietais so
bastante proeminentes nos odontocetos (DIERAUF; GAGE. 1990; LOWENSTINE; OSBORN,
1990).
Os intestinos dos cetceos so extremamente longos e no possuem distino visvel
entre intestino delgado e grosso na maioria das espcies, pois o ceco est ausente em grande
parte dos cetceos, com exceo de alguns misticetos. Histologicamente numerosa a
presena de tecido linfide associado ao longo de todo o trajeto intestinal, especialmente o clon
distal (DIERAUF; GAGE, 1990; LOWENSTINE; OSBORN, 1990).
Caractersticas detalhadas do esfago, estmago e intestinos de Pontoporia blainvillei
foram descritos em vrios trabalhos. A espcie no apresenta a primeira cmara estomacal,
sendo que um longo canal de aproximadamente 8cm corre entre o estmago principal (fndico) e
o pilrico (BROWNELL, 1989). A diferenciao entre intestino delgado e grosso feita atravs
de uma mudana no padro de pregueamento e colorao da mucosa, associada a uma
mudana no dimetro e distribuio dos vasos mesentricos que atingem a regio (ANDRADE,
1996; YAMASAKI et al., 1975; YAMASAKI; KITO,1984).
Uma comparao entre comprimentos e transio leo-clica dentro da super famlia
Platanistoidea (Cetacea) feita em Yamasaki e Kito (1984), onde a razo entre o comprimento
intestinal e o comprimento do corpo maior nas franciscanas. Aparentemente existe uma
tendncia de que o comprimento intestinal aumente com a idade. Alm disso, a espcie
apresenta uma nica e distinta prega longitudinal projetando-se no lmen do intestino delgado,
ao invs de pregas circulares, e duas pregas longitudinais no intestino grosso. A presena de
pregas circulares se deve a especializaes estruturais que servem para aumentar a rea
exposta ao lmen, sendo mais efetivas para aumentar a rea de superfcie da mucosa do que

uma s prega longitudinal. Isso pode ter relao com os intestinos menores de outros delfindeos
e o longo intestino de P. blainvillei (YAMASAKI; KITO,1984).
Chaves e da Silva (1988), descrevem aspectos histolgicos do trato digestivo de Sotalia
fluviatilis e apontam que, apesar de viver em gua doce, a histologia do esfago e estmago no
apresenta diferenas marcantes quando comparada aos delfindeos marinhos, obedecendo ao
padro geral da famlia.
Os pinpedes so monogstricos, apresentando intestino delgado longo e intestino grosso
curto (< 35 cm), separados por um ceco rudimentar e tambm com grande quantidade de tecido
linfide associado ao clon distal (DIERAUF; GAGE. 1990; ROMMEL; LOWENSTINE, 2001).

3.3 Parasitologia
Quando um organismo se alimenta de outro, mas normalmente no o mata, o organismo
predatrio chamado de parasita e a presa, hospedeiro. Alguns parasitas mantm-se ligados
aos hospedeiros por toda a vida (ex. cestides no trato gastrointestinal); outros, como os piolhos
e carrapatos, permanecem somente durante perodos prolongados de alimentao. Em alguns
casos, o termo parasitide usado para diferenciar as relaes onde somente um hospedeiro
est envolvido e invariavelmente morto (STILLING, 2002).
A essncia do parasitismo bem sucedido a acomodao e a sobrevivncia, isto , a
habilidade em adaptar-se e integrar-se ao hospedeiro de forma a no ser considerado estranho.
Os helmintos, por exemplo, so parasitas obrigatrios totalmente adaptados que, quando
causam doenas, estas so de expresso leve ou subclnica. Somente quando invadem
hospedeiros para os quais no esto totalmente adaptados ou em nmero muito grande, a
doena aguda ocorre (TIZARD, 1985).
O impacto da infeco no hospedeiro vai depender da virulncia do parasita, da dose
infectante e da resistncia do hospedeiro infeco. Esses parmetros podem ser modificados

por vrios fatores, como problemas nutricionais e superpopulao, que tambm interagem entre
si e tem efeitos diretos na sobrevivncia do hospedeiro, complicando a dinmica da interao
parasita- hospedeiro (GULLAND, 1997). Em alguns casos, as mortes de indivduos podem ser
causadas por desequilbrio na relao natural entre hospedeiro parasita. Neste caso a
mortalidade pode estar elevada por um aumento da suscetibilidade dos indivduos a outras
causas de agresso, como a predao. Atualmente, sabido que um dos maiores riscos para as
populaes selvagens so os parasitas introduzidos e/ou doenas de animais domsticos
(GULLAND, 1995; STILLING, 2002). Parasitologistas acreditam que o grau de mortalidade que
uma espcie parasita infringe na espcie hospedeira depende do tempo de associao entre as
duas, sendo que associaes mais antigas causam menos leses e podem evoluir para
comensalismo ou mutualismo (GULLAND, 1995; PIANKA, 1994a; STILLING, 2002a). Ainda, as
relaes hospedeiroparasita podem estabelecer graus de elevada especificidade, levando ao
desenvolvimento de interaes espcie-especficas (PIANKA, 1994a).
Em relao localizao, os parasitos esto divididos em:

ectoparasitos: se localizam na superfcie externa do hospedeiro, como pele e cavidades

naturais (principalmente artrpodes, crustceos);

endoparasitos: se localizam dentro do corpo do hospedeiro, sendo que nos casos de

envolvimento de helmintos isso ocorre particularmente

nos sistemas circulatrio,

respiratrio, digestivo, urinrio, genital, nervoso e msculo-esqueltico (FORTES, 1993).

A despeito das definies, a biologia das relaes parasito-hospedeiro tem uma rica
histria de padres interessantes de coevoluo, alm de complexos ciclos de vida (KOELLA, et
al. 1998; PAGE, 1993; RAGA et al., 2001; STILLING, 2002a). Na verdade, o parasitismo pode
ser o tipo de vida predominante na terra, com um vasto nmero de espcies de parasitas, talvez
80% de todas as formas de vida. A maioria das plantas e animais albergam muitos parasitos. Um

potencial hospedeiro de vida livre que no albergue vrios tipos de parasitas uma raridade
(RAGA et al., 2001; STILLING, 2002a).

3.3.1 Principais ndices parasitolgicos

De acordo com Bush et al., (1997) e Margolis et al., (1982), os principais ndices
parasitolgicos empregados so:

Prevalncia: nmero de indivduos infectados com um ou mais indivduos de uma mesma

espcie parasita (ou grupo taxonmico) dividido pelo nmero de hospedeiros analisados.
Normalmente expresso em porcentagem ou proporo.

Incidncia: nmero de novos casos de uma doena ou infeco numa populao durante um
perodo de tempo, dividido pelo nmero de animais no infectados no comeo deste perodo.

Intensidade (de infeco): nmero de indivduos de uma espcie parasita em um nico

hospedeiro de uma amostra, isto , o nmero de indivduos em uma infrapopulao.

Mdia de intensidade: nmero total de indivduos de uma espcie parasita numa amostra de
hospedeiros dividido pelo nmero de hospedeiros infectados da amostra (= nmero mdio
de indivduos de uma espcie parasita por hospedeiro de uma amostra).

Densidade: nmero de indivduos de uma espcie parasita por unidade de rea, volume ou
peso de tecido ou rgo do hospedeiro infectado.

Densidade relativa ou abundncia: nmero total de indivduos de uma espcie parasita de

uma amostra de hospedeiros, dividido pelo nmero total de indivduos da espcie
hospedeira (infectados e no infectados) da amostra (= nmero mdio de indivduos de uma
espcie parasita por hospedeiro examinado).

Infrapopulao: todos os indivduos de uma espcie parasita ocorrendo em um indivduo

hospedeiro num determinado perodo.

Populao componente: refere-se a todos os indivduos de uma especfica fase da histria

de vida, num determinado perodo e local.

Suprapopulao: todos os estgios de desenvolvimento de uma espcie parasita num

determinado perodo e local.

Infracomunidade: uma comunidade de infrapopulaes de parasitas em um nico

hospedeiro.

Comunidade componente: refere-se a todas as infrapopulaes de parasitas associadas

com um subgrupo de uma espcie hospedeiro ou uma coleo de fases de vida livre
associadas com um subgrupo do ambiente abitico.

Supracomunidade: compreende as suprapopulaes de parasitas.

Diversidade: o conceito que descreve a composio de uma comunidade em termos de

nmero de espcies presente, analisando o equilbrio de uniformidade relativa de cada
espcie.

3.3.2 Parasitos e mamferos marinhos

Poucos ciclos de parasitos de mamferos marinhos j foram elucidados, e este
conhecimento especialmente escasso no Brasil. A maioria dos ciclos so indiretos, onde a
contaminao ocorre mais comumente atravs da dieta, tendo os peixes como hospedeiros
intermedirios. Os peixes albergam uma grande quantidade de parasitos, especialmente os
marinhos, devido a sua maior capacidade de vagar (comparados com os peixes de gua doce) e
a grande diversidade de invertebrados presentes no mar. A variedade da fauna parasitria, sua
intensidade e a incidncia de infestao so determinadas principalmente pelos seguintes
fatores: a) dieta do hospedeiro, b) tempo de vida do hospedeiro, c) mobilidade do hospedeiro,
incluindo a variedade de habitats que encontra durante a vida, d) densidade populacional
(espcies gregrias ou no), e e) tamanho atingido (grandes hospedeiros proporcionam mais
habitats adequados para parasitas do que pequenos) (HOLMES, 1990).

3.3.3 Diferenas relacionadas com a idade

De acordo com Hudson e Dobson (1995), as curvas de intensidade relacionadas a idade
podem revelar padres que possibilitam quantificar as taxas de transmisso e mortalidade dos
parasitas. Muito poucos parasitos so transmitidos verticalmente de uma fmea infectada para o
seu feto ou recm nascido. Desta forma a maior parte das curvas de idade e intensidade
mostram um aumento inicial aps a idade na qual um animal primariamente suscetvel
infeco. Da mesma forma, j que os macroparasitas tendem a no se reproduzir diretamente
dentro dos hospedeiros definitivos, o aumento normalmente devido aquisio de novos
estgios larvais infectantes (as excees so os parasitas monogenticos e artrpodes).
Qualquer mudana na carga parasitria de um indivduo hospedeiro , portanto, resultado do
equilbrio entre as taxas de infeco parasitria (imigrao) e processos de mortalidade
ocorrendo na populao de parasitas dentro do hospedeiro. Se ambas as taxas so constante, a
curva de intensidade com a idade para um grupo de animais vai mostrar um aumento na carga
parasitria at uma assntota, cujo nvel determinado pelo equilbrio entre infeco e
mortalidade.
A anlise dos dados de vrios sistemas d exemplos de curvas de intensidade com a
idade que podem ser classificadas em um de trs tipos:

Tipo 1: mostra um aumento na intensidade de infeco. Ocorre imigrao de novos estgios

larvais infectantes que excedem as taxas de mortalidade dos mesmos nos hospedeiros, e
no ocorre reduo na infeco devido a exposio previa ao patgeno, sendo esperado
que a carga parasitria aumente com a idade do hospedeiro.

Tipo 2: mostra um aumento at uma assntota determinada pelo equilbrio entre infeco e
mortalidade. Se a taxa de mortalidade dos parasitas se torna grosseiramente igual a taxa
com que se estabelecem no hospedeiro, esperado que a carga parasitria aumente at
uma assntota.

Tipo 3: convexa, com nmero de parasitas por hospedeiro atingindo um pico e

subseqentemente declinando. Vrios processos biolgicos podem originar este tipo de
curva, incluindo mortalidade dos hospedeiros induzida pelos parasitas; mudanas na taxa de
infeco dependentes da idade, como mudanas no comportamento do hospedeiro;
mudanas na exposio relacionadas com a idade e desenvolvimento de resistncia
infeco atravs de diminuio na sobrevivncia dos macroparasitas e/ou reduo do seu
estabelecimento no hospedeiro.
Em alguns sistemas, todos estes processos podem estar presentes, e importante ter em

mente que, quando operando em nveis baixos, podem tanto produzir curvas assntotas quanto
curvas que s mostram um pequeno aumento na carga parasitria com a idade. Apesar disso,
existe uma evidncia crescente, tanto para hospedeiros humanos quanto no humanos, de que
um fator que causa curvas convexas de intensidade com a idade o desenvolvimento de
imunidade adquirida.
Estas curvas so indicadores ambguos da interao entre parasitas e hospedeiros.
Obviamente, se a prevalncia aumenta com a idade, os hospedeiros so sempre suscetveis ou
aumentam sua suscetibilidade infeco com a idade. No entanto, qualquer convexidade ou
assntota na curva de idade e prevalncia pode indicar tanto uma mudana na dieta do
hospedeiro, a eliminao da infeco em hospedeiros previamente infectados, ou a perda dos
indivduos infectados dentro da populao. Apesar de que grandes mudanas na mdia de
intensidade podem ocorrer quando alguns animais extremamente parasitados morrem, ou so
removidos de uma classe etria, tais efeitos podem causar pequeno impacto na prevalncia.

3.3.4 Predisposio
De acordo com Hudson e Dobson (1995), as diferenas na carga parasitria de
hospedeiros de uma mesma idade refletem a suscetibilidade do hospedeiro a infeco e sua

experincia acumulativa de exposio aos diferentes estgios infectantes do parasita. Desta

forma, importante saber mais sobre as condies que acarretam a existncia de poucos
animais que so altamente infectados, avaliando se ocorre predisposio. Quando resultados
indicam predisposio, importante diferenciar entre habitat e diferenas genticas entre os
hospedeiros. A predisposio influenciada tanto pela suscetibilidade do hospedeiro quanto pela
exposio, e a importncia relativa de cada efeito varia entre espcies e habitats. Variaes na
exposio podem refletir o status social do indivduo, ou podem estar relacionadas com
processos nutricionais e genticos. Infelizmente, poucos estudos tm sido conduzidos para
examinar a predisposio em animais selvagens.

3.3.5 Diferenas entre os sexos

Zuk e McKean (1996) sugerem que diferenas na susceptibilidade para doenas entre os
sexos evoluram da mesma forma que as diferenas morfolgicas e comportamentais entre os
sexos, e que so resultado da seleo agindo diferentemente em machos e fmeas.
A obteno de dados que justifiquem o reconhecimento de um padro diferenciado de
infeco entre os sexos tem duas dificuldades predominantes: 1) garantir uma amostra grande o
suficiente para detectar uma diferena entre os sexos se ela existir, e 2) distinguir entre uma
exposio diferencial e uma suscetibilidade diferencial.
As diferenas de prevalncia e intensidade de infeco entre os sexos so normalmente
atribudas a dois fatores: os ecolgicos e os fisiolgicos (comumente hormonais). Os fatores
ecolgicos incluem dieta, escolha de microhabitat, comportamento reprodutivo e tipos de
atividade. Pelo menos dois aspectos podem confundir e contribuem para a dificuldade de se
explicar os fatores ecolgicos. Primeiro, o tamanho dos indivduos difere em funo do sexo em
vrios vertebrados, e um sexo que seja maior pode tanto ser um alvo maior para os parasitas,
como comer mais e consumir mais itens alimentares infectados. Segundo, se um dos sexos tiver

uma mortalidade maior que o outro, mais indivduos mais velhos sero do sexo que sobrevive
mais, e se os hospedeiros acumulam parasitam enquanto envelhecem, o que parece ser uma
diferena entre os sexos pode ser na realidade uma diferena de idade. Alm disso, a
suscetibilidade a parasitas, e o comportamento influenciando a exposio, podem mudar
dependendo da estao ou do ano, com muitos vertebrados mostrando aumento de atividade ou
padro de alimentao durante o perodo de reproduo.
Quatro hipteses foram elaboradas como possveis explicaes fisiolgicas das diferenas
entre os sexos: 1) efeitos deletrios oriundos do fato dos machos serem heterogmicos; 2)
efeitos do estresse no sistema imune; 3) efeitos diretos de esterides sexuais no
desenvolvimento e crescimento de parasitas; e 4) efeitos indiretos dos esterides sexuais sobre
o sistema imune do hospedeiro e parasitas.

3.3.6 Parasitos como marcadores biolgicos

O uso dos parasitos como marcadores biolgicos comeou com estudos realizados em
peixes. Nos ltimos quarenta anos o estudo das parasitoses tem sido uma importante ferramenta
de pesquisa, usando os parasitos como marcadores biolgicos, ou seja, relacionando sua
presena ou ausncia com investigaes sobre a filogenia, distribuio, hbitos alimentares e
estoques populacionais de mamferos marinhos (ANDRADE et al., 1998; BALBUENA et al.,
1995; DAILEY, 1979; DAILEY; VOGELBEIN, 1991; MACKENZIE, 1987; MOSER, 1991;
WALKER, 2001; SZIDAT, 1964).
O princpio bsico do uso de parasitos como marcadores a comparao intraespecfica
dos nveis de infeco nos componentes das infracomunidades de hospedeiros que
supostamente utilizam diferentes nichos ecolgicos ao longo de uma ou mais reas geogrficas.
No somente a ausncia ou presena dos helmintos deve ser considerada, mas tambm
importante analisar seus nveis de infeco, representados principalmente pela anlise da

prevalncia, densidade relativa e intensidade mdia (BALBUENA et al., 1995; MACKENZIE,

1987).
Os parasitos para serem utilizados com sucesso como marcadores biolgicos, devem:
1.

no causar mortalidade em larga escala ou mudanas de comportamento no

hospedeiro,
2.

ter altas taxas de prevalncia,

3.

ser facilmente detectados, durante todo o tempo do estudo,

4.

apresentar diferentes nveis de infeco em diferentes partes da rea de estudo

(BALBUENA et al., 1995; MACKENZIE, 1987; MOSER, 1991).

So muitos os benefcios de usar estes organismos ao invs de marcadores artificiais:
- custo reduzido na pesquisa,
- manejo do hospedeiro somente para colheita,
- refletem toda a populao hospedeira, no somente um animal,
- atravs de estudos de gentica, morfometria e anlises bioqumicas de suas populaes,
as subpopulaes destes parasitos podero ser identificadas em meio ampla populao de
hospedeiros, indicando assim as subpopulaes dos hospedeiros (MACKENZIE, 1987; MOSER,
1991)
Quando hospedeiros esto divididos em dois ou mais grupos em diferentes ambientes
geogrficos, suas respectivas faunas parasitarias podero mostrar diferenas. Isso
particularmente verdadeiro para helmintos, que geralmente requerem mais de um hospedeiro
para completar seu ciclo de vida. A ocorrncia de um determinado parasita em qualquer
localidade geogrfica depende da presena de hospedeiro definitivo e intermedirios
apropriados, e fatores biolgicos complexos que impem uma estrita interdependncia entre os
organismos do complexo hospedeiro-parasita (DAILEY; VOGELBEIN, 1991).

