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Originales
Olga Bruna1 Alteraciones neuropsicolgicas
Judit Subirana1
Victoria Villalta1 y de la fluencia verbal en la Enfermedad
Carles Virgili1
Carme Junqu2 de Parkinson
1 2
Facultat de Psicologia,
Cincies de lEducaci i lEsport
Blanquerna
Universitat Ramon Llull
Resumen
Se han estudiado las funciones neuropsicolgicas en
una muestra de 96 pacientes con Enfermedad de Par-
kinson y 42 controles apareados por gnero, edad,
escolaridad e inteligencia verbal. Los resultados indi-
can que los pacientes afectados por Enfermedad de
Parkinson, como grupo, presentan alteraciones en las
funciones visuoespaciales, en la memoria y en las
funciones frontales, pero que estos dficit no estn
siempre presentes en todos los pacientes. El anlisis
de clusters realizado, nos muestra que las alteracio-
nes neuropsicolgicas presentes en la Enfermedad de
Parkinson estn distribuidas en subgrupos. En un pri-
mer grupo, se observ la presencia de afectacin cog-
nitiva generalizada, en un segundo subgrupo una
ausencia de dficit cognitivos y, finalmente, el ltimo
subgrupo presentaba alteraciones especficas en las
funciones visuoespaciales y frontales. La fluencia ver-
bal mostraba el mismo patrn de deterioro que las
funciones frontales y se encontr una diferencia sig-
nificativa entre los pacientes y el grupo control en
dicha funcin. La depresin estaba presente en un
50% de los pacientes y estaba fuertemente relacio-
nada con los dficit frontales. Las conclusiones de
este estudio revelan la importancia de evaluar las
funciones neuropsicolgicas y el lenguaje en los
pacientes afectados por Enfermedad de Parkinson
con la finalidad de conocer el patrn de deterioro,
para favorecer su funcionamiento y calidad de vida.
Palabras clave: Alteraciones neuropsicolgicas, Enfermedad de Parkinson, fluen-
cia verbal, lenguaje.
Correspondencia: Olga Bruna C/ Cster, 34, 08022 Barcelona
Profesora Titular Facultat de Psicologia i Tel. 93 253 30 00, Fax. 93 253 30 31
CEE Blanquerna Correo electrnico:
Universitat Ramon Llull olgabr@blanquerna.url.edu
8 18
Revista de Logopedia, Foniatra y Audiologa
2008, Vol. 28, No. 1, 8-14
Copyright 2008 AELFA y
Grupo Ars XXI de Comunicacin, S.L.
ISSN: 0214-4603
Facultat de Medicina.
Universitat de Barcelona
Neuropsychological impairment and verbal
fluency deficits in Parkinsons Disease
Neuropsychological functions have been studied in a
group of 96 patients with Parkinsons disease and
42 controls matched by gender, age, educational
level and verbal intelligence. The results show that
patients with Parkinsons disease, as a whole, show
deficits in visuospatial functioning as well as in
memory and frontal performance. However, these
sorts of deficits are not presented in all the patients at
a time. The clusters analysis indicates that the neu-
ropsychological alterations in the Parkinsons group
can be distributed in three subgroups. On a first
group we could see a generalized cognitive decline
pattern; in a second group we could not find any
deficit at all; and finally, in a third group we could
observe specific deficits on visuospatial and frontal
functions. Verbal fluency showed the same pattern as
frontal impairment and we could find significant dif-
ferences related to this variable between the patients
with Parkinsons disease and the controls. Depression
symptoms were found on a 50% of the patients. We
can conclude, therefore, that the neuropsychological
and language assessment in patients with Parkin-
sons disease is an important issue to take into con-
sideration as it may help in knowing the impairment
pattern and also in improving the patients day to day
functioning as well as its quality of life.
Key words: Language, neuropsychological impairment, Parkinsons disease,
verbal fluency.
Introduccin
La Enfermedad de Parkinson es un trastorno idio-
ptico asociado con un dficit dopaminrgico en los
ganglios basales y sus conexiones con la sustancia
