DINAMICA DEL PARASITISMO GASTROINTESTINAL EN BOVINOS DEL HATO DE

TIBAITATA, COLOMBIA
1
Dildo Márquez L. : Fernando Jaramillo G.; Alvaro Romero N.

Resumen

Con el objeto de conocer la epidemiología de los nemátodos gastrointestinales de bovinos Holstein

Friesian en trópico alto, se realizó este estudio durante dos años. Muestras de materia fecal fueron
tomadas mensualmente de un grupo de 60 animales de diferentes edades para determinar los
niveles de excreción de huevos de endoparásitos e identificar y contar las larvas L3 mediante
coprocultivos de los géneros de trichostrongylidos presentes. Igualmente, muestras de pasto se
tomaron para determinar la supervivencia de larvas en éstos. Los géneros de parásitos
ncontrados mediante la identificación de larvas (L3) en coprocultivos fueron : Cooperia spp. (55%),
Ostertagia spp. (36%), Bunostomun spp (7%), Trichostrongylus spp (1%), Oesophagostomun
(0.7%) y Haemonchus spp. (0.3%). Los mayores recuentos de huevos de trichosntrongylidos por
gramo de materia fecal se encontraron en los animales de cuatro a siete meses de edad, mientras
que el grupo menor de tres meses de edad fue el más infectado por ooquistes de Eimeria. Los
mayores recuentos de huevos de helmintos se presentaron en épocas de mayor precipitación
pluvial (P<0.05), mientras que para el caso de Eimerias el factor precipitación no tuvo ningún efecto
sobre esta variable. Igualmente, el incremento total de peso de los animales durante el estudio
dependió de los niveles de excreción de huevos de helmintos (P<0.05). El promedio aritmético de
huevos por gramo de materia fecal de helmintos osciló entre 1.72 y 151.51, mientras que para
ooquistes de Eimeria éste varió entre 24 y 1122. Los animales no recibieron antihelmínticos
durante el estudio.

Palabras clave: Epidemiología, endoparásitos, eimeria, gastrointestinales, géneros, huevos,

trichostrongylidos.

INTRODUCCIÓN

Los nemátodos gastrointestinales son responsables en gran proporción de la enfermedad más

común de los bovinos (Johnson et al. 1996), manifestada en cambios en la digestión proteica y la
disponibilidad de aminoácidos absorbibles, pérdida de peso, disminución en la producción de leche
y, en algunos casos, en la muerte de animales, lo cual constituye una limitante en la producción
eficiente de los rumiantes (Gasbarre, 1997; Harrison, et al. 1996; Sievers et al. 1998).

El control de los endoparásitos requiere de la integración de prácticas de manejo, como la

utilización adecuada de potreros, del uso de antihelmínticos y del manejo de la inmunidad natural o
artificialmente inducida (Brunsdon, 1980). Sin embargo, el control de éstos se ha basado en el uso
de antihelmínticos. Si bien estos compuestos son importantes en la prevención y tratamiento de
enfermedades parasíticas, es necesario reorientar estas prácticas en la búsqueda de alternativas
de control más efectivas y menos costosas, habida cuenta del surgimiento del fenómeno de
resistencia a las drogas usadas, y de los problemas asociados a la toxicidad, polución
medioambiental y residuos en productos animales (Uilenberg, 1996).

Dado que el propósito de los controles estratégicos o integrados de parásitos es limitar el contacto
de las larvas infectivas con los animales en pastoreo, estudios bioecológicos de endoparásitos
deben ser realizados para la implementación de medidas de control más efectivas (Ndamukong et
al., 1996), basados en el uso de medicina preventiva (Uribe, 1996).

1
Respectivamente, Médico Veterinario, Programa Nacional de Epidemiología Veterinaria. Médico
veterinario, Grupo Pecuario Regional Uno y Médico veterinario, Programa Nacional de
Epidemiología Veterinaria. CORPOICA-CEISA. Apartado Aéreo 240142. Santafé de Bogotá.

1
En Colombia, la información epidemiológica de los endoparásitos es escasa, existiendo algunos
resultados interesantes como los de Rivera et al. (1983) en los Llanos Orientales, quienes
encontraron que Cooperia spp. y Haemonchus spp. fueron los endoparásitos predominantes, con
incrementos de la población en épocas de lluvias. Resultados similares son reportados por Parra y
Uribe (1990) en la misma región.

De otro lado, Griffiths et al.(1986), reportaron baja incidencia de nemátodos gastrointestinales en

zonas lecheras de clima frío de Colombia, siendo Fasciola hepática el parásito de mayor
prevalencia en esa zona.

Con el objeto de ir construyendo la epidemiología del parasitismo gastrointestinal en zonas

lecheras de clima frío, se realizó este estudio.

MATERIALES Y METODOS

Localización
El estudio se realizó en bovinos del Centro de Investigación (C. I.) Tibaitatá de la Corporación
Colombiana de Investigación Agropecuaria, CORPOICA, ubicado en el municipio de Mosquera,
(Cundinamarca), en una zona subhúmeda, siendo representativo de solo 3.000 has de la Sabana
de Bogotá y Valles de Ubaté y Chiquinquirá. Está situado a 2550 m.s.n.m con una temperatura
promedio de 13ºC (04º 28’ 28” longitud norte; 74º 13’ 58” longitud oeste). El estudio se desarrolló
de mayo de 1995 a mayo de 1997.