Delyamure, em 1955, fez a primeira anlise zoogeogrfica de helmintos que parasitam

mamferos marinhos de todos os oceanos. Encontrou certos padres de distribuio dos
helmintos dos trpicos para os plos, com um aumento na diversidade nas regies temperadas e
um queda brusca em nmero nas reas polares. De maneira geral, nas regies boreal e
antiboreal, os helmintos de mamferos marinhos e outros organismos encontram as condies
mais favorveis para o desenvolvimento dos seus ciclos de vida, ou seja, hospedeiros definitivos,
hospedeiros intermedirios, condies biticas e abiticas.
O conhecimento da dieta do hospedeiro muito importante no estudo da zoogeografia dos
helmintos de cetceos. Em vastos ambientes, como o Oceano Antrtico, por exemplo, estoques
amplamente separados de baleias podem utilizar diferentes organismos em suas dietas, de
acordo com a variedade e abundncia local, durante suas migraes (DAILEY; VOGELBEIN,
1991). Os autores estudaram parasitos de baleias caadas na Antrtica, sendo capazes de
identificar e separar suas localidades de captura atravs das reas de maior e menor diversidade
de helmintos na regio.
O aumento da necessidade de estudos mais acurados, e a falta de verbas para estudos
de espcies no domsticas, devem tornar o uso dos parasitos como marcadores biolgicos
ainda maior (MOSER, 1991). Em se tratando de espcies ameaadas e ainda insuficientemente
conhecidas, como a franciscana, P. blainvillei, os parasitos so especialmente teis para
diferenciar estoques e detectar migraes (ANDRADE, 1996; AZNAR et al., 1994a; AZNAR et
al., 1995; RAGA et al., 1998).
Andrade (1996) realizou a colheita e identificao da helmintofauna de P. blainvillei, no sul
do Brasil, Atravs da comparao com espcies de parasitas na Argentina e Uruguai, e a dieta
da franciscana, foi possvel fazer consideraes sobre a existncia de estoques ecolgicos.

3.4 Parasitos de mamferos marinhos

Listas de parasitos de mamferos marinhos so encontradas em Dailey e Brownell Jr
(1972), Delyamure (1955), Dierauf (1990) e Howard et al. (1983). Os parasitos de mamferos
marinhos de maior incidncia e importncia sero apresentados de acordo com localizao no
hospedeiro e subdivididos em famlias.

3.4.1 Protozoa
3.4.1.1 Ciliados
Haematophagus megapterae foi encontrado preso a barbatanas de baleias jubarte, fin e
azul. Alimenta-se de clulas vermelhas do sangue e no considerado patognico (DAILEY,
2001; RAGA et al., 2001).
Kyaroikeus cetarius foi descrito no orifcio respiratrio de Tursiops truncatus, Pseudorca
crassidens, Delphinaterus leucas e Kogia breviceps (DAILEY, 2001; POYTON et al., 2001;
RAGA et al., 2001). Tambm j foi encontrado em leses de pele e linfonodos. Chilodonella sp. e
outro ciliado no classificado tem sido encontrados rotineiramente em muco de orifcio
respiratrio e raspados de pele de golfinhos nariz de garrafa na Califrnia. Estes ciliados so
responsveis por infeces consideradas oportunistas, cujo significado patolgico est ainda
para ser analisado (DAILEY, 2001).
Ciliados holotrquios so vistos em mais de 50% da populao de golfinhos nariz de
garrafa (Tursiops truncatus) da Flrida, detectados em swabs do orifcio respiratrio, mas
raramente invadindo o tecido local ou pulmes, sugerindo que esse protozorio seja um invasor
oportunista da pele previamente lesada por trauma ou infeco bacteriana (HOWARD et al.,
1983).

3.4.1.2 Apicomplexos
Toxoplasma gondii e Sarcocystis spp. j foram reportados numa grande variedade de
mamferos marinhos, acometendo uma grande diversidade de rgos (DAILEY, 2001; POYTON,
2001). Nos msculos eles parecem ter pequeno ou nenhum efeito no hospedeiro, enquanto que
no sistema nervoso podem levar a encefalites severas (DAILEY, 2001).
Eimeria phocae e seis outras espcies de apicomplexos j foram reportadas em
pinpedes, sendo que destes, alguns animais apresentaram sinais clnicos. Alguns autores
sugerem que s afetam a sade do animal quando este est estressado (DAILEY, 2001).

3.4.1.3 Flagelados
Flagelados foram recentemente isolados do muco do orifcio respiratrio, tanto de animais
de cativeiro como selvagens, dentre eles golfinhos-nariz-de-garrafa (Tursiops truncatus) e
baleias beluga (Delphinaterus leucas). Jarrellia atramenti (Kenetoplastida: Bodonidae) foi isolada
do orifcio respiratrio de cachalote-pigmeu (Kogia breviceps) (POYTON, 2001). Segundo Poyton
(2001), os flagelados podem ser um componente benigno da microbiota do muco do orifcio
respiratrio de cetceos.
Uma espcie no identificada de flagelado (Chilomastix ou Hexamita) foi encontrada no
clon de uma Balaena mysticetus (DAILEY, 2001).
Giardia sp. foi encontrada em pinpedes da regio do rtico, Canad e Califrnia, podendo
este animais consistir reservatrios potenciais nestas regies, porm seus efeitos na sade dos
pinpedes ainda desconhecida (DAILEY, 2001).

3.4.1.4 Sarcodina
Uma Entamoeba sp. foi descrita no clon de uma Balaena mysticetus, e seu significado
clnico em cetceos ainda no determinado (DAILEY, 2001; RAGA et al., 2001).

3.4.2 Ectoparasitos
3.4.2.1 Anoplura
Piolhos so encontrados em pinpedes e cetceos. Somente os pinpedes apresentam
piolhos sugadores, sendo os mais comuns do gnero Antarctophithirius, que infestam
principalmente animais jovens, debilitando-os no caso de grandes infestaes (CONLOGUE et
al., 1980; DAILEY, 2001; HOWARD et al., 1983).
Echinophithrius horridus foi reportado como hospedeiro intermedirio do parasita cardaco
A. spirocauda (Nematoda) (CONLOGUE et al., 1980; GERACI et al., 1981).
Thompson et al. (1998) estudou a epidemiologia de Echinophithirius horridus em focas do
porto (Phoca vitulina) durante um perodo de quatro anos, nos quais ocorreram mudanas
interanuais de disponibilidade de alimento. Tais autores observaram que a prevalncia e
intensidade variavam com relao a idade, mas no com relao ao sexo do hospedeiro. A
carga parasitria foi maior em focas imaturas, porm, prevalncia e intensidade foram
significativamente maiores em anos onde a disponibilidade de alimento foi pequena. Em
contraste com outros estudos de outras espcies de pinpedes, reportou-se tambm que o
ectoparasita no esteve presente em filhotes de P. vitulina desmamados, sugerindo que E.
horridus transferido horizontalmente.
Mehlhorn (2002) analisou, atravs de microscopia eletrnica, as caractersticas
morfolgicas de exemplares de Antarctophthirus ogmorhini (Echinophthiriidae) de focas
antrticas.
3.4.2.2 Crustacea
Vrias espcies de crustceos cirripdios tem sido identificadas associadas a cetceos,
incluindo Coronula diadema, C. reginae, Cetopirus complanatus, Cryptonelas rhachianecti,
Tubicinella major, Conchoderma auritum, Conchoderma virgatum e Xenobalanus globicipitis

(AZNAR et al., 1994b; DAILEY, 2001; RAJAGURU; SHANTHA, 1992; SCARFF, 1986; RAGA et
al., 2001).
As espcies de crustceos podem ser encontradas em cetceos estabelecendo
associaes variando de comensalismo a parasitismo, com graus variveis de adaptao.
Algumas espcies como as cracas pedunculadas dos gneros Conchoderma e Lepas
(Lepalidae), podem ser consideradas generalistas por ocorrerem tanto em organismos vivos
(tartarugas, cetceos, etc.) quanto em objetos inanimados (cascos de navios, objetos flutuantes).
Em contraste, outras espcies ssseis, presas diretamente base da pele, dos gneros
Coronula, Cryptolepas, Tubinella e Xenobalanus (Coronulidae); so mais especializadas e
encontradas somente em cetceos (AZNAR et al., 1994b).
Dois fatores principais relacionados aos cetceos parecem influenciar a colonizao da
pele destes animais por crustceos simbiticos. Uma seria a mobilidade e hidrodinamismo do
hospedeiro, relacionados com as correntes geradas pelos movimentos e velocidade de natao.
O segundo fator seria a troca de pele, ao menos para as espcies que se prendem diretamente a
uma base, j que, no caso das baleias, isto facilitaria o desprendimento destes crustceos
(AZNAR et al., 1994b).
Scarff (1986) faz uma reviso dos relatos de crustceos em cetceos, suas caractersticas
e distribuio no corpo dos hospedeiros, e discute a sua ocorrncia em diferentes espcies de
baleias ao longo dos anos.
Os chamados piolhos de baleia (Isocyamus delpini e Cyamus sp.) so crustceos
coppodes que se alimentam de pele e esto entre os ectoparasitos mais comuns de misticetos
(DAILEY, 2001; DAILEY et al., 2000; OSMOND; KAUFMAN, 1998; SCARFF, 1986). Eles se
alimentam da epiderme, fluidos corporais e filamentos de algas. No requerem hospedeiros
intermedirios e so transmitidos atravs de contato direto. Nenhum sinal clnico tem sido
associado com a infeco e o tratamento provavelmente desnecessrio (DAILEY, 2001).

Pequenas concentraes de Cyamus boopis em baleias-jubarte (Megaptera novaengliae),

so regularmente observadas agregadas em reas de menor fluxo de gua, como, por exemplo,
as pregas ventrais, olhos, nadadeiras peitorais, orifcio respiratrio, margens dos lbios e ao
redor de cracas. Baleias-jubarte com problemas fsicos que afetam e diminuem sua velocidade
de nado tem sido observadas com grandes infestaes destes ectoparasitos (OSMOND;
KAUFMAN, 1998).
O gnero Pennela (Copepoda: Pennellidae) possui espcies que parasitam peixes e
cetceos marinhos (DAILEY, 2002; HOGANS, 1987; RAGA et al., 2001). Desde a descrio
original, somente seis espcies deste gnero foram reportadas em cetceos e so revistas por
HOGANS (1987).
Dailey et al. (2002) relatam pela primeira vez a presena de Pennella balaenopterae
(Pennellidae: Copepoda) em um pinpede. Os autores consideram que devido s diferenas de
estrutura da pele de cetceos e pinpedes, o animal tinha leses cutneas que permitiram a
invaso dos coppodes.

3.4.2.3 Acarina
Casos de demodicose no pruriginosa, causada por Demodex sp., so descritos em
pinpedes, tendendo cronicidade se no for tratada. caracterizada por alopecia focal e
hiperqueratose, podendo ocorrer infeco bacteriana secundria (DAILEY, 2001; DAILEY;
NUTTING, 1980).

3.4.3 Endoparasitos
3.4.3.1 Acarina
Os gneros Orthohalarachne e Halarachne so caros nasais comuns em otardeos e
odobendeos, e em focdeos, respectivamente. Seu impacto considerado discreto para os

hospedeiros quando em pequenas quantidades, causando alguma eroso e inflamao dos

ossos turbinados nasais e nasofaringe. No entanto, animais altamente infestados podem ter
centenas de caros por todo o trato respiratrio, apresentando alteraes como inflamao
crnica das cavidades nasais e srias leses pulmonares, podendo vir a bito. A transmisso
das larvas ocorre diretamente de animal para animal (DAILEY, 2001; FAY; FURMAN, 1982; KIM
et al., 1980).
3.4.3.2 Nematoda
a) Sistema digestivo
Os parasitos de maior ocorrncia entre os mamferos marinhos so provavelmente os da
famlia Anisakidae, sendo Anisakis e Contracaecum os gneros mais comumente representados.
Ocorrem no estmago de praticamente todas as espcies de pinpedes e odontocetos,
apresentando um molusco como primeiro e um peixe como segundo hospedeiros intermedirios
respectivamente (DAILEY, 2001; DAILEY et al., 2000; HOWARD et al., 1983) (Figura 1).
Descries e figuras dos principais nematides gastrointestinais de mamferos marinhos
constam nos trabalhos de Abollo e Pascual (2002), Baylis (1920, 1937), Davey (1971),
Delyamure (1955).
Infeces moderadas raramente causam sinais clnicos, porm grandes infeces podem
resultar em gastrites e ulceraes. No caso dos pinpedes, as intensidades das infeces podem
ser altas sem sinais clnicos; porm, j foram associadas com gastrite, ulceraes gstricas,
enterite, diarria, desidratao, anemia e, raramente, perfurao gstrica. Provavelmente a ao
mecnica e a secreo de alrgenos esto associadas s leses gstricas (DAILEY, 2001;
CATTAN et al., 1976; SCHROEDER; WEGEFORTH, 1935).

Figura 1: Esquema do ciclo de vida geral dos nematides gastrointestinais no ambiente

marinho. (Adaptado de Howard et al., 1983 e Fortes, 1993).

Contracaecum ogmorhini foi descrito para Arctocephalus autralis na costa do Uruguai,

com prevalncia de 34,3% e intensidade mdia de 4,3 3,3 nematides por hospedeiro, sem
leses severas nos estmagos estudados. Anisakis simplex e Pseudoterranova decipiens foram
considerados raros para este hospedeiro (CAPOZZO et al., 1994; CAPOZZO et al., 1998;
MORGADES et al., 2002).
Parasitos do gnero Uncinaria tm importncia na mortalidade natural pinpedes jovens,
onde os parasitas adultos causam enterite hemorrgica e anemia, especialmente em Callorhinus
ursinus (BROWN et al., 1974; DAILEY, 2001). Transmisso vertical de U. lucasi ocorre em C.
ursinus e, provavelmente, Zalophus californianus (DAILEY, 2001; LYONS et al., 2001). Em

estudo realizado na Califrnia, o parasita foi encontrado em 95% dos exemplares jovens de
Callorhinus ursinus e 100% dos Z. californianus, com intensidades mdias de 760 e 612,
respectivamente (LYONS et al., 2001).
Uncinaria sp. j foi reportada em lees-marinhos-do-sul (Otaria flavescens) no Uruguai,
Chile e Argentina, podendo ser um fator importante de mortalidade de animais jovens no
hemisfrio sul (BERN-VERA et al., 2002; MORGADES et al., 2002). Na regio da Patagnia
Argentina, este parasita foi encontrado com prevalncia de 50% e mdia de intensidade de 135,
1 ( 146,5) parasitos, sendo a mdia de intensidade maior em machos (BERN-VERA et al.,
2002).
Anlise de fezes de elefantes-marinhos-do-sul (Mirounga leonina) na Antrtica,
identificaram nematides dos gneros Anisakis, cf. Contracaecum e cf. Rhaphidascaris; e
acantocfalos do gnero Corynosoma. A correlao com os resultados de leucograma
demonstrou aumento na porcentagem mdia de eosinfilos nas fmeas, sugerindo que a
parasitose por nematides, principalmente, medida pela presena de ovos nas fezes, constitui
um fator de estresse (ROBALDO et al., 1998).

b) Sistema respiratrio
Os nematides mais comuns que infectam pulmes, veias pulmonares, espaos auditivos
e seios nasais so de duas famlias: Pseudaliidae e Crassicaudidae; e quatro gneros:
Halocercus, Pharurus (Torynurus), Pseudalius e Stenurus. Os sintomas variam de acordo com o
hospedeiro e a espcie de parasita, bem como a intensidade de infeco. O quadro da
parasitose inclui tosse, dispnia, letargia e morte potencial (DAILEY, 2001).
Descries dos principais parasitas nematides do sistema respiratrio de cetceos esto
em Baylis e Daubney (1925), Delyamure (1955), Dougherty (1943a, 1943b, 1944), Wu (1929) e
Zylber et al. (2002).

Almeida (1933) revisou o gnero Halocercus, descrevendo H. brasiliensis em pulmes de

Sotalia guianensis do Rio de Janeiro.
Conlogue et al., (1985) descreve grandes infeces de Halocercus dalli em Phocoenoides
dalli, com maior prevalncia em animais jovens do que em adultos, propondo transmisso
transplacentria. Halocercus lagenorhynchi, primeiramente descrito em Lagenorynchus
albirostris, infecta tambm Tursiops truncatus e existem evidncias de infeco pr-natal nesta
espcie, com filhotes muito jovens apresentando parasitos adultos, com provvel transmisso
transplacentria (DAILEY et al.,1991; MOSER; RHINEHART, 1993). Esta possibilidade de
transmisso tambm foi proposta para outras espcies, como Halocercus pingi (PARSONS et
al., 1999).
Nematides da famlia Pseudaliidae podem ocasionar inflamao granulomatosa em
pulmes de cetceos. Exemplares adultos destes parasitas pulmonares estimulam pouca ou
nenhuma resposta inflamatria nos brnquios e bronquolos, porm as larvas nos alvolos
podem causar pneumonia focal purulenta subaguda (BROSENS et al., 1996; DAILEY; STROUD,
1978; ZYLBER et al., 2002).
A ocorrncia de nematides da famlia Pseudaliidae no sistema de seios craniais de
odontocetos j foi sugerida como causa de encalhe (DAILEY, 2001; DAILEY; WALKER, 1978;
DAILEY; STROUD, 1978). Num estudo realizado com baleias beluga do Canad (Delphinapterus
leucas), observou-se que 87% de todos os animais encalhados apresentavam o parasita
Pharurus pallasii (Pseudaliidae) nos seios craniais, especialmente nos seios peribulares (ouvido).
A prevalncia foi similar entre machos e fmeas, com tendncia de maior mdia de intensidade
de infeco em machos, no foram observadas leses aparentes, mesmo em animais com
grande carga parasitria (HOUDE et al., 2001). No entanto, outros trabalhos como, por exemplo,
Zylber et al. (2002) relatam severas leses sseas relacionadas a presena de centenas de

Stenurus globicephalae (Pseudaliidae) em um exemplar de Pseudorca crassidens, apontando as

leses como possvel causa do seu encalhe na costa do Uruguai.
Parasitos da famlia Crassicaudidae j foram encontrados nos seios areos de nove
gneros de pequenos odontocetos encalhados e capturados, onde foram implicados como causa
de eroso ssea resultante de inflamao da mucosa, sinusite purulenta e ostete (DAILEY,
2001; DAILEY; PERRIN, 1973; DAILEY; WALKER, 1978; DAILEY; STROUD, 1978; PASCUAL et
al., 2000; PERRIN; POWER, 1980). A ausncia de leses sseas residuais em animais mais
velhos tem sido interpretada como uma forte evidncia de que o parasitismo pode constituir um
fator importante na mortalidade natural de pequenos cetceos (GERACI; ST AUBIN, 1987;
PASCUAL et al., 2000; PERRIN; POWER, 1980). Um estudo detalhado das leses sseas nos
crnios indica que outros agentes como bactrias e/ou vrus tambm podem estar presentes
(PASCUAL et al., 2000).
Dougherty e Herman (1947) descrevem e discutem os principais parasitas pulmonares de
pinpedes. Filaroides (Parafilaroides) decorus o parasita pulmonar mais freqente em Zalophus
californianus, lees-marinhos-da-Califrnia, com ciclo demonstrado experimentalmente e grande
abundncia em ambiente natural (Figura 2). Os animais ingerem peixes coprfagos
contaminados, h desenvolvimento dos nematides at a fase adulta e conseqente liberao
de ovos nas fezes, que por sua vez sero ingeridos pelos peixes coprfagos. O ambiente natural
das colnias ideal para este tipo de transmisso, em vista da existncia de uma grande
concentrao de animais, contaminao da gua e abundncia de peixes coprfagos como
hospedeiros intermedirios (DAILEY, 1970). Os parasitos adultos residem nos alvolos e as
fmeas so vivparas. As reas que contm larvas migratrias apresentam resposta inflamatria
de moderada a severa. Ainda, possvel observar dois tipos de alterao pulmonar: obstruo
bronquiolar devido presena de muco e pneumonia (HOWARD et al., 1983; MORALES;
HELMBOLDT, 1971).