negra (Lezak, Howieson y Loring, 2004). Desde la defi-
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BRUNA Y COLS. ALTERACIONES NEUROPSICOLGICAS Y DE LA FLUENCIA VERBAL EN LA ENFERMEDAD DE PARKINSON
nicin inicial de la Enfermedad de Parkinson hasta la
actualidad se han descrito la presencia de una gran
variedad de alteraciones neuropsicolgicas relaciona-
das con la enfermedad. En este sentido, podemos
observar que los pacientes afectados por Enfermedad
de Parkinson acostumbran a presentar distintos patro-
nes de alteracin relacionados con el deterioro o la
afectacin de las funciones cognitivas, siendo la Enfer-
medad de Parkinson una de las enfermedades dege-
nerativas asociadas a la demencia ms controvertida.
Aunque la mayor prevalencia de demencia asociada a
la Enfermedad de Parkinson ha sido ampliamente
reconocida (Girotti, Soliveri, Carella, Piccolo, Caffarra y
Musicco, 1988; Mayeux, Stern, Rosenstein, Marder,
Hauser y Cote, 1988), existe an cierta discrepancia
acerca la proporcin de pacientes que presentan
demencia (Zadikoff y cols., 2008). En este sentido, es
importante tener en consideracin la diferenciacin
entre lo que podramos considerar un deterioro cog-
nitivo global, que indicara la presencia de demencia,
de lo que seran dficit especficos que implicaran la
alteracin de una o ms funciones cognitivas.
En la literatura neuropsicolgica relativa a la Enfer-
medad de Parkinson se observa una amplia controver-
sia acerca de los dficit cognitivos presentes en la
enfermedad. En esta lnea, se han descrito dficit espe-
cficos en la memoria y en la capacidad de aprendizaje
(El-Awar, Becker, Hammon, Nebes y Boller, 1987; Della
Salla, Pasetti y Sempio, 1987; Lezak y cols., 2004), en el
funcionamiento frontal (Taylor, Saint-Cyr y Lang, 1986;
Dubois, Pillon, Lhermitte y Agid, 1990; Hannay, Howie-
son, Loring, Fischer y Lezak y cols., 2004) y en las habi-
lidades visuoespaciales (Brown y Marsden, 1986; Levin
y cols., 1991; Muslimovi, Schmand, Speelman y de
Haan, 2007). Los dficit cognitivos asociados a la Enfer-
medad de Parkinson en estadios iniciales son similares
y, a veces resulta difcil diferenciarlos de otros dficit
producidos por lesiones frontales o del crtex prefron-
tal como problemas atencionales o en las funciones
ejecutivas (Lezak y cols., 2004).
Por lo tanto, aunque en la actualidad se acepta que
las disfunciones neuropsicolgicas se encuentran pre-
sentes en la enfermedad, an se mantiene la contro-
versia acerca de cules son los dficit cognitivos espe-
cficos asociados a la Enfermedad de Parkinson y cul
es la distribucin de estas alteraciones en el conjunto
de pacientes. Estudios previos indican que la presen-
cia de dficit neuropsicolgicos en la Enfermedad de
Parkinson respondera a una distribucin por subgru-
pos, de forma que no todos los pacientes presentaran
19
el mismo patrn de alteracin neuropsicolgica (El-
Awar y cols., 1987; Boller, 1980). Contrariamente otros
autores defienden una distribucin continua de los
dficit cognitivos en la Enfermedad de Parkinson
(Girotti y cols., 1988; Lichter y cols., 1988).
En la definicin de las alteraciones neuropsicol-
gicas asociadas a la Enfermedad de Parkinson, a
menudo se describen dficit en la fluencia verbal, la
habilidad para generar palabras de forma espontnea
a partir de una consigna determinada en un corto
perodo de tiempo (Flowers, Robertson y Sheridan,
1995; Gurd, 2000). Las tareas de fluencia verbal
requieren la produccin de palabras que empiezan
por una determinada letra (fluencia verbal fontica)
o la produccin de palabras de una categora verbal
determinada (fluencia verbal semntica) (Hannay,
Howieson, Loring, Fischer y Lezak, 2004).
Sin embargo, la evaluacin experimental de la
fluencia verbal con tareas estandarizadas ha produ-
cido divergencias en los resultados. Algunos estudios
no han encontrado diferencias significativas en la eva-
luacin de la fluencia verbal semntica (Millner, 1985;