Figura 2: Esquema do ciclo de vida do nematide pulmonar Parafilaroides decorus

(Adaptado de HOWARD et al., 1983).

Otostrongylus circumlitus um parasita pulmonar e cardaco relativamente comum em

algumas espcies de focdeos, causando diferentes tipos de leso, de acordo com a espcie
hospedeira. Nos casos de Phoca vitulina e Phoca hispida, por exemplo, os vermes adultos so
encontrados em traquia, brnquios e bronquolos. Infestaes leves esto associadas
produo excessiva de muco e hiperplasia de mucosa, enquanto que infestaes mais severas
podem levar a obstruo e inflamao de brnquios e bronquolos. Em alguns casos pode
ocorrer infeco bacteriana secundria, levando a pneumonia ou abcessos pulmonares. Apesar

do ciclo de vida ainda ser desconhecido, provavelmente indireto (GULLAND et al.,1997;

ONDERKA, 1989).
Existem poucos relatos de Otostrongylus circumlitus em elefantes marinhos (Mirounga
angustirostris), sendo que este parasita j foi encontrado em dois lees-marinhos-da-Califrnia
(Zalophus californianus) (GULLAND et al.,1997).

c) Sistema circulatrio

Acanthocheilonema (Dipetalonema) spirocauda e odendhali so parasitas cosmopolitas de

focdeos e otardeos, encontrados no ventrculo direto e fascia intermuscular, respectivamente
(DAILEY, 2001).
A. spirocauda j foi encontrado no sistema cardiovascular de vrias espcies de focdeos,
incluindo: Phoca vitulina, Phoca hispida, Cystophora cristata, Phoca fasciata, Erignathus
rosmarus, P. v. largha (CONLOGUE et al., 1980; DUNN; WOLKE, 1976; ELEY,1981; TAYLOR et
al., 1961). O ciclo de vida ainda desconhecido, porm adultos j foram encontrados nos
coraes de Phoca vitulina com quatro semanas de idade, sugerindo infeco intra-uterina
(HOWARD et al., 1983). Piolhos tm sido indicados como um hospedeiro intermedirio provvel.
Apesar de que foram realizados estudos onde os estgios intermedirios no foram encontrados
(CONLOGUE et al., 1980; DUNN; WOLKE, 1976; HOWARD et al., 1983; TAYLOR et al., 1961),
o piolho Echinophthrius horridus foi reportado como hospedeiro intermedirio do parasita no
estudo de Geraci et al., (1981).
As infeces moderadas a severas do ventrculo direito por A. spirocauda em indivduos
jovens de Phoca vitulina parece ter pequenas conseqncias para o hospedeiro. Porm,
infeces severas podem ser muito debilitantes. Os filarides adultos podem ser encontrados no
trio direito, mas so mais comuns em ventrculo direito e artria pulmonar, onde podem tornarse oclusivos. Tambm podem ser numerosos na veia cava posterior e causar pneumonias

severas (CONLOGUE et al., 1980; DUNN; WOLKE, 1976; HOWARD et al., 1983; TAYLOR et al.,
1961).
A prevalncia, distribuio e patologia associadas a A. spirocauda em populaes de vida
livre ainda pouco conhecida. Num estudo realizado com pinpedes e alguns cetceos da regio
do Alasca em 1981, estes parasitos foram encontrados somente em focdeos, principalmente em
Phoca vitulina, com prevalncia menor que 20%. Os parasitos se concentraram no ventrculo
direito e em alguns animais tambm na artria pulmonar. Nenhuma leso macroscpica esteve
presente, e no havia diferena significante entre o peso dos coraes parasitados e os que no
continham parasitos (ELEY,1981).
Infeces de pinpedes com o parasito cardaco de ces, D. immitis, so aparentemente
pouco comuns em animais selvagens, porm j foi verificado em animais de cativeiro (focas e
lees marinhos) mantidos em reas endmicas, inclusive no Brasil (DAILEY, 2001; DUNN;
WOLKE, 1976; FORRESTER et al., 1973, HOWARD et al., 1983, MARANHO et al., 1997;
TAYLOR et al., 1961).

d) Sistema urogenital
A famlia Crassicaudidae consiste de dois gneros de grandes nematides: Crassicauda e
Placentonema (DAILEY, 2001).
Crassicauda sp. parasito vascular e extravascular de pequenos e grandes cetceos,
podendo atingir metros de comprimento, e ser observado em tecido mamrio, panculo adiposo,
musculatura, rins e genitlia. Este nematide pode migrar pelos plexos venoso e arterial,
causando a formao de massas necrticas (DAILEY, 2001; DAILEY; PERRIN, 1973; HOWARD
et al., 1983; LAMBERTSEN, 1985).
Segundo Lambertsen (1985), a pouca freqncia com que estes parasitos so registrados
deve-se a dificuldade de colheita e identificao, e no devido sua escassez. Os efeitos na

sade dos indivduos ainda no so claros, mas j foi sugerido que pode reduzir populaes de
determinados misticetos e o sucesso reprodutivo de Lagenorhyncus acutus e Tursiops truncatus
atravs da diminuio na produo de leite (DAILEY, 2001; MAUROO et al., 2002).

3.4.3.3 Trematoda
Quatro famlias ocorrem em cetceos: Campulidae, Brauninidae, Pholeteridae e
Notocotylidae. Em termos de diversidade e extenso geogrfica, Campulidae a famlia mais
importante. Espcies de Campula, Oschmarinella e Zalophotrema habitam os dutos hepticos e
pancreticos de odontocetos; Hadwenius o intestino, Nasitrema os seios areos, Hunterotrema
os pulmes.
Dentre os pinpedes, seis famlias de trematides so reportadas, habitando
principalmente a vescula, dutos biliares e, raramente, o intestino (RAGA et al., 2001).
O ciclo de vida especfico no conhecido em nenhum dos trematides, porm acreditase que envolva uma ou mais espcies de moluscos ou crustceos como hospedeiros
intermedirios (Figura 3). Estes organismos possuem a habilidade de migrar, tanto local quanto
sistemicamente, com conseqentes danos teciduais e inflamao intensa (HOWARD et al.,
1983).
Descries das principais espcies podem ser encontradas em Dailey e Perrin (1973);
Delyamure (1955), Neiland et al. (1970), Price (1932) e Yamaguti (1958).

Figura 3: Esquema do ciclo de vida geral de trematides gastrointestinais no ambiente marinho.

(Adaptado de Howard et al., 1983 e Fortes, 1993)

a) Sistema digestivo
Foram listados dez gneros de trematides habitando o trato gastrointestinal. Estes
podem causar irritaes, mas no se considera que causem problemas significativos de sade
(DAILEY, 2001). So mais comumente encontrados em cetceos e, quando presentes em
pinpedes, atuam no trato intestinal (HOWARD et al., 1983).
A famlia Pholeteridae inclui duas espcies, uma das quais, Pholeter gastrophilus, parasita
muitos odontocetos ao redor do mundo. Estes trematides vivem nas paredes do estmago
principal e do pilrico, mais raramente no duodeno, algumas vezes causando fibrose extensiva
(RAGA et al., 2001).

O trematide Braunina cordiformis pode ser encontrado nos compartimentos fndico e

pilrico de pequenos cetceos. Os parasitos ficam firmemente aderidos mucosa induzindo, no
local de adeso infiltrao predominantemente linfoplasmocitria, sem a participao de
eosinfilos (SCHRYVER et al., 1967).
Misticetos albergam no intestino vrias espcies do gnero Ogmogaster, parasitos que j
foram encontrados em vrias reas, como Antrtica e Mediterrneo (RAGA et al., 2001).
A famlia Heterophyidae largamente reportada em pinpedes do hemisfrio norte, com
cerca de dez espcies de trematides intestinais descritos; incluindo representantes dos
gneros: Cryptocotyle, Phagicola, Rossicotrema, Galactosomum, Pricetrema e Phocitrema.
Ogmogaster antarticum (Notocotylidae) conhecido como parasita de focas-de-weddell e
caranguejeiras (RAGA et al., 2001). No Uruguai, Stephanoprora sp. e trematides da famlia
Heterophyidae foram reportados em Arctocephalus australis e Otaria flavescens,
respectivamente (DAILEY et al., 2000; MORGADES et al., 2002).
b) Fgado, sistema biliar e pncreas
Os parasitas que acometem estes rgos so normalmente trematides das famlias
Campulidae e Opistorchiidae. Em cetceos odontocetos j foram encontrados os gneros
Campula, Oschmarinella e Zalophotrema; enquanto Lecithodesmus infecta misticetos. A infeco
pode levar a perda de peso, diminuio da funo heptica, predisposio a doenas
bacterianas em casos crnicos e trauma heptico em casos de migrao parasitria, resultando
em hepatite e morte em casos agudos (DAILEY, 2001).
Danos hepticos e pancreticos em cetceos podem ser causados principalmente por
Campula sp. Estes parasitos podem apresentar-se em grande nmero, migrando atravs dos
ductos biliares e pancreticos, atingindo o parnquima destes rgos. Estes organismos medem
de 2,5 a 3,0 mm de comprimento por 1,0 mm de largura e possuem espculas proeminentes em
sua superfcie, que causam danos mecnicos severos ao epitlio e dutos. H hiperplasia do

epitlio do duto, acompanhada por fibrose progressiva, culminando com esclerose dos dutos
menores, e dilatao dos maiores. H presena de leuccitos mononucleares e alguns
eosinfilos. Pode haver hialinizao e atrofia de lbulos pancreticos. Os ovos podem ocasionar
pancreatites e hepatites, que podero apresentar-se sob as formas aguda severa, crnica e
fibrosante (BROSENS et al., 1996; HOWARD et al., 1983; MIGAKI et al., 1971; MIGAKI et al.,
1979; RIGDWAY; DAILEY, 1972).
Zalophotrema hepaticum, trematide de localizao heptica mais comum em pinpedes,
em contraste, muito menos prejudicial para o hospedeiro. mais comumente encontrado em
pinpedes com mais de trs anos. Os parasitos possuem superfcie externa lisa e 10 a 15 mm de
comprimento, estando presentes no duto biliar e dutos intrahepticos, e ocasionalmente na
vescula biliar. Microscopicamente pode haver hiperplasia dos dutos biliares, com fibrose
periportal e inflamao periportal heptica, no supurativa (DAILEY, 2001; HOWARD et al.,
1983).
c) Sistema respiratrio e seios areos
Infeces parasitrias dos sacos ou seios areos nasais e craniais so comuns,
representando um processo importante em vrias espcies de cetceos, e tambm no encalhe
individual, devido a uma possvel migrao para o crebro (HOWARD et al., 1983).
Nasitrema sp. pode ser encontrado na mucosa das glndulas submucosas dos seios
nasais. Podem residir tambm no ouvido interno, possivelmente migrando pela trompa de
Eustquio para o crebro, podendo provocar alteraes de comportamento. Macroscopicamente,
os organismos esto associados a um exsudato mucide marrom avermelhado de odor ptrido,
que ao exame microscpico apresenta infiltrado de leuccitos de severidade leve a moderada,
geralmente centrado nas meninges e superfcies dorsal do crebro e cerebelo. O ciclo de vida
desconhecido (DAILEY, 2001; HOWARD et al., 1983).

Apesar de alguns autores sugerirem que no sejam patognicos na maioria das vezes,
mesmo no caso de infeces severas (BRIEVA; OPORTO, 1991), a presena de parasitos
adultos e ovos de Nasitrema sp tm sido associados a leses em vrias espcies de
odontocetos (DAILEY; RIGDWAY, 1976; DEGOLLADA, et al., 2002; LEWIS; BERRY, 1988;
MORIMITSU et al., 1987; MORIMITSU et al.,1992; OSHEA et al., 1991; RIGDWAY; DAILEY,
1972).
Delphinus sp. j foram encontrados com leses em fgado e pncreas associadas a
parasitos adultos da espcie Campula rochebruni, assim como com ovos no crebro. No se
sabe ao certo por qual mecanismo estes parasitos conseguem se acomodar no crebro
(RIGDWAY; DAILEY, 1972). Relatos de dois encalhes em massa de baleias-piloto no Japo
descrevem o encontro destes parasitos causando severa degenerao do oitavo nervo craniano
(MORIMITSU et al., 1987; MORIMITSU et al.,1992).
Kumar et al. (1975) descreve casos onde os trematides adultos no causaram leses,
porm, segundo os autores, os ovos destes parasitas quando aspirados para dentro da rvore
bronquial podem desencadear uma reao inflamatria do tipo corpo estranho podendo evoluir
para pneumonia crnica.

3.4.3.4 Acantocephala
Dois gneros de acantocfalos da famlia Polymorphidae so encontrados em mamferos
marinhos: Bolbosoma e Corynosoma. Cetceos so hospedeiros primrios de Bolbosoma spp.,
enquanto Corynosoma spp. pode ocorrer em cetceos, mas tipicamente encontrado em
pinpedes. Bolbosoma spp. j foi reportado incidentalmente em pinpedes (DAILEY et al., 2000;
HOWARD et al., 1983, SCHMIDT; DAILEY, 1971).

Aznar et al. (1999 a e b), Costa et al. (2000), Delyamure (1955), Linciome (1943),
Measures (1992), Yamaguti (1963) e Zdzitowiecki (1984) apresentam descries e figuras das
principais espcies.
O ciclo de vida destes parasitos parece incluir artrpodes como primeiro hospedeiro
intermedirio, e uma ampla variedade de peixes como segundo hospedeiro intermedirio, ou
como hospedeiro paratnico, ou apenas transporte (DAILEY et al., 2000; HOWARD et al., 1983)
(Figura 4).

Figura 4: Esquema do ciclo de vida geral de acantocfalos gastrointestinais no ambiente

marinho. (Adaptado de Howard et al., 1983 e Fortes, 1993)

Os parasitos localizam-se no trato intestinal aderidos mucosa por acleos presentes na

probscide. A remoo dos parasitos provoca ulcerao circular comumente no hemorrgica e
no perfurante. A resposta inflamatria mnima e consiste de leuccitos mononucleares
presentes na lmina prpria. Geralmente, a infeco no severa o suficiente para ser
considerada prejudicial ao hospedeiro (HOWARD et al., 1983, MEASURES, 1992). No entanto,
DAILEY et al., (2000), relata exemplares de Bolbosoma balanae em uma baleia cinzenta
(Eschrichtius robustus) juvenil emaciada, onde as probscides encapsuladas provocaram
abscessos transmurais multifocais no intestino.
Taddeo et al., (1998) realizou um estudo da infrapopulao de Corynosoma australe
(Polymorphidae) em intestinos de lobos-marinhos-do-sul (Arctocephalus australis) no Uruguai. A
prevalncia foi de 100% e intensidade mdia de 2.530,2 2.209,1 parasitos por hospedeiro. Os
parasitas se distriburam de forma mais ou menos homognea dentro do intestino, com
intensidade mdia igual para ambos os sexos, aumentando com a idade e no apresentando
leses significativas. No Uruguai, Corynosoma spp tambm foi encontrado em lees-marinhosdo-sul (Otaria flavescens) e Bolbosoma sp. em lobos-marinhos-do-sul (Arctocephalus australis)
(MORGADES et al., 2002).
3.4.3.5 Cestoda
Vrias espcies de cestides so encontradas em cetceos e pinpedes, representando
as famlias Diplyllobothriidae e Tetrabothriidae (DAILEY, 2001). Taxonomia e morfologia das
principais espcies so descritas em Delyamure (1955), Hoberg (1989); Hoberg et al., (1995) e
Williams (1968).
Somente o gnero Strobicephalus considerado patognico para cetceos. S. triangularis
pode penetrar a parede do clon e formar lceras necrticas (DAILEY, 2001). Cestides adultos
em pequenos odontocetos so menos comuns que as infeces por cistos de formas larvais de
Phyllobothrium delphini e Monorygma grimaldii (DAILEY, 2001; HOWARD et al., 1983).

O gnero Phyllobothrium sp. parece estar distribudo por todos os oceanos, inclusive em
pinpedes no hemisfrio sul e no rtico. Os cistos encontram-se mergulhados na camada de
gordura subcutnea, geralmente ao redor da rea urogenital (HOWARD et al., 1983).
Monorygma sp. outro gnero de cisto plerocercide comum em pequenos cetceos, que
pode estar aderido ao peritneo visceral ou parietal, parede abdominal ou aos rgos
reprodutores e seus ligamentos. Tais parasitas estimulam a produo de uma cpsula fibrosa ao
seu redor, fazendo com que haja a presena de poucas clulas inflamatrias associadas
(HOWARD et al., 1983). De maneira geral, nenhum sinal clnico ou patolgico reportado
associado infeco, mesmo assim, a intensidade de infeco pode ser grande (DAILEY, 2001).
Diphyllobothrium sp. so parasitos intestinais comuns em pinpedes. O ciclo de vida no
conhecido, porm provavelmente envolve um peixe como hospedeiro intermedirio.
Microscopicamente, a mucosa intestinal apresenta infiltrao linfocitria na lmina prpria, com
espessamento das vilosidades (HOWARD et al., 1983). Cestides da famlia Tetrabothriidae
foram reportados em lobos-marinhos-do-sul (Arctocephalus australis) na costa do Uruguai
(MORGADES et al., 2002).

3.5 Registros de parasitos no Brasil e rea de estudo

O estudo parasitolgico de mamferos marinhos no Brasil, especialmente dos cetceos,
tem sido realizado, em geral, de forma espordica, com descrio de material encontrado em
encalhes ocasionais e sem a utilizao de uma metodologia padronizada. No Brasil, este tipo de
estudo muito recente e temos poucos trabalhos mais elaborados, como, por exemplo, a anlise
da comunidade componente de helmintos gastrointestinais de P. blainivillei, no Rio Grande do
Sul, descrita por Andrade em 1996. Para a regio Sudeste e norte da regio Sul, rea
preferencial de estudos, o nmero de registros de parasitos ainda muito pequeno.
Praticamente no existem relatos de parasitos de pinpedes na nossa costa. A Tabela 1
sumariza as principais descries de ocorrncias de parasitos em mamferos marinhos na costa
brasileira.

Tabela 1: Lista dos principais relatos de ocorrncia de parasitos no Brasil, de

acordo com o hospedeiro, espcie parasita, localidade e referncia.
Hospedeiro (cetceos)
Sotalia guianensis

Pontoporia blainvillei

Tursiops truncatus

Stenella frontalis
Stenella coeruleoalba

Peponocephala electra
Kogia breviceps
Kogia sima
Inia geoffrensis
Physeter macrocephalus
Steno bredanensis
Feresa attenuata
Stenella longirostris
Delphinus capensis
Grampus griseus
Pseduorca crassidens
Phocoena dioptrica
Stenella clymene

Espcie parasita
Amphimerus lancea
Halocercus brasiliensis
Anisakis sp
Halocercus brasiliensis
Braunina cordiformis
Anisakis typica
Hadwenius tursionis
Hadwenius tursionis
Halocercus brasiliensis
Xenobalanus globicipitis
Braunina cordiformis
Anisakis typica
Contracaecum sp
Corynosoma sp
Hadwenius pontoporiae
Anisakis typica
Polymorphus cetaceum
Corynosoma australe
Bolbosoma turbinella
Riggia sp
Hadwenius pontoporiae
Xenobalanus globicipitis
Braunina cordiformis
Nasitrema sp
Hadwenius tursionis
Xenobalanus globicipitis
Hadwenius tursionis
Cirripedia:Lepadomorpha
Anisakis typica
Monorygma grimaldii
Anisakis sp
Halocercus brasiliensis
Monorygma grimaldii
Bolbosoma sp
(Tetrabothrium sp)
Stenurus globicephalinae
Nasitrema sp.
Stenurus globicephalae
Anisakis physeteris
Pseudoterranova sp
Anisakis typica
Hunterotrema caballeroi
Anisakis insignis
Halocercus sp
Xenobalanus globicipitis
Braunina cordiformis
Anisakis simplex
Anisakis sp
Hadwenius tursionis
Anisakis sp
Nasitrema sp
Anisakis simplex
Bobosoma capitatum
Anisakis simplex
Anisakis simplex

Localidade (Estado) e Referncia

DAILEY; BROWNELL JR., 1972 *; SANTOS et al., 1998
DAILEY; BROWNELL JR., 1972 *
SP/ PR - SCHMIGELOW, J.M.M., 1990
RJ - SANTOS et al., 1996
BA ANDRADE; PEREIRA, 1998
SP/PR MARIGO et al., 1999
SP/PR MARIGO et al., 2000
RJ DI BENEDITTO; RAMOS, 2000
PR - MARIGO et al., 2001
DAILEY; BROWNELL JR., 1972 *

RS - ANDRADE et al., 1996

SP - FERREIRA et al., 1998
SP/PR MARIGO et al., 1999
RJ DI BENEDITTO; RAMOS, 2000
RJ - SANTOS et al., 1996
PR ANDRADE et al., 1999
RJ DI BENEDITTO;RAMOS, 2000
PR ANDRADE et al., 1999
SP - RUOPPOLO et al., 2002
BA MAIA-NOGUEIRA et al., 2001

SP - ROSAS et al., 2002

RJ - DA SILVA, et al., 1987
CE COSTA; MONTEIRO-NETO, 1998
FN, PE 1998
SP- SOUZA, 2002 com. pessoal ver SOUZA et al., 2002
DAILEY; BROWNELL JR., 1972 *
BA - ENGEL, 1994
RJ - SANTOS et al., 1996
SP ZERBINI; SANTOS, 1997
FN, PE - MARIGO et al., 1998
PR ANDRADE et al., 1999
BA MAIA-NOGUEIRA, 2000
RS ANDRADE et al., 2001
RS - PINEDO et al., 2002
BA BASTOS; MARIGO, 2002

* Dailey e Brownell Jr., 1972 no apresenta as localidades de ocorrncia dos parasitos

3.6 Implicaes para a sade pblica

Zoonoses parasitrias so as doenas transmitidas de animais para humanos. O homem
pode se contaminar ingerindo estgios transmissveis (transmisso direta), ou atravs da
ingesto do alimento contaminado (transmisso indireta). A gua pode transportar estgios
transmissveis para locais de armazenamento de gua potvel, locais de recreao (gua doce e
salgada) e irrigao (SLIFKO et al., 2000).
Como exemplo de zoonoses transmitidas por pescado, podemos citar a anisaquase,
doena decorrente da invaso das mucosas gstrica ou intestinal de seres humanos pela larva
de Anisakis sp aps a ingesto de peixes parasitados. Estas larvas so parasitos habituais das
vsceras dos peixes, que servem como hospedeiros intermedirios dos parasitos adultos, os
quais encontram-se em aves, peixes e mamferos marinhos. A anisaquase pode ocasionar
sintomas gastrointestinais, como vmitos, dores estomacais e granuloma eosinoflico, que pode
ser confundido com uma lcera gstrica ou um tumor. A anisaquase intestinal tambm pode ser
confundida com apendicite aguda ou abdmen agudo. Alm disso, a ingesto destes peixes
contaminados, bem cozidos ou no, pode ocasionar reaes alrgicas, como, por exemplo,
manifestaes cutneas (urticria difusa) e, em casos mais graves, choque anafiltico com
broncoespasmo (OKUMURA, 1997).
As zoonoses parasitrias transmitidas por pescado vm chamando a ateno de
pesquisadores e autoridades sanitrias do mundo inteiro (DAILEY et al., 1980; KLIKS, 1983;
MATTIUCCI et al., 1986; MYERS, 1970; SANTISTEBAN, 1997; SMITH, 1984). No Brasil vem
crescendo a procura por pratos culinrios contendo pescado cru, como sushi e sashimi.
Embora somente a fagicolose, zoonose causada pelo trematide Phagicola sp., tenha sido
descrita no Brasil, acredita-se que isso se deva falta de diagnstico destas doenas, pois
existem dados que mostram a presena de parasitos zoonticos nos peixes brasileiros, tanto de
gua doce, quanto de gua salgada (OKUMURA, 1997; BARROS, 2002).

Quando os barcos pesqueiros ainda no eram equipados com equipamentos de

refrigerao, os peixes recolhidos das redes eram imediatamente eviscerados no mar. Isto
previne a deteriorao e a migrao das larvas de anisakdeos do intestino para a musculatura
do peixe aps sua morte. Entretanto, devido vantagem da refrigerao, os peixes so mantidos
intactos, sendo eviscerados apenas no local de processamento, aumentando o risco de infeco
humana (OKUMURA, 1997). Este risco ainda maior na pesca artesanal, que muitas vezes
utiliza embarcaes muito pequenas nem sempre com gelo a bordo (BERTOZZI, 2002).
Existem tcnicas e medidas de controle especficas para reduzir os problemas
relacionados presena dos parasitas, como por exemplo, o congelamento e manuteno do
pescado a 200 C ou mais, durante pelo menos 24hs, procedimento que pode levar morte os
nematides. Outra estratgia que poderia ser utilizada visando diminuir as possibilidades de
infeco humana evitar a captura de peixes parasitados atravs da seleo de reas de pesca,
de espcies especficas ou de grupos de idade especficos (HUSS, 1997).
A pesquisa e encontro dos parasitos potencialmente zoonticos no ambiente marinho
pode servir como indicador do nvel de contaminao ambiental ao qual humanos e peixes
destinados ao consumo humano podem estar expostos (SLIFKO et al., 2000).

BERTOZZI, C. P. Comunicao pessoal. 2002.

4. MATERIAL E MTODOS
4.1 Animais
Foram utilizadas amostras colhidas de animais encontrados mortos em praias ou
acidentalmente capturados em redes de pesca no litoral dos Estados de So Paulo, Paran e
Rio Grande do Sul. Alm da bolsista, as instituies e pesquisadores (entre colchetes)
envolvidos nestas colheitas foram:

IPeC (Instituto de Pesquisas de Canania), Canania, SP e Centro de Estudos do

Mar (CEM)- Universidade Federal do Paran (UFPR), Pontal do Sul, PR {F.C.W.
Rosas e M.R. Oliveira};

Projeto BioPesca, Praia Grande, SP {C.P. Bertozzi};

Aqurio de Santos, Santos, SP {A. Maranho};

Fundamar, So Sebastio, SP {S. P. Souza};

Museu de Zoologia da USP- MUZUSP,SP {A. Higa, M. Rollo Jr.};

Projeto Atlantis- IB, USP, SP {M. C. de O. Santos};

Fundao Parque Zoolgico de So Paulo, SP {D. L. Fedullo}

Laboratrio de Mamferos Marinhos e Centro de Recuperao de Animais Marinhos

(CRAM)- Museu Oceanogrfico Prof. Elizer de C Rios, Fundao Universidade
Federal do Rio Grande- FURG - Rio Grande, RS {R.P. Silva};

Grupo de Estudos de Mamferos Aquticos do Rio Grande do Sul (GEMARS)Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS {I.B. Moreno}.

4.2 Protocolo de estudo:

4.2.1 Necrpsia / Colheita de material
a)

Exame necroscpico realizado pela bolsista:

Quando possvel, dependendo do suposto tempo de morte do animal e da distncia a

ser percorrida, a bolsista se deslocou a distintos pontos do litoral para a realizao de necrpsias
completas com especial nfase na abordagem parasitolgica e colheita de amostras. A tcnica
necroscpico empregada foi aquela preconizada por Geraci e Lounsbury, (1993), registrada em
fichas individuais (ANEXOS I e II).
Durante a necrpsia, fragmentos de aproximadamente 1 cm3 dos rgos principais,
foram fixados em soluo de formalina a 10%, para a confeco de lminas e posterior
interpretao histopatolgica. O procedimento histopatolgico foi realizado no Laboratrio de
Histologia do Departamento de Patologia da Faculdade de Medicina Veterinria e Zootecnia da
Universidade de So Paulo (VPT-FMVZ-USP), em associao com a ps- graduanda Valeria
Ruoppolo, durante o desenvolvimento de seu trabalho de mestrado intitulado: Patologia
Comparada de cetceos e pinpedes realizada junto ao LAPCOM (FAPESP N 99/12335-8).
As causas de morte foram classificadas de acordo com a sistematizao proposta por
Montali (1991), apresentadas no ANEXO 3.
Aps a abertura da carcaa, os rgos foram avaliados separadamente em um
recipiente e analisados cuidadosamente; no caso de rgos slidos (ex. fgado) foram feitos
diversos cortes em sua superfcie. O contedo de cada rgo retido no recipiente foi passado por
uma peneira de malha fina de 150 m. O material recolhido na peneira foi colocado em uma
placa de Petri e observado em lupa para separao dos parasitos.
Alguns pulmes e os estmagos e intestinos da maioria dos animais foram retirados (as
extremidades amarradas com barbante) e armazenados em congelador (-20o C) para posterior

anlise e colheita de parasitos. Quando no foi possvel avaliar todo o animal, na maioria das
vezes devido a avanado estado de decomposio, estes rgos tambm foram congelados
para posterior anlise.
b)

Exame necroscpico realizado por terceiros:

As amostras foram colhidas por tcnicos e profissionais junto a diversos grupos de

trabalho com mamferos marinhos na regio sul e sudeste. Foi solicitado aos executores que os
procedimentos necroscpicos e de colheita estivesse de acordo com as diretrizes expostas no
item acima e registradas nas fichas individuais (ANEXO 1 e 2).

4.2.2 Anlise dos rgos

Os pulmes foram abertos dentro de uma bandeja de plstico com tesoura cirrgica
desde a traquia, seguindo o trajeto dos brnquios e bronquolos to profundamente quanto
possvel. O contedo de cada rgo retido no recipiente foi passado por uma peneira de malha
fina de 150 m e o nmero de parasitas estimado.
Com relao ao estmago, aps a abertura do mesmo o contedo foi passado por uma
peneira de plstico e os parasitas encontrados recolhidos. Alm disso, a maioria dos contedos
estomacais tambm foi analisada para identificao de itens alimentares (bicos de lula, otlitos
de peixes, camares), com vistas ao trabalho de mestrado da ps graduanda Mrcia de Oliveira
intitulado: Ecologia alimentar de S. guianensis e P. blainvillei (Cetacea: Delphinidae e
Pontoporiidae) no litoral sul do Estado de So Paulo e litoral do Estado do
Paran, realizado junto ao Departamento de Zoologia da Universidade Federal do Paran.
Os intestinos foram medidos aps a retirada do mesentrio. No caso de P. blainvilleii,
identificou-se o intestino delgado e o grosso. O intestino delgado foi dividido em 5 partes iguais e
somente a primeira tera parte de cada uma delas foi analisada seguindo o mtodo de Andrade
(1996) (Figura 5).

(Figura 5) Desenho esquemtico do estmago, intestino delgado e grosso de

franciscana, Pontoporia blainvillei.1) estmago principal, 2) conduto de coneco, 3) estmago
pilrico, 4) ampola duodenal, 5,6,7,8 e 9) intestino delgado, 10) intestino grosso. Letras a, b e c
indicam a subdiviso metodolgica. reas marcadas representam as regies examinadas.
(Extrado de Andrade, 1996).

Cada poro de intestino delgado e o grosso foi aberta longitudinalmente com tesoura
cirrgica e lavada em separado dentro de uma bandeja de plstico. Todo o contedo retido no
recipiente foi passado por uma peneira de malha fina de 150 m. No caso dos intestinos das
outras espcies de cetceos, alm das P. blainvillei, e de pinpedes, aps a tomada do
comprimento total do intestino, os mesmos foram divididos em trs partes iguais que tambm
foram abertas separadamente. Os parasitos observados macroscopicamente aderidos a mucosa

tambm foram coletados. Os dados principais, medidas do intestino e nmero de parasitas

encontrados foram registrados em fichas individuais (ANEXO 4 e 5).

4.2.3 Fixao e identificao dos parasitos

Os parasitos utilizados neste projeto foram colhidos e armazenados em frascos com
lcool a 70%.
Os parasitos colhidos foram processados para identificao em colaborao com outros
profissionais (J.M. Castro e A.L.V. Andrade) de acordo com Amato et al. (1991). Nematides
foram clarificados em Lactofenol de Amann e/ou Creosoto de Faia e visualizados com o auxlio
de microscpio e/ou estereoscpio ptico. Cestides e trematides foram corados com
hematoxilina de Delafield e acantocfalos com acetocarmin de Semichon, em processos com
seqncia de lcoois e creosoto em tempos variveis, com montagem de lminas com blsamo
do Canad.
Aps estas etapas, a classificao das espcies foi realizada atravs da mensurao e
estudo morfolgico dos principais caracteres com auxlio de chaves especficas; principalmente,
Davey (1971), Delyamure (1955), Dougherty (1944), Price (1932) e Yamaguti (1963).
Em alguns casos, os trematides encontrados em P. blainvillei devido a sua alta
freqncia e caractersticas especficas de fcil visualizao, previamente observadas aps
confeco de lminas anteriores a 2000, foram identificados diretamente na lupa durante a
contagem. Dessa forma no passaram pelo processo acima descrito.

4.2.4 Anlise dos dados

Os animais foram distribudos e analisados de acordo com a procedncia geogrfica,
isto , So Paulo e localidades, Paran e Rio Grande do Sul.
Foi possvel identificar a idade de somente alguns hospedeiros, por isso a faixa etria foi

obtida atravs da comparao dos comprimentos totais com os dados de literatura para as
espcies. De acordo com Rosas e Monteiro-Filho (2002a), P. blainvillei de So Paulo e Paran,
atingem a maturidade sexual com aproximadamente 4 e 5 anos, comprimento total de 112-116
cm para machos e 122-126 cm para fmeas. Machos de S. guianensis no Paran atingem a
maturidade sexual por volta dos 7 anos com comprimento total entre 170-175 cm. E as fmeas
ficam maduras por volta dos 5-8 anos, com comprimento total de 164-169 cm (ROSAS;
MONTEIRO-FILHO, 2002b). As faixas etrias estabelecidas para cetceos e pinpedes foram:
filhote, jovem e adulto.
A anlise estatstica dos parasitas intestinais foi realizada atravs dos testes de MannWhitney, Kruskal- Wallis, coeficiente de correlao de Pearson.

5 RESULTADOS
Foram analisados 118 cetceos e sete pinpedes no total. Os resultados, distribudos em
funo do Nmero de origem do indivduo, espcie, rgos analisados e parasitas identificados
encontram-se sumarizados nos ANEXOS 6 a 13.
As principais leses relacionadas aos parasitas verificados em exames histopatolgicos
encontram-se apresentadas nos ANEXOS 14 e 15.
Desde o incio do trabalho, o nmero de origem dos animais tem sido utilizado como
forma de identificao das amostras. Porm, aquelas j processadas histologicamente pela psgraduanda Valeria Ruoppolo, receberam um novo nmero, relativo ao Registro de Patologia
Comparada de Animais Silvestres: RPC (VPT-FMVZ-USP).

5.1 Distribuio dos Animais

6.1.1 Cetceos
6.1.1.1 Animais analisados
Foram analisados um total de 118 cetceos provenientes de captura acidental e
encalhes, principalmente nos Estados de So Paulo e Paran. Nesta amostragem esto
includos tanto os indivduos necropsiados pela bolsista, assim como amostras de rgos fixados
em formol 10% (excepcionalmente acompanhados de parasitos) colhidos em necrpsias
realizadas por terceiros. Na Tabela 2, apresentamos o nmero total de cetceos, distribudos em
funo da espcie e procedncia.

Tabela 2: Distribuio dos cetceos estudados, em funo da espcie e procedncia.

So Paulo; Paran, Rio Grande do Sul. 1997-2002.
Rio Grande
Espcie

So
Paulo

do Sul

Paran

35

21

56

Sotalia guianensis

45

49

Stenella clymene

Stenella coeruleoalba

Steno bredanensis

Stenella frontalis

Delphinus capensis

Tursiops truncatus

Kogia simus

44

72

118

Pontoporia blainvillei

Total

Devido ao maior nmero de P. blainvillei (n= 56) (Figura 6) e S. guianensis (n= 49)
(Figura 7) presentes neste estudo, as duas espcies foram analisadas em separado e divididas
por Estado. Os demais cetceos foram agrupados em outras espcies (n= 13).

5.1.1.2 Classe etria e sexo

Nossa amostra contm somente indivduos imaturos, de ambos os sexos, de P.
blainvillei, com mdia de comprimento total 107,51 cm ( 19,17 cm) (Tabela 3, Grfico 1).
A mdia de comprimento total de S. guianensis, 166,88 cm ( 25, 63cm) indica que a
maioria dos animais da amostra era composta por jovens quase maduros ou maduros (Tabela 3,
Grfico 2).

Tabela 3: Distribuio das mdias de comprimentos totais de Pontoporia blainvillei e

Sotalia guianensis nos estados de So Paulo e Paran. 1997-2002.
Espcie

Sotalia guianensis

Pontoporia blainvillei
So Paulo

Estado

Ubatuba

P. Grande e
Guaruj
1
15

Cidade
N. animais

Desvio padro

Itanham

So Paulo

Canania
17

21

45

114,6

117

104,22

101,3

185, 66

165,51

112,63

4,24

27,36

14,15

17,89

26

160
140
120
100
80
60
40
20
0
Ubatuba
(n=1)

Paran

106

Comprimento
total Mdia

Paran

P. Grande e
Guaruj
(n=15)

Itanham
(n=2)

Canania
(n=17)

Paran
(n=21)

Grfico 1: Mdias e desvios padro dos comprimentos totais de Pontoporia blainvillei,

distribudos em funo da localizao geogrfica. So Paulo e Paran. 1997-2002.

210
205
200
195
190
185
180
175
170
165
160
155
SP (n=3)

PR (n=45)

Grfico 2: Mdias e desvios padro dos comprimentos totais de Sotalia guianensis

distribudos por Estado (So Paulo e Paran). 1997-2002.
Percebeu-se uma maior incidncia de machos (63 machos; 38 fmeas), tanto para P.
blainvillei (33 machos; 21 fmeas) como S. guianensis (30 machos; 17 fmeas) (Tabela 4).
Com relao ao grupo das outras espcies, a totalidade do animais era adulto, com
comprimento mdio de 218,72cm ( 38, 51, n=11), lembrando que este grupo inclui espcies de
cetceos maiores que P. blainvillei e S. guianensis. A maior ocorrncia tambm foi de machos
(10 machos; 3 fmeas).