Caltagirone, Carlesimo, Nocentini y Vicary, 1989),
fontica (Gotham, Brown y Marsden, 1988) o ambas
(Hanley, Dewick, Davies, Playfer y Turnbull, 1990; Shol-
tissen, Dijksta, Reithler y Leentjens, 2006) entre
pacientes con Enfermedad de Parkinson y controles o
han encontrado diferencias poco significativas. Otros
estudios ms recientes (Piovezan, Teive, Piovezan,
Mader y Wernek, 2007) indican que tanto la fluencia
verbal fontica como la semntica estn moderada-
mente afectadas en la Enfermedad de Parkinson, pre-
sentndose ms dificultades en la fluencia verbal
fontica que en la semntica (Bayles, Trosset, Tomo-
eda, Montgomery y Wilson, 1993, Donovan, 2000).
En el presente estudio se plantea la relativa inde-
pendencia de los trastornos neuropsicolgicos en la
Rev Logop Fon Audiol 2008, Vol. 28, No. 1, 8-14
Enfermedad de Parkinson y la existencia de un patrn
de relacin diferente con las variables clnicas y moto-
ras. Se plantea, asimismo, que la fluencia verbal, espe-
cialmente la fluencia verbal semntica, se encontrar
afectada en los pacientes con Enfermedad de Parkinson.
Mtodo
Sujetos
De una muestra inicial de 105 sujetos con Enfer-
medad de Parkinson, se excluyeron aquellos que pre-
9
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sentaban adems criterios para el diagnstico de
demencia segn el DSM-IV. As pues, se estudi una
muestra compuesta por 96 pacientes afectados por
Enfermedad de Parkinson que no cumplan criterios
de demencia y un grupo de 42 sujetos control sin
diagnstico de Enfermedad de Parkinson ni de
demencia.
De la muestra (n = 96), 53 sujetos eran hombres y
43 mujeres de edades comprendidas entre los 37 y los
84 aos. Del grupo control (n = 42), 20 sujetos eran
hombres y 22 mujeres, de edades comprendidas entre
los 40 y los 85 aos. En la tabla 1 se muestran los
datos sociodemogrficos de ambos grupos.
En el momento de la evaluacin, 77 pacientes
(80,2%) reciban tratamiento con levodopa, 19
(29,8%) con bromocriptina y 22 (22,9%) reciban tra-
tamiento con anticolinrgicos; 14 (14,6%) no reci-
ban ningn tratamiento antiparkinsoniano.
Material
La sintomatologa clnica de la Enfermedad de Par-
kinson fue evaluada con la Unified Scale of Parkinson
Disease (UPDRS) (Fahn y Elton, 1987). La evaluacin
clnica tambin inclua la evaluacin de la sintomato-
loga depresiva con la Beck Depression Inventory Scale
(Beck, Ward, Menelson, Mock y Erbaugh, 1961) y una
evaluacin neuropsicolgica. Dicha batera estaba
compuesta por distintas pruebas que evaluaban las
funciones cognitivas generales, funciones motoras y
velocidad psicomotora, habilidades visuoespaciales,
visuoperceptivas y visuoconstructivas, memoria y fun-
cionamiento frontal. La fluencia verbal fue evaluada
con la Controlled Oral Word-Association Test (FAS),
subtest de la Multilingual Aphasia Examination (Ben-
ton y Hamsher, 1978), y el Animal-Naming Test, sub-
test que se incluye en la Boston Diagnostic Aphasia
Examination (Goodglass y Kaplan, 1983).
Procedimiento
Despus de la valoracin clnica, y bajo el consenti-
miento explcito del paciente, se realiz la exploracin
neuropsicolgica y la valoracin de la depresin en las
que el sujeto fue evaluado individualmente por el
mismo examinador en una o ms sesiones con la fina-
lidad de evitar la fatiga del paciente. El orden de admi-
nistracin de las pruebas neuropsicolgicas fue prees-
tablecido con la finalidad de obtener el mximo
rendimiento. La exploracin neuropsicolgica tena una
duracin de entre 2 y 3 h.
Los datos correspondientes a la valoracin clnica
y a la exploracin neuropsicolgica fueron tratados
con el paquete de anlisis estadstico SPSS 15.
Resultados
Los resultados del estudio muestran que los
pacientes con Enfermedad de Parkinson presentan
dficit en las funciones motoras y psicomotoras, en
las habilidades visuoespaciales, visuoperceptivas y
visuoconstructivas y en las funciones frontales en
comparacin con el grupo control, en todas las