Tabela 4: Distribuio de machos e fmeas de Pontoporia blainvillei e Sotalia guianensis

nos estados de So Paulo e Paran. 1997-2002.
Sotalia

Pontoporia blainvillei
So Paulo
Canania
N. de machos

P. Grande e
Guaruj
12
10

Paran

Itanham

guianensis

So Paulo

Paran

Ubatuba
1

26

N. de fmeas

11

17

Indeterminado

Total animais

17

15

21

45

5.1.1.3 Distribuio dos rgos Analisados

Foram analisados os rgos de 56 P. blainvillei, 47 S. guianensis, cinco S. frontalis , dois
D. capensis, um T. truncatus, um S. bredanensis, um S. coeruleoalba, um K. simus . (Tabelas 4
e 5). Devido ao maior nmero de rgos de P. blainvillei (n=56) e S. guianensis (n=47), as duas
espcies foram analisadas em separado e divididas por estado, sendo que tais resultados esto
apresentados na Tabela 5. Os demais cetceos foram agrupados em outras espcies (n=11) e
esto apresentados na Tabela 6.
Tabela 5: Distribuio dos rgos analisados em funo das espcies Pontoporia
blainvillei e Sotalia guianensis e procedncia. So Paulo e Paran, 1997-2002.
Pontoporia blainvillei
rgos

So Paulo

Sotalia guianensis

Paran

So Paulo

Paran

Total de
rgos

Pulmes

18

10

15

45

Estmago

12

17

34

64

Intestino

35

14

28

79

Tabela 6: Distribuio dos rgos analisados das outras espcies em funo da

espcie. So Paulo e Paran, 1997-2002.
Stenella
coeruleoalba

Steno
bredanensis

Stenella Delphinus

Kogia

Tursiops

frontalis

Simus

truncatus

No
analisado

No
analisado

No
analisado

capensis

Total de
rgos

Pulmes

Estmago

Intestino

No
analisado

10

Total
animais

21

No
analisado

5.1.1.3.1 Pulmes
Foram analisados 52 pulmes, 28 de P. blainvillei , 17 de S guianensis e 7 de outras
espcies. Os resultados obtidos mostraram que parasitas pulmonares foram encontrados em
30,7% (16/52) dos cetceos. Para a avaliao da infeco pulmonar, devido a dificuldade de
separar os parasitos pulmonares sem danific-los, situao que inviabilizou a determinao do
nmero total de parasitos por indivduo, estabelecemos nveis de infeco baseados no nmero
mdio de parasitos observados, sendo:
-

Grau +: de 1 a 25 parasitos (Baixa)

Grau ++: de 26 a 50 parasitos (Mdia)

Grau +++ e ++++: de 51 a 75 parasitos ou mais (Alta)

P. blainvillei no apresentou parasitas pulmonares (Tabela 8). Por sua vez, S. guianensis
apresentou uma prevalncia de 100% (2/2) do parasita nematide Halocercus brasiliensis nos
pulmes dos animais de So Paulo e 86,7% (13/15) nos animais do Paran (Tabela 9) (Figuras 8
e 9).
Dentre os 17 pulmes analisados, S. guianensis apresentou diferentes graus de
infeco, sendo dois animais sem parasitas (11,7%, 2/17), seis animais com grau baixo (35,3%,
6/17), trs com grau mdio (17,6%, 3/17) e seis com grau alto (35,3%, 6/17) (Grfico 3).

7
6
5
4
3

Freqncias

2
1
0
0

Grau de Parasitismo

++

+++

++++

Grfico 3: Distribuio do grau de parasitismo por Halocercus brasiliensis em Sotalia

guianensis, em funo da freqncia de animais acometidos. So Paulo e Paran, 1997-2002.

Os dois pulmes de S. guianensis do estado de So Paulo que apresentaram parasitos

eram de Canania. Com relao aos animais provenientes do Paran, um indivduo macho
jovem apresentou nvel de infeco muito baixo, com somente trs parasitos encontrados,
enquanto outro macho adulto exibiu infeco mdia, com cerca de 25 parasitos. Em outros
animais, os parasitos s foram encontrados em corte histolgico. Estes ltimos resultados esto
descritos no item Patologia associada a parasitose em cetceos.
Dentre as outras espcies estudadas, somente o exemplar de S. coeruleoalba
apresentou o nematide Halocercus brasiliensis (prevalncia de 14,3%, 1/7). S foi possvel
analisar uma parte de um dos pulmes, mas comparando-o com os outros pulmes analisados,
este indivduo aparentava ter uma infeco de mdia a alta.

5.1.1.3.2 Estmago
Foram analisados um total de 68 estmagos, sendo grande parte destes triada no
Paran pela pesquisadora Mrcia R. de Oliveira (35 de S. guianensis e 19 P. blainvillei), e os
parasitos encontrados enviados para este estudo. Da mesma forma, os parasitos encontrados no
estmago de um exemplar de K. simus tambm foram enviados por terceiro.
Parasitos gstricos foram encontrados com prevalncia de 19,1% (13/68) em cetceos.
Nos 12 estmagos de P. blainvillei de So Paulo no foi encontrado nenhum parasito. Em dois
dos 17 animais do Paran (11,8%), foram encontrados o acantocfalo Polymorphus sp. (Tabela
9).

Em um estmago de S. guianensis de So Paulo no foi encontrado nenhum parasito,

sendo que os demais ainda no foram analisados. Em 23,5% (8/34) dos animais do Paran
encontramos parasitos gstricos (Tabela 9). Em seis (17,6%; 6/34) foram encontrados o
trematide Braunina cordiformis, com mdia de intensidade de 45,4 parasitas por animal (Figura
10). O nematide Anisakis typica foi encontrado em quatro estmagos (prevalncia 23,5%, 4/34),
com mdia de 6,7 parasitas por animal (Figura 11). Acantocfalos foram encontrados em seis
animais do Paran (prevalncia 1,6%, 6/34), com uma mdia de 1,6 parasitas por animal. Em
trs casos os acantocfalos foram identificados como Bolbossoma sp.
Os estmagos das outras espcies de cetceos que foram analisados (n=4) tambm
apresentaram trematides Braunina cordiformis (prevalncia 50%, 2/4). Nematides
apresentaram prevalncia de 75% (3/4), incluindo a espcie Anisakis typica. O exemplar de S.
bredanensis apresentou acantocfalos (identificao pendente) em seu estmago.

5.1.1.3.3 Intestino
Foram analisados 89 intestinos, sendo 49 de P. blainvillei (Figura 12), 30 S. guianensis
(Figura 13) e 10 de outras espcies, sendo 5 S. frontalis, 2 D. capensis, 1 T. truncatus, 1 S.
bredanensis e 1 S. coeruleoalba.
Os comprimentos totais dos intestinos de P. blainvillei foram em mdia 26,4 cm (
5,17cm, n=48), sendo a mdia do comprimento do intestino delgado de 26,4 cm ( 3,9cm, n= 47)
e do intestino grosso 0,53 cm ( 0,13 cm, n=46) (Tabela 7). Vale ressaltar que o comprimento do
intestino grosso variou de acordo com a distancia entre o local de seo e o nus.
Em S. guianensis os comprimentos totais dos intestinos foram em mdia 9,71 cm ( 1,98
cm, n= 29) (Tabela 7).
Tabela 7: Distribuio dos comprimentos totais de intestinos de Pontoporia blainvillei e

Sotalia guianensis nos estados de So Paulo e Paran. 1997-2002.

Pontoporia blainvillei

Sotalia guianensis

So Paulo

Paran

Ubatuba
Comprimento
Total do
Intestino
Mdia

So
Paulo

Paran

P. Grande e Itanham
Canania
Guaruj
n=2
n=16
n=1
n=15

n=14

n=2

n=27

29,5

Desvio padro

28,55

27,05

26,89

23,37

9,75

9,71

3,49

2,05

3,27

7,32

1,06

2,04

Intestino
delgado

n=1

n=15

n=2

n=16

n=13

Mdia

28,9

28,03

26,75

26,3

24,45

Desvio padro

n=1

3,51

2,47

3,46

4,59

Intestino grosso

0,6

n=14

n=1

n=16

n=13

Mdia

0,56

0,6

0,6

0,47

Desvio padro

0,16

0,11

0,11

A anlise estatstica revelou correlao positiva entre o comprimento total do animal e

comprimento total do intestino para ambas as espcies (P. blainvillei; coeficiente de correlao
Pearson: 0,54; p< 0,001 {Grfico 4}; S. guianensis; coeficiente de correlao Pearson: 0,787; p<
0,001) {Grfico 5})

Grfico 4: Grfico de disperso dos valores de comprimento total dos animais e

comprimento total de intestino para Pontoporia blainvillei. So Paulo e Paran, 1997-2002.

Grfico 5: Grfico de disperso dos valores de comprimento total dos animais e

comprimento total de intestino para Sotalia guianensis. So Paulo e Paran, 1997-2002.
Parasitas intestinais foram encontrados em 78,6% (70/89) dos cetceos analisados. Os
intestinos de P. blainvillei mostraram uma nica espcie parasita, o trematide Hadwenius
pontoporiae em 79,6% dos animais, com mdia de intensidade de 33,7 parasitas, apresentando
diferenas de acordo com a regio (Tabela 8). No Estado de So Paulo, os animais da regio da
Praia Grande e Guaruj tiveram prevalncia de 100% (15/15) e a mdia de intensidade de 41,5
parasitos. Analisamos tambm dois animais de Itanham com uma mdia de 200 parasitos
(prevalncia 100%) e um de Ubatuba com apenas cinco parasitas no intestino. Por sua vez, os
animais da regio de Canania apresentaram prevalncia de 82,3% (14/17) e mdia de 25,0
parasitas por hospedeiro. Nos animais do Estado do Paran, a prevalncia foi de 50% (7/14) e
mdia de 12,7 parasitos por hospedeiro.
Os intestinos de S. guianensis apresentaram tambm uma nica espcie parasita, o
trematide Hadwenius tursionis (do mesmo gnero encontrado em P. blainvillei), verificado em
73,3% dos animais, com mdia de intensidade de 5,3 parasitas. A prevalncia observada nos 2

animais de So Paulo foi de 100%, com mdia de 4,5 parasitos por hospedeiro. Por outro lado,
nos animais do Paran a prevalncia foi de 71,4% (20/28), com mdia de 5,4 parasitas (Tabela
9).
A ocorrncia dos parasitas intestinais no apresentou distribuio normal. Existiu
correlao positiva entre o comprimento total do animal e o nmero de parasitas para as duas
espcies de cetceos mais representadas (P. blainvillei: Pearson= 0,6; p< 0,001 e S.
guianensis:Pearson=0, 379; p= 0,043). No houve diferena significativa entre o nmero de
parasitas em machos e fmeas tanto para P. blainvillei (Mann- Whitney, p= 0,411; Grfico 6)
quanto S. guianensis (p= 0,604; Grfico 7).

140

30

120
100

20

80
10

Nmero de Parasitas

Nmero de Parasitas

60
40
20
0
-20
N=

Sexo

17

30

Fmeas

Machos

-10
N=

10

19

Fmeas

Machos

Sexo

Grfico 6 e 7: Grficos dos nmeros de parasitas intestinais em machos e fmeas de

Pontoporia blainvillei e Sotalia guianensis respectivamente (os smbolos fora dos box plot
representam animais com valores aberrantes). So Paulo e Paran, 1997-2002.

Em So Paulo o nmero de parasitas observado em fmeas de P. blainvillei foi

significativamente maior do que aquele visto em machos (Mann- Whitney, p= 0,031; Grfico 8).
No Paran no ocorre diferena significativa entre os sexos (p= 0,628; Grfico 9).

140

100

120

80

100
60

80

40

Nmero de Parasitas

Nmero de Parasitas

60
40
20
0
-20
N=

Sexo

10

24

Fmeas

Machos

20

0
-20
N=

Fmeas

Machos

Sexo

Grfico 8 e 9: Grficos dos nmeros de parasitas intestinais (Hadwenius pontoporiae)

em machos e fmeas de Pontoporia blainvillei de So Paulo e Paran respectivamente. 19972002.
Devido ao pequeno nmero de S. guianensis de So Paulo (n=2), no foi possvel
verificar a ocorrncia de diferena entre os sexos dentro das reas geogrficas.
As Tabelas 8 e 9 apresentam um sumrio dos resultados de prevalncia e intensidade
mdia de parasitos encontrados em pulmes, estmagos e intestinos de P. blainvillei e S.
guianensis

Tabela 8: Distribuio da prevalncia e mdia de intensidade de parasitos de Pontoporia

blainvillei em funo dos rgos analisados e suas respectivas procedncias. So Paulo e
Paran, 1997-2002.

Pontoporia blainvillei
So Paulo

rgos

Paran

Pulmes
Prevalncia

(0/18)

(0/10)

(0/12)

(2/17)

11,7%

Estmago
Prevalncia

Intestino
Prevalncia

Mdia de
intensidade

Ubatuba

P. Grande e
Guaruj

Itanham

Canania

(1/1)

(15/15)

(2/2)

(14/17)

(7/14)

100%

100%

100%

82,3%

50%

41,5

200

25,0

12,7

Tabela 9: Distribuio da prevalncia e mdia de intensidade de parasitos de Sotalia

guianensis em funo dos rgos analisados e suas respectivas procedncias. So Paulo e
Paran, 1997-2002.
Sotalia guianensis

So Paulo

rgos

Paran

Pulmes
Prevalncia

(2/2)

(13/15)

100%

86,7%

(0/1)

(8/34)

23,5%

(2/2)

(20/28)

100%

71,4%

4,5

5,4

Estmago
Prevalncia

Intestino
Prevalncia

Mdia de intensidade

A mdia dos comprimentos totais de intestinos das outras espcies de cetceos foi de
18,7cm ( 5,8cm, n=10) Este grupo de cetceos apresentou uma maior diversidade parasitria
intestinais, incluindo trematides, cestides, nematides e acantocfalos (Figuras 14 e 15). O
trematide Hadwenius tursionis apresentou prevalncia de 70%(7/10) e mdia de intensidade de
121,1 parasitos por animal. Cestides da famlia Tetrabothridae foram encontrados em quatro
animais (prevalncia 40%, 4/10), nematides em trs animais (prevalncia 30%, 3/10) e
acantocfalos em cinco animais (prevalncia 50%, 5/10). Tais parasitas ainda encontram-se em
processo de identificao

5.1.1.3.4 Demais rgos

S. coeruleoalba e S. frontalis apresentaram cistos de cestides na gordura e cavidade
abdominal. O cestide observado no exemplar de S. coeruleoalba foi identificado como sendo
Monorygma grimaldii (Figura 16).
Um dos exemplares de S. frontalis proveniente de So Paulo, apresentava crustceos
Cirripedia: Lepadomorpha presos na gengiva (Figuras 17 e 18).
5.1.1.4 Patologia associada a parasitose em cetceos
Com vistas a anlise parasitolgica, a maioria dos estmagos e intestinos aqui
analisados foi congelado, no tendo sendo portanto colhidas amostras para exame
histopatolgico destes rgos. Os resultados anatomo-patolgicos aqui apresentados foram
compartilhados com o projeto da bolsista Valeria Ruoppolo (Processo FAPESP 99/12335-8,
Patologia Comparada de Cetceos e Pinpedes), incluindo material de terceiros e necrpsias
realizadas pelas duas bolsistas.
Constam do ANEXO 14 os Diagnsticos Finais dos cetceos que apresentaram
parasitas e leses necroscpicas e histopatolgicas associadas. Apresentamos a seguir as
leses mais significativas.
Trs exemplares machos adultos de S. guianensis (RPC 99/499; 01/154 e 01/051)
apresentaram pneumonia parasitria, sendo esta nos dois primeiros casos a causa de morte. O
terceiro indivduo teve como causa de morte a captura acidental. No primeiro animal s foi
possvel identificar no corte histolgico que os parasitas nematides pertenciam a Superfamlia
Metastrongyloidea (Figuras 19 e 20). Nos outros dois animais, bem como em outros da mesma
espcie cujos pulmes foram analisados, foram identificados Halocercus brasiliensis
(Superfamlia Metastrongyloidea, Famlia Pseudaliidae) livres na luz dos brnquios.

Em outro macho adulto encalhado de S. guianensis (RPC 98/302) observamos tambm

leses indicativas da presena de parasitas. O animal apresentou pleuropneumonia, fibrinosa,
moderada e pneumonia, intersticial, aguda multifocal, moderada.
Um filhote de S. guianensis (RPC 99/416) demonstrou leses severas incluindo
broncopneumonia, pneumonia lobular fibrinopurulenta difusa, moderada a severa, com infiltrado
inflamatrio misto contendo grande quantidade de eosinfilos, indicando a presena de infeco
parasitria.
O macho adulto de T. truncatus do Rio Grande do Sul (RPC 02/054) teve como causa de
morte pneumonia parasitria, apresentando pneumonia intersticial crnica difusa moderada,
granulomatosa parasitria e abscedante moderada (Figuras 21, 22 e 23).
A fmea adulta de S. clymene (RPC 01/127) teve como causa de morte um processo
infeccioso de etiologia no determinada; apresentando parasitas no identificados no corte
histolgico de pulmo associados a congesto moderada, presena moderada de fibrina e
exsudao granuloctica em rvore respiratria.
O exemplar de S. bredanensis (RPC 01/149) teve como causa de morte um processo
infeccioso bacteriano. Apresentava ainda esplenite parasitria severa, com exsudao mista e
presena de ovos de trematides no identificados (Figura 24).
O indivduo K. simus (RPC 02/059) teve a causa de morte relacionada a traumatismos e
apresentou um granuloma parasitrio na submucosa do estmago (Figuras 25 e 26).
O macho jovem de P. blainvillei (RPC 01/017) teve como causa morte asfixia por captura
acidental em rede de pesca. Apresentou ainda 17 trematides Hadwenius pontoporiae na poro
inicial do intestino e enterite crnica difusa discreta.

O exemplar de S. frontalis (RPC 01/007), capturado acidentalmente em rede de pesca,

apresentou crustceos presos entre um de seus dentes e a gengiva, associada com hiperplasia
labial.

5.1. 2 Pinpedes
5.1.2.1 Distribuio dos animais
Foram analisados um total de sete pinpedes provenientes de encalhes. Tais animais
foram recebidos de instituies que fazem monitoramentos de praia e/ ou reabilitao,
principalmente no Rio Grande do Sul.
Na Tabela 10, apresentamos o nmero total de pinpedes analisados, em funo da
espcie e procedncia.
Tabela 10: Distribuio dos pinpedes estudados, em funo da espcie e procedncia.
So Paulo, Rio Grande do Sul. 1997-2002.
Espcie

So Paulo

Rio Grande do Sul

Total por
espcie

Arctocephalus australis

Arctocephalus tropicalis

Eumetopias jubatus

Otaria flavescens

Total de animais analisados

Arctocephalus australis (Lobo-marinho-do-sul); Arctocephalus tropicalis (Lobo-marinhosubantrtico)(Figura 27); Eumetopias jubatus (Leo-marinho-de-Steller); Otaria flavescens (Leomarinho-do-sul).

5.1.2.2 Classe etria e sexo

A anlise do comprimento total dos pinpedes estudados demonstrou que trs indivduos
eram jovens e quatros adultos. Quanto ao sexo seis pinpedes eram machos e uma fmea
(Tabela 11).

Tabela 11: Distribuio dos pinpedes estudados, em funo da espcie, sexo e idade.
So Paulo, Rio Grande do Sul. 1997-2002.

Espcie

N. de machos

N. de jovens

N. de adultos

N. de fmeas
Arctocephalus australis

Arctocephalus tropicalis

Eumetopias jubatus

Otaria flavescens

Total

5.1.2.3 Distribuio dos rgos Analisados

Foi possvel analisar macroscopicamente um estmago e dois intestinos para contagem
de parasitos.

5.1.2.3.1 Estmago
O estmago do A. tropicalis (RPC 01/246) continha 136 nematides, na sua maioria
larvas com identificao pendente (Figura 28).

5.1.2.3.2 Intestino
O intestino de A. tropicalis (RPC 01/246) apresentou 12 larvas de nematides com
identificao pendente e um total de 242 acantocfalos, na sua maioria Corynosoma sp,
distribudos pelo comprimento total do intestino, com maior concentrao no ltimo tero (Figuras
29 e 30).
O intestino do A. tropicalis (RPC 02/120) apresentou sete nematides com identificao
pendente e um total de 621 acantocfalos, na sua maioria Corynosoma sp, distribudos pelo
comprimento total do intestino, com maior concentrao no segundo tero.
5.1.2.4 Patologia associada a parasitose em pinpedes
A maior parte dos pinpedes estudados foi recebida na forma de fragmentos de rgos
fixados em formol 10%, sendo que quatro animais apresentaram leses associadas a parasitas
(ANEXO 15).Os resultados anatomo-patolgicos aqui apresentados foram compartilhados com o
projeto da bolsista Valeria Ruoppolo.
O macho jovem de A. australis (RPC 01/114) teve a morte relacionada com parasitos
Metastrongilideos causando broncopneumonia e pneumonia intersticial agudas multifocais
moderadas (Figuras 31 e 32).
O macho jovem de O. flavescens (RPC 02/014) morreu em virtude da parasitose
pulmonar, apresentando pneumonia parasitria fibrinosa moderada a severa, associada a
extensas reas de edema, hemorragia e congesto moderadas.
Uma fmea adulta de E. jubatus (RPC 98/301) teve como causa morte pielonefrite.
Apresentou bronquiectasia fibrinohemorrgica, congesto e hemorragia moderadas, pneumonia
aspirativa agnica, reas de consolidao, antracose multifocal e presena de parasitos
Metastrongildeos.
Outro macho jovem de A. australis (RPC 01/151) teve como causa de morte um trauma
fsico (queimadura), apresentando tambm congesto moderada e parasitos no espao alveolar.

Em um macho adulto de A. tropicalis (RPC 01/152) observou-se histologicamente a

presena de enterite crnica difusa, moderada a severa com marcante distoro das vilosidades,
tendo sido relatado por terceiro a ocorrncia de Corynosoma sp.
Outro A. tropicalis (RPC 01/246) apresentou Sarcocystis sp. na musculatura do
diafragma. Este macho adulto foi encontrado morto e teve como causa de morte pneumonia
bacteriana.

6 DISCUSSO
6.1 Patologia comparada das enfermidades parasitrias de cetceos
6.1.1 Parasitos Pulmonares
a) Nematides
Dentre os pulmes analisados em corte histolgico, 62,5% (5/8) apresentaram leses
relacionadas a parasitas pulmonares. Destes 37,5% (3/8) vieram a bito devido a pneumonia
parasitria. No estudo de Ruoppolo (2003) estes representaram 3,7% (3/79) dos odontocetos
analisados.
Os parasitos de odontocetos da famlia Pseudaliidae (Metastrongyloidea) so
particularmente interessantes devido a sua estreita especificidade parasito-hospedeiro, sua
notvel abundncia em um hospedeiro infectado e aparente alta incidncia da infeco. Os
gneros Pseudalius, Stenurus, Torynurus e Halocercus j foram relatados parasitando o sistema
respiratrio de odontocetos. Destes, o mais significativo o gnero Halocercus, que envolve
vrias espcies com diferentes hospedeiros (DOUGHERTY, 1943a).
Em nosso trabalho, o nematide pulmonar Halocercus brasiliensis foi encontrado com
grande freqncia e quantidade de parasitos em S. guianensis tanto na regio de Canania
(100%, 2/2) quanto nos animais do Paran (86,7%, 13/15), e tambm em um exemplar de
Stenella coeruleoalba. Por outro lado, a ausncia de parasitos pulmonares em P. blainvillei
mesmo em reas onde as duas espcies so simptricas, corrobora a idia de que os parasitos
tenham uma estreita relao com a espcie hospedeira e, mesmo abundantes no ambiente, no
so compatveis com P. blainvillei (MARIGO et al., 2002).
Espcies de Halocercus so encontradas no parnquima pulmonar, freqentemente com
a extremidade posterior se estendendo para dentro dos bronquolos ou brnquios. Pseudalius
inflexus, Skjabinalius spp, Stenurus spp, e Torynurus convolutus so encontrados em brnquios
e bronquolos. De forma geral, a extremidade anterior de parasitos nematides adultos enrolada

nos pequenos brnquios estimula a produo de muco nos bronquolos e a ocorrncia da

formao de edema alveolar e intersticial, podendo ainda induzir a formao de centros
piogranulomatosos que eventualmente se organizam em slidos granulomas encapsulados,
fibrosados e calcificados, centrados ao redor do pequeno brnquio parasitado. Lbulos
adjacentes podem se tornar atelectsicos ou enfisematosos. A forma crnica da pneumonia
vermintica por nematides pode ser vista macroscopicamente como ndulos plidos
subpleurais de 1 a 10 mm de tamanho (HOWARD et al., 1983; MEASURES, 2001). Costa (2002)
tambm relata a ocorrncia de leses pulmonares associadas a parasitas ainda no identificados
em S. guianensis encalhados no Cear.
Em nosso trabalho, aps o congelamento dos pulmes de S. guianensis e Stenella
coeruleoalba, os parasitas foram encontrados livres na luz dos brnquios, alguns com as
extremidades parcialmente presas no final dos bronquolos, local de grande incidncia de
infeco. Os parasitas foram vistos em corte histolgico soltos no espao alveolar.
As leses pulmonares de S. guianensis consistiram de pneumonia, intersticial, crnica,
difusa, moderada a severa; pleuropneumonia, fibrinosa, moderada e pneumonia, intersticial,
aguda, multifocal, moderada. O animal RPC 01/154 apresentou broncopneumonia, purulenta,
difusa, moderada a severa, com alteraes hepticas e esplnicas com grande quantidade de
eosinfilos circulantes.
Evidncias sugerem que IgE a principal classe de imunoglobulina envolvida na
resistncia contra helmintos. Seus nveis so usualmente altos em indivduos parasitados,
associados com sinais caractersticos de hipersensibilidade tipo I, como eosinofilia. Alm disso, a
IgE estimula a liberao pelos mastcitos de fatores quimiotticos para eosinfilos, que resulta
na liberao de um grande nmero de eosinfilos na circulao, tornando a eosinofilia
caracterstica da infeco por helmintos. Os eosinfilos parecem ter pelo menos dois papis:
apresentam enzimas capazes de neutralizar agentes vasoativos liberados dos mastcitos e, em

conjunto com anticorpos e complemento, so capazes de matar algumas larvas de helmintos

(TIZARD, 1985).
No exemplar de Tursiops truncatus o parasita nematide induziu a formao de abcesso
associado a pneumonia granulomatosa moderada. A fmea adulta de Stenella clymene
apresentou a parasitas associados congesto moderada, presena moderada de fibrina e
exsudao granuloctica em rvore respiratria.
Leses pulmonares severas, e algumas vezes fatais, podem ocorrer se o nmero ou o
tamanho dos parasitas migrando concomitantemente for grande. Podem ocorrer ainda reaes
de hipersensibilidade quando houver exposio prvia do hospedeiro natural ou pela infeco de
um hospedeiro no adaptado (DUNGWORTH, 1993).
No estudo de Jepson et al. (2000), em Phocoena phocoena, todos os animais com grande
quantidade de parasitas pulmonares eram indivduos jovens e adultos, alm desses, a amostra
tambm continha alguns indivduos com cerca de sete a dez meses e alguns neonatos com
evidncias histolgicas de infeco por nematides. Existem indcios de infeco pr-natal pelo
gnero Halocercus, com filhotes de hospedeiros muito jovens j apresentando parasitos adultos
devido provvel transmisso transplacentria (BALBUENA et al., 1994b; CONLOGUE et
al.,1985; DAILEY et al.,1991; MOSER; RHINEHART, 1993; PARSONS et al., 1999).
A nossa amostra de cetceos contm animais jovens, imaturos em sua maioria, e um
filhote (menor que um ano de idade), que apresentou leses pulmonares severas relacionadas a
infeco parasitria. Portanto possvel sugerir que a transmisso transplacentria tambm
pode ocorrer em H. brasiliensis, da mesma forma que nos outros parasitas do gnero.
Halocercus sp j foi encontrado no estmago de L. obscurus no Peru (VAN WAEREBEEK
et al.,1993). Os autores sugerem que o parasita tenha sido ingerido durante morte agnica (por
asfixia ou afogamento) onde a laringe pode se deslocar permitindo o contato direto da
nasofaringe; e/ou por migrao dos parasitos aps a morte.

6.1.2 Parasitos Estomacais

a) Nematides
Nematides foram encontrados nos estmagos de sete animais (10,3%, 7/68).
Oliveira (2003) avaliou o contedo estomacal de 29 indivduos de P. blainvillei e 35 de S.
guianensis da regio de Canania, SP e litoral do Paran. Estes animais foram incorporados ao
nosso estudo. Nos estmagos congelados (incluindo os acima citados) no foi possvel observar
se ocorreram leses gstricas associadas a parasitas.
Nematides anisaqudeos so amplamente distribudos e apresentam grande prevalncia
no ambiente marinho em geral, inclusive Amrica do Sul (ANDRADE et al., 1998; CATTAN et al.,
1976; DAILEY, 2001; SANTOS et al., 1996). Trs espcies existem no ecossistema marinho:
Anisakis simplex, A. typica e A. physeteris (DAVEY, 1971).Os nematides identificados nos
cetceos deste estudo foram A. typica e outros nematides com identificao pendente.
Nas parasitoses por Anisakis spp podem ocorrer infeces mistas, sendo a forma
infectante a larva em seu terceiro estgio, encistada no trato gastrointestinal do peixe, que
libertada e ativada aps a ingesto pelo hospedeiro definitivo. A larva penetra na mucosa,
submucosa e s vezes na camada muscular do estmago, produzindo ulceraes mltiplas com
bordos espessados, de 2 a 5 cm aproximadamente. Estas lceras abrigam numerosas larvas,
porm em alguns casos pode haver larvas adultas sem a presena de ulceraes. As lceras
podem ser perfuradas e ocorrer migrao extragstrica. A resposta inflamatria do hospedeiro
do tipo corpo estranho, com fibroplasia, devido cutcula do parasito. Esta fibrose s vezes
previne a perfurao, porm ocasionalmente pode haver gastrite transmural com peritonite
secundria (ABOLLO et al., 1998; MIGAKI et al., 1982; HOWARD et al., 1983).

Nos animais aqui analisados (S. guianensis, S. coeruleoalba, S. bredanensis, Kogia

simus), os parasitas encontravam-se geralmente soltos no estmago principal, lembrando que
estes estmagos j haviam sido congelados e descongelados, podendo assim matar os
parasitas, levando-os a se soltarem da mucosa.
Observamos a ocorrncia de um granuloma parasitrio na submucosa do estmago de K.
simus, provavelmente associado a presena de larvas de A. typica encontradas no estmago. O
animal encontrado no litoral de So Paulo teve a causa de morte relacionada a traumatismos.

b) Trematides
Braunina cordiformis foi encontrado em 11,9% (8/68) dos estmagos de cetceos
analisados, principalmente nos indivduos da espcies S. guianensis, com intensidade mdia de
54,4 parasitas por animal, em um S. frontalis e um Steno bredanenis.
B. cordiformis um trematide de morfologia ovide, comum em compartimentos fndico
e pilrico de pequenos cetceos. Os parasitos ficam firmemente aderidos mucosa e parte do
tecido submucoso do hospedeiro penetra na cavidade interna do parasita, que fica, desta forma,
recoberta por uma fina camada do tecido conjuntivo altamente vascularizado do hospedeiro. O
parasita induz no local de adeso infiltrao predominantemente linfoplasmocitria, sem a
participao de eosinfilos. As clulas epiteliais da mucosa gstrica apresentam-se normalmente
atrofiadas, com condensao da lmina prpria e aparente aumento do tecido conjuntivo no local
de adeso. Apesar de pequenos focos de gastrite crnica nos locais de adeso, pouco
provvel que o parasita comprometa a sade dos animais (SCHRYVER et al., 1967).
No S. guianensis macho adulto (RPC 99/499), que teve como causa de morte a
pneumonia lobular, observou-se histologicamente gastrite eosinoflica focal moderada a severa,
provavelmente associada a presena de trematides B. cordiformis, conforme relatados por
terceiro.

Um outro macho adulto de S. guianensis proveniente do Paran (IPeC 40) apresentou

aproximadamente 243 parasitas em seu estmago.
B. cordiformis j foi registrado no Brasil acometendo S. guianensis, T. truncatus e S.
bredanensis do Rio de Janeiro e So Paulo (MARIGO et al., 2001; SANTOS et al., 1996).
Tambm j foi encontrado em cetceos na Argentina (BERON-VERA et al., 2001). No Peru,
apresenta prevalncia de 40% e na Argentina encontrado com prevalncia acima de 85% e
intensidade mdia de 50,5 parasitas em Lagenorhynchus obscurus (DANS et al., 1999; VAN
WAEREBEEK et al., 1993). A taxa de infeco de B. cordiformis em L.obscurus parece diminuir
com o comprimento total do animal, sugerindo uma imunizao progressiva (VAN WAEREBEEK
et al.,1993).

c) Acantocfalos
Polymorphus sp. s foi encontrado no estmago de duas franciscanas do Paran (n=17),
sendo que um animal apresentou um parasito macho e o outro uma fmea. Com prevalncia de
6,9% (2/29) em P. blainvillei, Polymorphus sp. considerado raro nesta espcie de cetceos nos
Estados de So Paulo e Paran.
Acantocfalos Polymorphus (P.) cetaceum tm sido registrado em estmagos e intestinos
de P. blainvillei de outras reas, no Rio Grande do Sul, Uruguai e Argentina. Corynosoma
australe tem sido observado em animais do Rio Grande do Sul (ANDRADE,1996; AZNAR et al.,
1994a; KAGEI et al., 1976; PRADERI, 1984). Aznar et al., (2001) indicam que o estmago de
franciscanas pode ser considerado o habitat primrio de outro acantocfalo, C. cetaceum .
Bolbosoma sp foi identificado no estmago de trs S. guianensis do Paran, tambm
sendo considerado raro, com prevalncia abaixo de 10% (8,6%, 3/35).O gnero Bolbosoma j foi
registrado no estmago e intestinos de P. blainvillei do Rio Grande do Sul (ANDRADE,1996).

Tambm j foi registrado em intestinos de outras espcies no Brasil (ANDRADE et al., 2001;
ROSAS et al., 2002).

6.1.3 Parasitos Intestinais

a) Nematides
A presena de nematides mais comum no estmago do que no intestino dos cetceos,
porm em alguns casos foram encontrados em pequena quantidade, com exceo do exemplar
de S. coeruleoalba que apresentou 20 nematides (identificao pendente) em seu intestino.

b) Trematides
H. pontoporiae foi o nico parasita intestinal dos espcimes de P. blainvillei aqui
analisados, com prevalncia de 79,6% (29/49) e mdia de intensidade variando de acordo com a
regio e estado.
Hadwenius tursionis foi o parasita intestinal encontrado em S. guianensis, S. frontalis, S.
coeruleoalba, D. capensis, T. truncatus e Steno bredanesis. Em S. guianensis foi encontrado
com prevalncia de 73,3%.
Como neste estudo, o intestino tm sido descrito como o habitat principal para espcies
do gnero Hadwenius (DANS et al., 1999). No entanto, em P. blainvillei do Rio Grande do Sul, H.
pontoporiae tambm foi encontrado em estmago (ANDRADE, 1996).Torres et al., (1992) cita a
ocorrncia de H. tursionis em estmagos de Phocoena spinipinnis e Cephalorhynchus eutropia
no Chile, com prevalncia de 16,7% e 4,3%, e intensidade mdia muito baixas (3,3 e 1) para
ambas espcies, respectivamente. Na costa da Argentina, Hadwenius sp tambm foi encontrado

nos estmagos de Lagenorhynchus obscurus com prevalncia de 52,1% e intensidade mdia de

42,6 parasitos (DANS et al., 1999).
H. tursionis tm sido encontrado em vrias espcies de cetceos (ANDRADE et al., 1999;
TORRES et al., 1992), inclusive em S. guianensis de outras reas do Brasil (ANDRADE;
PEREIRA, 1998).
Nos intestinos, os trematides apresentam-se mais ou menos distribudos nas pores
anteriores do rgo, de acordo com o que j foi especialmente documentado em P. blainvillei.
Tal fato pode indicara concentrao da populao de parasitas com propsitos reprodutivos,
particularmente num intestino muito longo (AZNAR et al.,1997).
Como a maioria dos intestinos foi congelado para posterior triagem, no foi possvel
avaliar as possveis leses causadas pelos parasitas. Um exemplar de P. blainvillei (RPC
01/017) que apresentava H. pontoporiae na poro inicial do intestino, apresentou tambm
enterite crnica difusa discreta. Apesar disso, no consideramos que os mesmo possam causar
leses significativas, principalmente devido a sua morfologia. Andrade (1996) descreve
franciscanas com mdias de intensidade altas e nenhuma leso macroscpica.
A ausncia de diferena significativa entre os comprimentos totais dos animais e o nmero
de parasitas se deve principalmente s caractersticas das amostras, sendo que para P.
blainvillei a maioria dos animais era jovem e, no caso de S. guianensis, mais maduros. Em
ambos os grupos ocorreu uma ausncia de animais situados nos extremos das faixas etrias. O
maior nmero de parasitas encontrado nas fmeas de P. blainvillei no estado de So Paulo pode
refletir o fato de que os poucos exemplares deste sexo eram mais velhos do que a maior parte
dos machos jovens.

c) Acantocfalos

Stenella frontalis, S. coeruleoalba e Steno bredanensis apresentaram acantocfalos com

identificao ainda pendente.
No Brasil, acantocfalos j foram registrados em intestinos de algumas espcies, como
Stenella coeruleoalba e Pseudorca crassidens (ANDRADE et al., 2001; ROSAS et al., 2002).

d) Cestides
Vrias espcies de cestides (pertencentes as famlias Diplyllobothriidae e
Tetrabothriidae) so encontradas em cetceos e pinpedes. Somente o gnero Strobicephalus
considerado patognico para cetceos (DAILEY, 2001).
Neste estudo, encontramos cestides da famlia Tetrabothriidae nos dois exemplares de
S. frontalis (RPC 01/006 e 01/007) e no S. coeruleoalba (IPeC 129). As duas espcies so
ocenicas e se alimentam de peixes e lulas (DI BENEDITTO et al., 2001b; ROSAS et al., 2002).
Aparentemente os cestides Tethrabothriidae ocorrem mais em cetceos, especialmente
nos ocenicos e teutfagos (ANDRADE, 1998). Andrade et al., (2001) relatam a presena de um
cestide no identificado, pertencente a famlia Tethrabothriidae, em 14% dos intestinos de
falsas orcas (Pseudorca crassidens) encalhadas no Rio Grande do Sul. As falsas orcas so
cetceos ocenicos que se alimentavam, neste caso, de lulas ocenicas e epipelgicas. Outros
relatos de cestides tetrabotrdeos no Brasil tambm descrevem a ocorrncia deste grupo de
parasitos mais em espcies pelgicas do que costeiras (MAIA-NOGUEIRA et al., 2001).