Tabla 1 Datos sociodemogrficos de la muestra (n = 96) y del grupo control (n = 42)

Rev Logop Fon Audiol 2008, Vol. 28, No. 1, 8-14

Pacientes Controles
Gnero Hombres Mujeres Total Hombres Mujeres Total
53 43 96 20 22 42
Media DT Rango Media DT Rango
Edad (aos) 64,3 8,7 37-84 64,1 9,6 40-85
Aos de escolaridad (aos) 6,8 3,5 0-17 7,5 3,9 2-17
Aos de evolucin de la Enfermedad de Parkinson (aos) 6,7 5,2 1-35
Edad de inicio de la Enfermedad de Parkinson (aos) 57,7 10,4 25-79
Gravedad (estadios de Hoehn y Yahr) 2,4 0,7 1-5
10 20
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pruebas neuropsicolgicas administradas, con un 60,00

FVT < 20
FVT 20-30
elevado nivel de significacin. Aproximadamente, FVT 31-40
un 52% de los pacientes mostraron dficit psicomo- FVT > 40
50,00
tores y de velocidad psicomotora, un 48% mostra-
ron alteraciones visuoespaciales, un 24% mostraron 40,00
dficit frontales y un 15% mostraron deterioro

Porcentaje
amnsico. 30,00
El deterioro de la memoria que presenta el grupo de
pacientes con Enfermedad de Parkinson no es global 20,00
sino especfico para la memoria visual a corto plazo y la
capacidad de aprendizaje (p < 0,001). La memoria 10,00
visual a corto plazo se encuentra alterada en un 41%
de los pacientes y la capacidad de aprendizaje en un 0,00
15%. Estos resultados nos muestran que la capacidad Pacientes Controles

de aprendizaje en la Enfermedad de Parkinson se Grupos

encuentra reducida pero no alterada gravemente como

en la Enfermedad de Alzheimer. Slo un grupo de
pacientes mostraron alteracin en esta funcin.
El anlisis de clusters mostr que los dficit cogni-
tivos que presentaban los pacientes con Enfermedad de
Parkinson se distribuan en tres grupos. Un primer
grupo describa pacientes con un deterioro cognitivo
generalizado. Un segundo grupo describa pacientes
con ausencia de dficit. Un tercer grupo describa
pacientes con dficit especficos en las funciones fron-
tales y visuoespaciales.
En relacin a la fluencia verbal, mostraba el
mismo patrn de deterioro que las funciones fronta-
les y se encontr una diferencia significativa entre
los pacientes (n = 96) y el grupo control (n = 42) en
dicha funcin (t = 3,76; gl = 137; p < 0,001). La
fluencia verbal semntica se encuentra ms alterada
que la fontica en los pacientes con Enfermedad de
Parkinson, existiendo diferencias significativas entre
el grupo control y el grupo de pacientes (t = 4,25; gl
= 137; p < 0,001). Sin embargo, las diferencias no
han sido significativas en relacin a la fluencia verbal
Figura 1 Representacin grfica de los resultados
obtenidos en la prueba de fluencia verbal.
con consigna fontica. En la tabla 2 se muestran los
resultados de la comparacin de medias entre
pacientes y grupo control en relacin a la prueba de
fluencia verbal.
En general, observando la fluencia verbal total (fig. 1),
existe una diferencia sustancial entre el porcentaje de
pacientes (33%) y el de sujetos control (57,2%) que
evocan entre 31 y 40 palabras. En relacin a la prueba
de fluencia verbal con consigna fontica, un 61,1%
de pacientes y un 83,3% de sujetos control evocan
entre 10 y 20 palabras. Respecto a la fluencia verbal
con consigna semntica, se dieron porcentajes simila-
res y elevados de pacientes (74,1%) y sujetos control
(57,2%) que evocan entre 10 y 20 palabras.
De los resultados obtenidos, tambin cabe destacar
que la fluencia verbal fontica correlaciona directa-
mente con la edad de inicio de la Enfermedad de Par-
Rev Logop Fon Audiol 2008, Vol. 28, No. 1, 8-14