6.1.4 Outras localizaes

Ovos de trematide no identificado foram encontrados no bao do exemplar de Steno
bredanensis (RPC 01/149). A presena de parasitas em bao no comum, e a reao
granulomatosa observada tpica de corpo estranho. Alm disso, a presena do abcesso

periesplnico indica que os ovos poderiam ser oriundos de peritonite parasitria, apesar de no
haver sido observada a presena de trematides soltos na cavidade.
Um dos exemplares de S. frontalis (RPC 01/007) apresentou crustceos adultos
(Cirripedia: Lepadomorpha) presos entre os dentes e a gengiva. Este cetceo foi acidentalmente
capturado junto com outro macho, provavelmente do mesmo grupo, em So Paulo. Aznar et al.,
(1994b) discutem que a diminuio da movimentao de um cetceo doente, associada a
reduo das capacidades regenerativa e imune da pele, favorecem a colonizao por
crustceos. As alteraes antomo-patolgicas encontradas neste animal sugerem que este
indivduo sofresse de um processo crnico, tornando-o debilitado e vulnervel. Tais fatos
sugerem que o cetceo acometido poderia estar lento h algum tempo, uma vez que a
colonizao destes crustceos se faz atravs de uma larva.
O crustceo Xenobalanus globicipitis j foi reportado em outros odontocetos no Brasil,
incluindo Pontoporia blainvillei, Sotalia guianensis e Tursiops truncatus no Rio de Janeiro, e
Physeter macrocephalus na Bahia (DI BENEDITTO; RAMOS, 2000; ENGEL, 1994). X.
globicipitis em L. obscurus do Peru apresenta prevalncia de 38,9%, e a maior ocorrncia nos
meses de julho e dezembro sugere um fator sazonal do ciclo de vida do crustceo (VAN
WAEREBEEK et al.,1993).
Larvas de cestides foram encontradas em Stenella coeruleoalba e S. frontalis. As do
exemplar de S. coeruleoalba (IPeC 129) foram identificadas como M. grimaldii.
Monorygma um gnero de cisto plerocercide comum em pequenos cetceos, que pode
estar aderido ao peritneo visceral ou parietal, parede abdominal ou aos rgos reprodutores e
seus ligamentos. Estimulam a produo de uma cpsula fibrosa ao seu redor, fazendo com que
haja a presena de poucas clulas inflamatrias associadas (HOWARD et al., 1983). Os cistos
medem 20-40 mm e normalmente contm um cisticerco. Quando ocorre a morte do cisticerco, o
cisto costuma conter material caseoso junto com os restos do parasito (NORMAN, 1997).

Especula-se que dois morfotipos, grandes e pequenos, de um terceiro tipo de larva

(Scolex pleuronectis), encontrado em muitos organismos marinhos, incluindo cetceos, sejam os
precursores destes dois grupos de parasitas (DAILEY, 2001). No se sabe onde localizam-se as
formas adultas destes cisticercos, mas as estruturas como o esclex se parecem muito com as
dos parasitos de certos tubares que se alimentam de golfinhos. No caso de M. grimaldii, a
estrutura especializada do cisto pode facilitar a transmisso do cisticerco, protegendo-o da leso
mecnica causada pela ingesto por um predador como o grande tubaro branco (Carcharodon
carcharias). Alternativamente, se os hospedeiros definitivos forem tubares que se alimentam de
animais em decomposio, como o tubaro tigre (Galeocerdo cuvier), o cisto pode preservar o
cisticerco no perodo entre a morte do golfinho e sua ingesto pelo tubaro (at 11 dias aps a
morte do hospedeiro). A localizao subcutnea de encistamento do P. delphini tambm torna-o
disponvel a estes dois grupos, porm tambm seria adequada para que o ciclo se completasse
no tubaro charuto (Isistius brasiliensis), espcie que comumente se alimenta atravs de
pequenas mordidas em golfinhos (NORMAN, 1997). Desta forma, a infeco dos cetceos pode
representar um ciclo sem sada (dead-end-host) para estes parasitas, apesar de que os
cetceos podem ser hospedeiros intermedirios naturais (DAILEY, 2001).

6.2 Patologia comparada das enfermidades parasitrias de pinpedes

6.2.1 Parasitos Pulmonares
a) Nematides
Leses e parasitas pulmonares so freqentes em pinpedes, sendo que em animais
jovens causam leses mais significativas (DAILEY, 1970; GULLAND et al.,1997; MORALES;
HELMBOLDT, 1971; ONDERKA, 1989;

STROUD; DAILEY, 1978). Os nematides

metastrongildeos Otostrongylus circumlitus (Crenosomatidae) e Filaroides (Parafilaroides) spp.

(Filaroididae) so descritos para o hemisfrio norte e em alguns pinpedes antrticos. No

existem relatos para a Amrica do Sul, mas devido a escassez de estudos parasitolgicos dos
pinpedes nesta regio provvel que novas espcies estejam por ser descobertas
(MEASURES, 2001).
Em nosso trabalho, a prevalncia de parasitos pulmonares foi de 66,6% (4/6). Dentre os
quatro animais acometidos, trs eram jovens e dois destes tiveram como causa de morte a
pneumonia parasitria. Estes animais fazem parte do estudo de Ruoppolo (2003) e representam
12,9% (4/31) dos pinpedes analisados.
Dos dois machos jovens de A. australis, um deles (RPC 01/114) apresentou
broncopneumonia e pneumonia intersticial, ambas agudas, multifocais moderadas, vindo a bito
no dia de ingresso ao centro de reabilitao. O outro macho jovem (RPC 01/151) apresentou
parasitas no espao alveolar sem evidncia de leso nos fragmentos pulmonares examinados.
O macho jovem de O. flavescens (RPC 02/014) teve a causa de morte relacionada a
parasitos pulmonares, apresentando pneumonia parasitria fibrinosa moderada a severa,
associada a extensas reas de edema, hemorragia e congesto moderadas. Uma fmea adulta
de E. jubatus (RPC 98/301) apresentou parasitas pulmonares sem leses relacionadas.
Porm, como no tivemos acesso aos rgos frescos ou aos parasitas, no foi possvel
identificar as espcies envolvidas, sendo que somente em corte histolgico foi possvel detectar
estruturas compatveis com nematides metastrongildeos. De acordo com Measures (2001), O.
circumlitus so nematides grandes encontrados nas vias areas principais dos pinpedes,
enquanto Filaroides (Parafilaroides) so pequenos nematides que podem ser encontrados
enrolados formando ndulos dentro do parnquima respiratrio de pinpedes, geralmente nos
alvolos e pequenos brnquios. Devido ao pequeno tamanho dos Filaroides, na maioria das
infeces so detectados atravs do exame microscpico, estimulando desde uma pequena
reao inflamatria at mesmo a morte. Podem apresentar intensidade e prevalncia altas de
acordo com as espcies envolvidas e a regio.

A severidade das leses por O. circumlitus depende da intensidade de infeco e

suscetibilidade do hospedeiro. As infeces esto confinadas a animais jovens, menores que um
ano de idade, que podem adquirir imunidade, porm tambm j foram observadas em animais
mais velhos. Estes casos, so considerados raros e frequentemente estes animais mais velhos
apresentam doenas crnicas que resultam em baixa resistncia a patgenos e parasitas. As
intensidades de infeco podem variar entre um a 280 parasitas, sendo que infeces com mais
que 40 parasitas podem ser fatais (MEASURES, 2001).
Na Califrnia, a infeco de elefantes-marinhos-do-norte (Mirounga angustirostris) por O.
circumlitus caracterizada por leses severas que podem indicar associao parasitohospedeiro muito recente, onde os hospedeiros esto reagindo ao parasita no incio de sua
migrao antes mesmo que ele atinja maturidade reprodutiva. Tais leses so bem diferentes
das encontradas em hospedeiros previamente conhecidos do mesmo parasita, como Phoca
vitulina da mesma rea (GULLAND et al., 1997; MEASURES, 2001).
O. circumlitus e Parafilaroides decorus, podem ser vetores bactrias e vrus como, por
exemplo, Brucella spp. (MEASURES, 2001).

6.2.2 Parasitos Estomacais

a) Nematides
Nematides da famlia Anisakidae, principalmente do gnero Contracaecum spp., so
parasitas gastrointestinais muito comuns em pinpedes do mundo todo, j tendo sido registrados
em animais do Rio Grande do Sul, Uruguai e Argentina (ANDRADE et al., 1998; CAPOZZO et
al., 1994; CAPOZZO et al., 1998; DAILEY, 2001; REYES et al., 1992).
No estmago de A. tropicalis (RPC 01/246) foram encontradas muitas larvas de
nematides com identificao pendente. Os parasitas encontravam-se livres no estmago, que
havia sido congelado, sem leses macroscpicas evidentes. Apesar de no ter sido possvel

fazer a anlise histopatolgica, acreditamos que os parasitas tenham causado leses

significativas. O animal veio a bito por pneumonia bacteriana e tinha leses cardacas
significativas.
Comumente, nematides estomacais devido a sua constante presena, podem ser
responsveis por uma irritao contnua no estmago de pinpedes, pois possuem aparato bucal
constitudo por dentes construdos para erodir superfcie da mucosa e as larvas chegam a invadir
a submucosa. Tal processo pode induzir lceras cronificadas, levando a proliferao massiva de
tecido conjuntivo e de granulao. Por outro lado, pinpedes ingerem pedras voluntariamente
(provavelmente para auxiliar na triturao dos alimentos), que podem lesionar a mucosa
gstrica. Desta forma, os granulomas poderiam servir para tamponar processos bacterianos
agudos e perfurao (SCHROEDER; WEGEFORTH, 1935).

6.2.3 Parasitos Intestinais

a) Nematides
Nos dois intestinos de A. tropicalis analisados (RPC 01/246 e 02/120) foi observada a
presena de larvas nematides e acantocfalos (prevalncia de 100%, 2/2). As larvas de
nematides, com identificao pendente, apresentaram mdia de intensidade de 9,5 parasitas
por hospedeiro.
Apesar da identificao pendente, este nematides no apresentam caractersticas de
Uncinaria sp. (Ancylostomatidae), o nematide comum de intestino de pinpedes, j registrado
em Otaria byronia e Arctocephalus australis do Uruguai e Chile (GEORGE-NASCIMENTO et al.,
1992).

b) Acantocfalos
Os acantocfalos foram observados com mdia de intensidade de 431,5 parasitas por
hospedeiro, a maioria pertencente ao gnero Corynosoma sp. Corynosoma sp. apresentou
prevalncia de 100% (4/4) nos intestinos analisados pela bolsista ou terceiro. Como estes
intestinos foram congelados, no foi possvel fazer anlise histopatolgica.
No A. australis (RPC 01/151) e em um A. tropicalis (RPC 01/152), foi relatada por terceiro
a ocorrncia de Corynosoma sp. No A.. tropicalis observou-se histologicamente a presena de
enterite crnica difusa, moderada a severa, com marcante distoro das vilosidades.
Corynososma sp. parasita comum de pinpedes, e encontrado com grande freqncia
em animais encalhados no estado de So Paulo (DAILEY, 2001; MARANHO, 2002). Tambm
so encontrados em pinpedes do Rio Grande do Sul, Uruguai e Argentina (ANDRADE et al.,
1998; CAPOZZO et al., 1994; REYES et al., 1992).
Em A. australis do Uruguai, este parasita apresenta prevalncia de 100% e mdias de
intensidade altas, indicando que se trata de um helminto com alto poder de colonizao. Parasita
ambos os sexos hospedeiros, o que sugere uma dieta comum, ao menos quanto ao hospedeiro
intermedirio deste parasito. No so observadas leses e parecem no afetar de forma
significativa os hospedeiros definitivos (TADDEO et al., 1998).

6.2.4 Outros
Sarcocystis spp. foi encontrado na musculatura do diafragma de um macho adulto de A.
tropicalis (RPC 01/246). Este animal foi encontrado morto e teve como causa de morte a
pneumonia bacteriana. Dailey (2001) menciona que Sarcocystis spp. no causa sintomas
quando localizado na musculatura, mas no tecido cerebral pode causar encefalite (LA POINTE et
al., 1998).
MARANHO, A. Comunicao pessoal. 2002

6.3 Patologia comparada das enfermidades parasitrias de cetceos e pinpedes

A maioria dos exemplares de cetceos analisados, principalmente P. blainvillei, foram
capturados acidentalmente em redes de pesca. No sabemos ainda exatamente quais fatores
podem facilitar o enredamento. Ruoppolo (2003) encontrou diversas leses em animais da
mesma amostra aqui utilizada, sugerindo que enfermidades podem predispor a captura
acidental.
A mortalidade induzida por enredamento em P. blainvillei maior entre os jovens, com
mais da metade dos animais capturados com menos de trs anos no Brasil, Argentina e Uruguai.
Este fato pode refletir a estrutura etria das populaes locais ou um comportamento diferente
dos animais mais jovens, tornando-os mais vulnerveis (OTT et al., 2002; ROSAS, 2000). Dentre
estes comportamentos de situao de risco destacam-se, por exemplo, a inexperincia dos
animais que esto iniciando a fase de ingesto de dieta slida, ou ento determinadas artes de
pesca nas profundidades mais utilizadas pelos jovens (LITTLE, 2002).
Os machos de outras espcies que tambm foram capturados apresentaram leses
significativas, fato que poderia levar os animais a se alimentar dos peixes mortos nas redes, e
desta forma facilitar o enredamento (RUOPPOLO et al., 2002).
Alm disso, a maior incidncia de mortalidade entre machos capturados ou encalhados
pode ser devido a um predisposio relacionada ao sexo, tanto para aquisio de parasitas
como diminuio da imunidade (ZUK; MCKEAN, 1996).
No geral, animais maiores e mais velhos podem adquirir mais parasitas, por que ficam
expostos por mais tempo, e tambm por que pode ocorrer ingesto seletiva de estgios
infectantes em hospedeiros intermedirios que sejam parte da sua dieta (BRIEVA e OPORTO,
1991).
Na verdade, em animais onde ocorre dominncia, hierarquia e influncia do status social,
duas teorias so conflitantes: se o animal dominante ingere mais presas que esto contaminadas

(efeito negativo), por outro lado, seu estado nutricional seria melhor e tambm provvel que
desenvolveria mais facilmente uma resistncia infeco (efeitos positivos) (GULLAND, 1997).
No nosso estudo, assim como em outros com animais selvagens, as amostras so
geralmente oportunistas e o nmero de amostras pequeno, raramente permitindo anlises em
classes etrias, ou ento so diversas o suficiente para detectar heterogeneidade nas relaes
parasita hospedeiro (GULLAND, 1997).
O maior nmero de leses relacionadas aos parasitos pulmonares para ambos os grupos
(cetceos e pinpedes) uma condio debilitante importante para animais aquticos que
dependem o tempo todo da capacidade pulmonar. Leses pulmonares podem afetar sua sade
e habilidade de mergulho, subseqentemente afetando a alimentao, crescimento e
sobrevivncia (MEASURES, 2001).
Os pulmes esto na via das migraes parasitrias, e os vrios parasitos que passam
atravs deles causam graus variados de dano tecidual, de acordo com a natureza e a
intensidade de interao parasita-hospedeiro. Freqentemente as leses produzidas por esta
migrao so de significncia mnima e de fcil resoluo, porm existem excees. Leses
pulmonares severas, e algumas vezes fatais, podem ocorrer se o nmero ou o tamanho dos
parasitas migrando concomitantemente for grande. Podem ocorrer ainda reaes de
hipersensibilidade quando houver exposio prvia do hospedeiro natural ou pela infeco de
um hospedeiro no adaptado (DUNGWORTH, 1993). Em animais imunocomprometidos por
contaminantes, outros agentes infecciosos, leses e desnutrio, as infeces podem ser
agravadas (MEASURES, 2001).
Os parasitos pulmonares so considerados uma das principais causas de mortalidade em
populaes de cetceos devido aos efeitos diretos de pneumonias parasitrias, bacterianas e
complicaes cardiovasculares, ou por reaes de hipersensibilidade ao parasita (JEPSON et
al., 2000). Os parasitos de odontocetos so especialmente interessantes devido a sua estreita

especificidade parasito-hospedeiro, sua notvel abundncia em um hospedeiro infectado e

aparente alta incidncia da infeco (DOUGHERTY, 1943a).
So particularmente importantes na sade de populaes selvagens (DAILEY et al., 1991)
e vem sendo reportadas com enorme freqncia em cetceos (BALBUENA et al., 1994;
BROSENS et al., 1996; JEPSON et al., 2000; MIGAKI et al., 1971; MOSER; RHINEHART, 1993;;
ZYLBER et al., 2002) e pinpedes (DAILEY, 1970; GULLAND et al.,1997; ONDERKA, 1989,
STROUD; DAILEY, 1978) do mundo todo.
J foi sugerido que nematides pulmonares como O. circumlitus, adquiridos
aparentemente logo aps o desmame atravs da ingesto de peixes contaminados, podem
exercer um papel importante na dinmica das populaes devido ao seu efeito na sobrevivncia
dos filhotes (MEASURES, 2001; ONDERKA,1989).
As leses pulmonares nos pinpedes jovens da nossa amostra tambm podem
representar o incio da exposio e adaptao destes animais. Infelizmente nosso nmero
amostral no permite avaliar se a intensidade de infeco e leses diminui com a idade para a
maioria dos parasitos observados em nosso estudo.
Os nematides gastrointestinais eram esperados j que esto presentes com grande
freqncia no ambiente marinho. Tanto cetceos quanto pinpedes apresentam freqentemente
lceras gstricas que podem estar associadas a parasitas nematides, porm tais leses e
parasitas no so consideradas fatais (ABOLLO et al., 1998; SCHROEDER; WEGEFORTH,
1935; STROUD; DAILEY, 1978).
Os trematides encontrados com grande prevalncia em cetceos aparentemente no
causaram leses significativas. Os estmagos e intestinos em sua maioria no foram analisados
histologicamente, mas foi observada enterite crnica em um exemplar de P. blainvillei
parasitado.

Os acantocfalos de cetceos e pinpedes tambm parecem no causar leses, a no ser

em grande nmero, quando podem estar associados a enterites graves.

6.4 Ecologia dos parasitos de mamferos marinhos da costa sudeste e sul do Brasil
Comparando a helmintofauna de cetceos e pinpedes em seus aspectos ecolgicos e
filogenticos, Delyamure (1955) chegou a teorias interessantes, ainda aceitas hoje em dia
(RAGA et al., 2001). Ele estabeleceu que a helmintofauna dos pinpedes foi produzida por
migraes de helmintos de outras ordens animais, e que nenhuma famlia de helmintos existe
exclusivamente em pinpedes. Por outro lado, existem famlias inteiras de helmintos
(Brauninidae, Crassicaudidade) cujos representantes so parasitas especficos de cetceos
(Figura 33).
A maioria dos pinpedes so animais que vivem no litoral, ecologicamente necessitando
de substrato slido e ambiente terrestre para sua reproduo, estando desta forma, em contato
com animais aquticos, terrestres e aves marinhas. Desta forma, nos pinpedes, a helmintofauna
representada por espcies encontradas em vertebrados terrestres, e tambm por formas
caractersticas de cetceos e aves marinhas. Os cetceos, ao contrrio dos pinpedes, so
animais pelgicos, tendo quebrado seu elo ecolgico com os mamferos terrestres h muito
tempo. Ao mesmo tempo, eles adquiriram helmintos parcialmente de pinpedes e de aves
marinhas (DELYAMURE, 1955).
No existe dvida que hospedeiros intermedirios e suplementares de pinpedes, e
especialmente cetceos, tem que ser espcies regularmente difundidas, j que somente desta
forma os ciclos podem ocorrer nos oceanos ilimitados. Em certas reas geogrficas onde
pinpedes e cetceos esto presentes em grandes nmeros e se renem periodicamente
(possivelmente em reas onde se alimentam ou engordam), deve haver uma certa densidade

necessria das formas infectantes destes helmintos nos hospedeiros intermedirios, que
coincide com a grande quantidade destes hospedeiros intermedirios. Tais caractersticas
ocorrem principalmente nas regies boreal e antiboreal, com altas densidades de pinpedes,
cetceos e outros animais menores. Alm disso, nestas reas existem duas pocas (primavera e
outono) de mximo desenvolvimento de plncton e, consequentemente, de outras espcies,
enquanto que nas regies tropicais e circumpolares ocorre somente uma, na primavera
(DELYAMURE, 1955).
Variaes sazonais na fauna parasitria podem ocorrer devido a mudanas ambientais
locais, como por exemplo, a presena de correntes frias no Rio de Janeiro, durante a primavera
e o vero, que trazem nutrientes e aumentam a diversidade e abundncia de vrias espcies de
hospedeiros intermedirios e definitivos (MOGROVEJO; SANTOS, 2002).
Na costa da Argentina, diferentemente das espcies pelgicas, os cetceos costeiros
apresentaram os mesmos grupos de parasitos: Anisakis sp, Braunina cordiformis e trematides
da famlia Campulidae. Larvas cestides foram encontradas em cetceos pelgicos teutfagos.
Pinpedes exibiram Anisakis sp, Contracaecum sp, Corynosoma sp. Bolbosoma sp s foi
registrado em cachalote (Physeter macrocephalus) que um cetceo pelgico e teutfago
(REYES et al., 1992).
Andrade (1998), dividiu os cetceos encalhados na costa do Rio Grande do Sul em cinco
grupos, a partir de seus parasitos: Grupo 1: cetceos costeiros (Polymorphus cetaceum,
Bolbosoma turbinella, Hadwenius sp); Grupo 2: pinpedes (Contracaecum sp e Corynosoma sp);
Grupo 3: cetceos ocenicos ictifagos (Braunina cordiformis); Grupo 4: cetceos ocenicos
teutfagos (Bolbosoma capitatum, Tetrabothrideos e larvas cestides); Grupo 5: cetceo
ocenico ictifago e teutfago (Braunina cordiformis, Bolbosoma capitatum e Tetrabotrideos).
A helmintofauna na regio sudeste caraterizada pela presena constante e amplamente
distribuda de nematides e trematides. Por outro lado, cestides e acantocfalos so

observados mais em pinpedes e animais mais ocenicos, ictifagos e teutfagos. Apesar dos
poucos relatos de parasitas no Norte e Nordeste do Brasil, aparentemente este mesmo tipo de
diviso observado para o resto do pas, com animais que tenham dieta e/ou rea de
alimentao prximas (simptricos) apresentando os mesmos grupos de parasitas. Na regio
sul, mesmo os animais mais costeiros tambm apresentam cestides e acantocfalos. Os
resultados do nosso estudo tambm comprovam a maior diversidade de espcies parasitas
ocorrendo mais ao sul do pas, provavelmente relacionada a maior concentrao de espcies de
mamferos marinhos, incluindo pinpedes, ocasionando uma maior densidade no ambiente.
Apesar da falta de registros de parasitas em pinpedes do Brasil, devido ao pequeno
nmero de projetos relacionados a parasitas e patologia deste grupo de carnvoros, importante
ressaltar que os parasitas existem, esto presentes no ambiente e a infeco ocorre.
A ocorrncia de pinpedes em guas brasileiras registrada especialmente na regio sul,
com machos e jovens durante os meses de inverno e primavera. No existem colnias de
reproduo em nosso litoral, mas importantes reas de concentrao de O. flavescens no Rio
Grande do Sul, prximo a Lagoa dos Patos (So Jos do Norte) e na Reserva Ecolgica da Ilha
dos Lobos (Torres), sendo sua presena tambm ocasionalmente registrada nas regies
Sudeste e Nordeste (ROSAS et al., 1994; PINEDO et al., 1992; IBAMA, 2001). Alm disso,
outras espcies, como A tropicalis tem ampla distribuio no hemisfrio sul, com indivduos
errantes encontrados a milhares de quilmetros de seus locais de reproduo, inclusive no
Nordeste do Brasil, principalmente nos meses de inverno (PINEDO et al., 1992; VERGARA et al.,
2000).
De maneira geral, o ambiente costeiro bem mais rico em parasitas e existem vrios
casos de novas acomodaes recentes ou especiaes de parasitas a novos hospedeiros.
Apesar da aparente continuidade entre o ambiente costeiro e o ocenico, a fauna parasitria dos
mamferos marinhos pelgicos distinta e pobre comparativamente. Vrios fatores contribuem

para isso, sendo primeiro o fato de muitos grupos de parasitas estarem subrepresentados. A
diversidade dos digenticos provavelmente contida por que ele necessitam quase que
exclusivamente de gastrpodes e bivalves como hospedeiros intermedirios, que so
abundantes no ambiente costeiro e no nas guas pelgicas. Segundo, as comunidades de
hospedeiros tambm so mais pobres e por isso, a troca de parasitas entre eles fica diminuda.
Terceiro, os estgios infectantes esto muito mais diludos no ambiente pelgico ,e as taxas de
transmisso so menores. Por outro lado, alguns grupos de parasitas so predominantemente
pelgicos, como por exemplo os cestides tetrabotrdeos que ocorrem em aves e cetceos
pelgicos (RAGA et al., 2001).
No caso especfico de Pontoporia blainvillei, uma diferena qualitativa variando com a
latitude claramente observada, sendo que, enquanto no Rio de Janeiro no so encontrados
parasitos gastrointestinais (SANTOS et al., 1996) e em So Paulo e Paran ela s apresenta
uma espcie de trematide intestinal (MARIGO et al., 2002); no Rio Grande do Sul, Uruguai e
Argentina so encontradas at cinco espcies, inclusive de acantocfalos comuns nos pinpedes
da mesma rea (ANDRADE, 1996; ANDRADE et al., 1998). Isto se deve provavelmente a uma
maior contaminao ambiental, provocada pela presena de hospedeiros definitivos e de
hospedeiros intermedirios infectados.
O acantocfalo Corynosoma australe, por exemplo, parece ser um helminto com alto
poder de colonizao (TADDEO et al., 1998), e realmente est presente no Rio Grande do Sul
com alta prevalncia e intensidade em um item importante da dieta das P. blainvillei, a corvina
branca (Micropogonias furnieri). No entanto, aparece com menor prevalncia e intensidade na
mesma espcie de peixe no Rio de Janeiro, onde coincidentemente no um item preferencial
das franciscanas (ALVES; LUQUE, 2001; DI BENEDITTO; RAMOS, 2001). Desta forma, P.
blainvillei pode funcionar como um hospedeiro ecolgico facultativo para C. australe,
sustentando uma poro significativa da populao do parasita, numa rea de grande

contaminao ambiental devido a presena de outros hospedeiros naturais, como os pinpedes.

Em outras reas, como Rio de Janeiro, So Paulo e Paran, parasitas encontrados em outros
cetceos hospedeiros definitivos podem estar presentes no ambiente e nos itens alimentares, no
entanto, talvez nestas reas, estes outros cetceos sejam hospedeiros mais adequados do que
P. blainvillei.
P. blainvillei adaptou-se ao ambiente marinho mais tardiamente, tendo um ou mais
ancestrais em gua doce, o que implicaria em importantes mudanas de habitats para os seus
parasitas (AZNAR et al., 1994a). Desta forma, ela tambm pode ainda no apresentar
caractersticas fisiolgicas to adequadas para o desenvolvimentos dos parasitas, mesmo que
os albergue em reas onde a concentrao no ambiente muito grande (hospedeiro ecolgico
facultativo). Vrios autores indicam diferenas anatmicas peculiares nos pulmes e trato
gastrointestinal das franciscanas (BROWNELL, 1989; YAMASAKI et al., 1974; YAMASAKI;
KITO,1984) que podem realmente influenciar na colonizao dos parasitos. Intestinos
relativamente simples, por exemplo, podem propiciar menor nmero de nichos para colonizao
de parasitas e favorecer comunidades de helmintos pobres (BALBUENA ; RAGA, 1993).
Outro fator importante a dieta dos hospedeiros. Cetceos em sua maioria so
considerados oportunistas, favorecendo-se das espcies abundantes numa determinada regio
e/ou poca do ano. No entanto a ingesto seletiva de algumas presas pode aumentar a
diversidade de parasitas. Por exemplo, P. blainvillei so extremamente costeiras e se alimentam
de espcies de peixes de fundo (bentnicas ou demersais). Tais espcies de peixes abrigam
uma concentrao maior de parasitas do que os peixes da coluna dgua, por que sua
alimentao consiste de hospedeiros intermedirios mais infectados (AZNAR et al., 1994a).
A maioria dos parasitas de mamferos marinhos utilizam a cadeia alimentar para sua
transmisso e no podem exercer uma grande seleo de hospedeiro, j que podem ser
consumidos tanto pelos hospedeiros certos quanto os errados. Quando este encontro com o

hospedeiro errado casual, sua significncia ecolgica e evolucionria mnima. No entanto,

se os encontros se repetem, a acomodao ou especiao do parasita ao hospedeiro antes
errado pode acontecer. Isto obviamente mais fcil quando o hospedeiro alvo
filogeneticamente prximo ao hospedeiro original e a probabilidade de encontro grande (RAGA
et al., 2001).
O conceito de filogenia deve ser incorporado na anlise das estruturas das comunidades
parasitrias. A comunidade parasitria de duas espcies hospedeiras relacionadas so
provavelmente similares, s vezes no s por causa de convergncia ecolgica, mas por que
compartilham de um ancestral comum recente (POULIN, 1996). Quanto maior a distncia
filogentica entre os hospedeiros, menor a probabilidade de que o parasita de um hospedeiro
possua antgenos compatveis com o outro (BALBUENA; RAGA, 1993).
A origem dos parasitas pulmonares Pseudaliidae, por exemplo, parece ser terrestre (a
maioria das espcies de metastrongildeos so encontradas em mamferos terrestres) e teriam
se tornado adaptados ao mar junto com seus hospedeiros. Dificilmente ocorre troca de
hospedeiro com outros mamferos marinhos como, por exemplo, focas e mais facilmente ocorre
entre espcies de odontocetos simptricas (BALBUENA et al., 1994). Desta forma, fcil
entender por que o parasita pulmonar Halocercus brasiliensis pode ser transmitido e encontrado
em delfindeos filogeneticamente prximos como Sotalia guianensis e Stenella coeruleoalba, e
no em membros famlia Pontoporiidae como P. blainvillei. Misticetos tambm parecem no
albergar parasitas pulmonares, o que tambm pode refletir uma diferente histria evolucionria,
anatomia, dieta e comportamento, quando comparados com odontocetos (MEASURES, 2001).
Da mesma forma, a transmisso do trematide digentico Hadwenius tursionis
considerada mais fcil entre o mesmo grupo filogentico de delfindeos (Sotalia guianensis,
Tursiops truncatus, Stenella frontalis, Delphinus capensis), mesmo sendo alguns basicamente

costeiros e outros mais pelgicos. Por outro lado, a mesma espcie trematide nunca foi
encontrada em P. blainvillei de ambientes costeiros.
O trematide digentico Hadwenius pontoporiae especifico e exclusivo de P. blainvillei e
j tendo sido encontrado em animais de vrios locais do estado de So Paulo, no Paran, Rio
Grande do Sul, Uruguai e Argentina, com diferenas significativas em prevalncia e intensidade
de infeco, aumentando com a latitude (ANDRADE, 1996; MARIGO et al., 2002 (Grficos 10 e
11). Tais dados sugerem que H. pontoporiae esteja coevoluindo com P. blainvillei .

400

100%
90%

350

80%

300

70%
60%

Prevalncias

Mdias de Intensidade

450

250
200
150

50%
40%
30%

100

20%

50

10%
0%

0
1

reas

reas
Observ ados

Linear (Observ ados)

Observados

Linear (Observ ados)

Grficos 10 e 11: Grfico das mdias de intensidade e prevalncia (respectivamente) de

Hadwenius pontoporiae em P. blainvillei de acordo com reas: 1. Ubatuba (n=1); 2. Praia Grande
e Guaruj (n=15), 3. Itanham (n=2); 4.Canania (n=17); 5) Paran (n= 14); 6) Rio Grande do
Sul (n=53, Andrade, 1996) e 7) Argentina (n= 46, Aznar et al.,1994a).
A espcie P. blainvillei ocorre desde Itanas no Esprito Santo at Golfo Nuevo na
Argentina e baseados em caracteres morfomtricos, duas formas geogrficas so citadas, a
forma norte, menor, entre os 22S - 27S e forma sul, maior, entre os 32S 38S. Com base
na comparao das espcies de parasitos do Brasil, Uruguai e Argentina, sugere-se a diviso da
populao sul em dois grupos, um incluindo animais do Rio Grande do Sul e Uruguai e outro os
da Argentina; tais informaes so corroboradas por estudos genticos, hbitos alimentares,
comportamento e resposta reprodutiva (ANDRADE, 1996; SECCHI et al., 2002). Andrade (1996)

sugere tambm a existncia temporria de dois estoques ecolgicos de P. blainvillei durante a

primavera, um no litoral do Rio Grande do Sul e outro na Argentina.
As diferenas de prevalncia de H. pontoporiae entre P. blainvillei de So Paulo e Paran
so significativas com relao a prevalncia no Rio Grande do Sul, comprovando a separao
destes dois grupos, que fariam parte da forma norte e sul respectivamente (MARIGO et al.,
2002). Em anlises genticas, apesar da proximidade, os animais do Paran so mais similares
aos do Rio Grande do Sul do que aos do Rio de Janeiro (SECCHI et al., 2002).
A separao da espcie somente entre forma norte e forma sul tem se mostrado
insuficiente para efeitos de conservao, j que as ameaas ocorrem em diferentes nveis de
acordo com a situao local. Recentemente, foi proposta a diviso da populao em quatro
reas de manejo, ou seja, duas para a forma sul e a diviso da forma norte em dois estoques
tambm, um do Esprito Santo ao Rio de Janeiro e outro de So Paulo a Santa Catarina
(SECCHI et al., 2002).
Desta forma, o uso de H. pontoporiae como marcador biolgico para estoques de
franciscanas tm sido indicado e realizado com sucesso, aliado a outras ferramentas
(ANDRADE, 1996; MARIGO et al., 2002; SECCHI et al., 2002).
H. tursionis descrito para Tursiops truncatus tm sido encontrado em outras espcies de
cetceos na Amrica do Sul (ANDRADE et al., 1998; TORRES et al., 1992), inclusive em Sotalia
guianensis de outras reas do Brasil (ANDRADE PEREIRA, 1998). H. tursionis tambm poderia
ser utilizado como marcador biolgico, j que de acordo com o Plano de Ao para os Mamferos
Aquticos do Brasil, a identificao de estoques desta espcie de cetceo tambm pouco
conhecida, um dos projetos prioritrios em guas brasileiras (IBAMA, 2001).
A confiabilidade da comparao entre a fauna parasitria de amostras de hospedeiros de
diferentes localidades depende da simultaneidade das colheitas. Caso contrrio, h risco de
aspectos espaciais e temporais interferirem com os resultados (AZNAR et al., 1995).

Infelizmente, a obteno simultnea de amostras de diferentes locais praticamente impossvel

devido a caracterstica oportunista dos estudos de mamferos marinhos selvagens. Porm, tal
obstculo no elimina a importncia e utilidade das amostras colhidas.
Atualmente, alguns dos projetos prioritrios para vrias espcies no Brasil esto
relacionados com a colheita de material biolgico e identificao das causas de mortalidade e da
fauna parasitria para auxiliar a identificao de estoques ecolgicos (IBAMA, 2001). Estes
estoques so um artifcio humano usados para fins de manejo e conservao, e como tal devem
sempre ser interpretados com precauo (ANDRADE, 1996).

Figura 33: Padres de compartilhamento de parasitas, mostrando as famlias dos gneros.

Crculos incluem as famlias exclusivas de cada grupo de hospedeiros, + Polymorphidae,
* Diphyllobothriidae. Adaptado de Raga et al., 2001.

7 CONSIDERAES FINAIS
Como existe um grande interesse nos estmagos dos animais para anlise do contedo
alimentar e estudos de dieta, esses rgos vm sendo investigados por terceiros, e os parasitos
observados so colhidos, fixados e armazenados por estes. Dessa forma, alguns parasitos
podem ter sido perdidos durante a triagem e/ou devido a problemas na colheita, fixao e
armazenagem. Leses causadas por ovos e/ou parasitas no crebro e ouvido interno de
cetceos j foram reportadas e, apesar da resistncia dos pesquisadores quanto a abertura do
crnio e falta de costume, tais estruturas deveriam ser avaliadas sempre que possvel. Porm,
acreditamos que esses obstculos vm sendo paulatinamente ultrapassados, atravs da
conscientizao e compreenso dos pesquisadores de outras reas.
Um aspecto paralelo a essa situao refere-se tambm a perda de material para o
estudo histopatolgico, haja vista que quando congelado, o rgo torna-se imprprio para
anlise microscpica. Devido a longa durao das necrpsias para colheita de diversas
amostras, os intestinos costumam ser congelados para anlise posterior, j que o mtodo
especfico de necrpsia parasitolgica demanda bastante tempo. Desta forma, priorizada a
utilizao do intestino todo, congelado, para medida de comprimento total e contagem de
parasitos, e somente uma pequena amostra do incio e final para histopatologia. Visto que na
maioria das espcies hospedeiras estudadas at agora prevalece a presena de pequenos
trematides intestinais, no acreditamos que os mesmos possam causar grandes leses,
principalmente devido a sua morfologia, como j foi citado. No entanto, as amostras para
histopatologia no devem ser negligenciadas.
Finalmente, cumpre ressaltar que at o momento no foi possvel observar parasitos vivos
apesar de recebermos alguns cetceos com morte recente. Alm disso, o congelamento dos
estmagos e intestinos provoca a morte dos parasitos, dificultando a identificao dos mesmos.

Porm, cremos que isso no tem comprometido a investigao das estruturas internas, e
consequentemente a identificao da maioria dos parasitos.

8 CONCLUSES

Dentre as enfermidades parasitrias encontradas, a alta incidncia de parasitos e leses

pulmonares em S. guianenis preocupante.

As leses relacionadas aos parasitos pulmonares para ambos os grupos (cetceos e

pinpedes) so uma condio debilitante importante para animais aquticos. Nematides,
trematides, acantocfalos e cestides gastrointestinais aparentemente no causaram
leses significativas.

Os trematides H. pontoporiae e H. tursionis podem ser utilizados como marcadores

biolgicos de estoques de P. blainvillei e S. guianensis respectivamente, pois apresentam
diferentes nveis de infeco dentro das reas amostradas neste estudo e com base nos
dados de literatura. Porm, necessrio que a metodologia utilizada seja padronizada e os
resultados analisados com cautela.

As informaes referentes a achados anatomopatolgicos, mesmo de indivduos capturados

acidentalmente, dessa forma supostamente saudveis, devem buscar a determinao do
real significado do processo patolgico e o estado sanitrio das populaes, inclusive no
caso do impacto de parasitas onde vrios fatores intrnsecos e extrnsecos podem estar
relacionados. Devemos buscar tambm a compreenso dos efeitos das relaes parasita
hospedeiro na sobrevivncia das populaes e no s dos indivduos.

REFERNCIAS
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cetaceans stranded on the northwestern Spanish Atlantic coast. Diseases of Aquatic
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