Tabla 2 Comparacin de medias entre pacientes y grupo control en la prueba de fluencia verbal

Pacientes Grupo control

Media1 DE Rango Media1 DE Rango t p
Fluencia verbal con consigna fontica 13,3 5,3 3 - 31 15,04 3,4 9 - 22 -2,26 0,026
Fluencia verbal con consigna semntica 15,9 5,03 3 - 32 19,5 4,4 10 - 32 -4,25 0,000**
Fluencia verbal total 29,3 9,4 12 - 54 34,6 6,7 20 - 54 -3,76 0,000**
** p < 0,001
1
Expresado en nmero de palabras

21 11
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Tabla 3 Correlaciones entre la prueba de fluencia verbal y las variables clnicas
Edad de inicio de la
Edad Tiempo de evolucin Enfermedad de Parkinson
1
FVF -0,28* 0,08
FVS2 -0,26* -0,06
3
FVT -0,30* 0,01
1
Fluencia verbal con consigna fontica
2
Fluencia verbal con consigna semntica
3
Fluencia verbal total
* p < 0,01
kinson (r = 0,28; p < 0,01) y que la fluencia verbal
semntica correlaciona directamente con la severidad de
la Enfermedad de Parkinson (r = 0,29; p < 0,01). En gene-
ral, la prueba de fluencia verbal correlaciona con la edad
de inicio de la Enfermedad de Parkinson (r = 0,26; p <
0,01), con la edad del paciente (r = 0,30) y con la depre-
sin (r = 0,24) todas con p < 0,01 (tabla 2). La fluencia
verbal no correlaciona con la UPDRS.
La evaluacin de la relacin entre las variables
neuropsicolgicas y las clnicas mediante un anlisis
de correlacin de Pearson ha indicado que la edad
de inicio y la gravedad de la enfermedad se relacio-
nan de forma significativa con el deterioro motor y la
velocidad psicomotora (p < 0,01) y las funciones
visuoespaciales (p < 0,001). Sin embargo, las variables
clnicas no se relacionan con las funciones amnsicas
ni frontales. La sintomatologa depresiva est pre-
sente en el 50% de los pacientes y est muy relacio-
nada con los dficit frontales.
Discusin
Rev Logop Fon Audiol 2008, Vol. 28, No. 1, 8-14
Los estudios realizados sobre las alteraciones
neuropsicolgicas en pacientes con Enfermedad de
Parkinson describen la presencia de dficit especfi-
cos en la memoria as como alteraciones en la velo-
cidad de procesamiento, funciones frontales y habi-
lidades visuoespaciales (El-Awar y cols., 1987; Della
Salla y cols., 1986; Dubois, y cols., 1990; Brown y
Marsden, 1986; Levin y cols., 1991; Lezak y cols.,
2004; Muslimovi y cols., 2007). Los resultados del
presente estudio concuerdan con la literatura previa,
en el sentido de que los pacientes con Enfermedad
de Parkinson presentan dficit en las funciones
motoras y psicomotoras, en las habilidades visuoes-
12
Severidad (Hoen y Yahr) Depresin (Beck)
-0,28* -0,14 -0,24
-0,19 -0,29* -0,20
-0,26* -0,23 -0,24
paciales, visuoperceptivas y visuoconstructivas y en
las funciones frontales en comparacin con el grupo
control.
En cuanto al patrn de alteracin neuropsicolgica
en la Enfermedad de Parkinson, todava se mantiene la
controversia acerca de cules son los dficit cognitivos
especficos asociados a la Enfermedad de Parkinson y
cul es la distribucin de estas alteraciones en el con-
junto de pacientes. Algunos estudios refieren una dis-
tribucin por subgrupos, de forma que no todos los
pacientes presentaran el mismo patrn de alteracin
neuropsicolgica (Boller y cols., 1980; Mortimer, Jun,
Kuskowsky y Webster, 1987), mientras que otros auto-
res defienden una distribucin continua de los dficit
cognitivos en la Enfermedad de Parkinson (Girotti y
cols., 1988; Lichter y cols., 1988). Los resultados obteni-
dos en este estudio van a favor de la propuesta que
plantea una distribucin por subgrupos de las altera-
ciones neuropsicolgicas presentes en la Enfermedad
de Parkinson, de forma que es posible diferenciar tres
subgrupos: un primer grupo correspondera a pacientes
con un deterioro cognitivo generalizado; otro grupo no
presentara dficit cognitivos y finalmente, en un tercer
grupo se podra observar la presencia de dficit espe-
cficos en las funciones frontales y visuoespaciales.
Las alteraciones en la fluencia verbal han mos-
trado un mismo patrn de deterioro que las funcio-
nes frontales y se han hallado diferencias significati-
vas entre los pacientes con Enfermedad de Parkinson
y el grupo control, especialmente en la fluencia ver-
bal con consigna semntica. Dichos resultados siguen
las directrices de la mayora de estudios recientes
realizados sobre el tema (Taylor et al., 1986; Gotham
y cols., 1988 y Henry y Crawford, 2004).
Las funciones visuoespaciales, amnsicas y fronta-
les se relacionan de forma diferente con las variables
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BRUNA Y COLS. ALTERACIONES NEUROPSICOLGICAS Y DE LA FLUENCIA VERBAL EN LA ENFERMEDAD DE PARKINSON
clnicas. De este modo, los dficit visuoespaciales se
relacionan de forma significativa con la gravedad de
la enfermedad, la edad de inicio y las tareas de eje-
cucin motora mientras que el grado de significacin
de las funciones amnsicas y frontales no es tan ele-
vado. As pues, podemos ver que los dficit visuoespa-
ciales son los que se encuentran ms directamente
relacionados con la Enfermedad de Parkinson. Los
dficit de las funciones amnsicas se relacionan con
la presencia de deterioro cognitivo generalizado y
atrofia en la TC, indicando as una disfuncin gene-
ralizada en algunos de los pacientes con Enfermedad
de Parkinson. La depresin se encuentra presente en
la mitad de los pacientes y se relaciona de forma
directa con los dficit frontales.
En conclusin, los resultados del presente estudio
muestran que la fluencia verbal se encuentra alte-
rada en la Enfermedad de Parkinson, especialmente
la fluencia verbal semntica, y que existe una relativa
independencia de los dficit neuropsicolgicos eva-
luados. Los dficit relacionados de forma ms directa
con la Enfermedad de Parkinson son los visuoespa-
ciales, probablemente debido a la disfuncin estriatal,
seguido de las alteraciones en las funciones frontales
y, finalmente los dficit en la memoria. Querramos
destacar la importancia de la evaluacin de las fun-
ciones neuropsicolgicas y del lenguaje en los pacien-
tes afectados por Enfermedad de Parkinson para
obtener un mejor conocimiento del nivel y grado de
afectacin de cada paciente para poder favorecer y
potenciar su funcionamiento y mejorar su calidad de
vida.
Agradecimientos
Este trabajo ha sido realizado con la ayuda a la Inves-
tigacin concebida por la Facultad de Psicologa, Cincies
de lEducaci i lEsport Blanguerna de la Universitat
Ramn Llull, (perodo 2007-2008) al Grupo de Investiga-
cin en Neuropsicologa.
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Recibido: 14/03/08
Aceptado: 25/03/08

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