Los bovinos pertenecían al sistema de producción de leche de la raza Holstein Friesian, con una
población de 180 animales al inicio del estudio, en la cual las hembras eran criadas en un potrero
mediante el sistema de estaca desde el nacimiento hasta los seis meses de edad, para
posteriormente ser ubicadas en establos y alimentadas mediante ensilaje de maiz y heno de
gramíneas hasta los 18 meses de edad, época en que eran sometidas a pastoreo rotacional con
pasto kikuyo (Penissetun clandestinum).

Animales experimentales
Se seleccionaron 60 animales, correspondientes al 30% de la población del hato, mediante un
muestreo por conveniencia que abarcó a todos los animales mayores de un mes de edad hasta
llegar al porcentaje determinado. Los animales que iban naciendo se incorporaron al estudio a
partir del mes de edad, al tiempo que se retiraba el mismo número de animales de mayor edad
para no exceder el tamaño de la muestra inicial. Todos los animales estaban debidamente
identificados con el objeto de garantizar los muestreos en los mismos durante el desarrollo del
estudio.

A cada uno se les tomaron muestras de materia fecal del recto y se registraron los peso de los
mismos, mensualmente. Los registros pluviométricos y de temperatura media se obtuvieron de la
Estación Meteorológica del INAT, ubicada en el C. I. Tibaitatá.

Conocidos los resultados del primer recuento parasitológico, y dados los bajos niveles de excreción
de endoparásitos encontrados, se decidió suspender el plan de vermifugaciones que
mensualmente se llevaba en el hato antes del desarrollo del presente estudio.

Pruebas de laboratorio
Las muestras de materia fecal se empacaban en bolsas de polietileno hasta su procesamiento en
el laboratorio para de determinar, mediante la técnica de McMaster modificada, el número de
huevos de trichostrongylidos por gramo de materia fecal (hpg), y la identificación y recuento de
larvas L3 de los géneros de helmintos mediante coprocultivos, según la técnica de Tarazona
(1971). El coprocultivo se realizó haciendo homogenizados por grupo etáreo con intervalos de tres
meses de los animales que presentaron recuentos. Igualmente, porciones de materia fecal se
usaron para la identificación de parásitos pulmonares mediante la técnica de Baerman y mini-
Baerman, y de Fasciola hepática mediante la técnica de Dennis (ICA, 1979).

2
Para conocer la fluctuación poblacional y supervivevncia de larvas infectivas de nemátodos
trichostrngylidos en las praderas, una parcela fue contaminada mediante la introducción y
permanencia de seis terneras centinelas. Quincenalmente se tomaron muestras de pasto y
procesadas en el laboratorio, según la técnica descrita por Tarazona (1971), actividad que fue
suspendida luego de tres muestreos, dada la no observación de larvas en éstas.

Análisis estadístico
Los recuentos parasitológicos fueron transformados logarítmicamente mediante la expresión Y =
log e (recuento + 1). Para el análisis estadístico se utilizaron modelos generales lineales,
considerando variables independientes la edad y peso de los animales y la precipitación pluvial,
mientras que las variables dependientes fueron el recuento transformado de huevos de
trichostrongylidos y ooquistes de Eimeria, la ganancia diaria y el incremento total de peso de los
animales durante el estudio.

RESULTADOS Y DISCUSION
Los resultados de precipitación pluvial mensual y temperatura media se muestran en la figura 1.
Durante el período estudiado la temperatura permaneció mas o menos constante, oscilando entre
los 10°C y 14°C.; mientras que el promedio de precipitación mensual varió entre 29 mm y 96 mm,
siendo los meses de julio y octubre los de mayor precipitación en 1995. En 1996, la precipitación
tuvo un comportamiento bimodal, correspondiendo a los períodos de mayo-junio y octubre y,
finalmente, observar en 1997 una mayor precipitación pluvial en el mes de abril.
22

120

17
100

Temperatura media (ºC)

Precipitación (mm)

80
12

60

40

2
20 Precipitación
Temperatura

0 -3
JUN

JUN
JUL

JUL
ENE

ENE

ENE
FEB

DIC

FEB

DIC

FEB
SEP

SEP
NOV

NOV
ABR

ABR

ABR
OCT

OCT
MAR

MAR

MAR
AGO

AGO
MAY

MAY

MAY

Meses 1995-1996-1997
Figura 1. Precipitación mensual y temperatura media registradas durante los meses de
mayode 1995 a mayo de 1997 en el hato de Tibaitatá

Los géneros de parásitos trichostrongylidos encontrados mediante la identificación de larvas (L3)

en coprocultivos fueron Bunostomum spp., Cooperia spp., Haemonchus spp. Oesophagostomun
spp., Ostertagia spp. y Trichostrngylus spp., y su relación porcentual fue : Cooperia spp. (55%),
Ostertagia spp. (36%), Bunostomun spp (7%), Trichostrongylus spp (1%), Oesophagostomun
(0.7%) y Haemonchus spp. (0.3%) (Figura 2). Si bien el método del coprocultivo tiene limitaciones
para la estimación intensiva de especies de parásitos en poblaciones mixtas y las falencias que

3
presentan todavía las claves para la identificación de las larvas infectivas L3 (Lichtenfels et al.,
1997), los resultados encontrados en este estudio revelan una idea de las principales géneros de
endoparásitos presentes en el hato estudiado.

Trichostrongylus Bunostomum
1% 10%
Ostertagia
32%

Oesophagostomum
1% Cooperia
56%

Figura 2. Relación porcentual de PGI identificados en el hato de Tibaitatá mediante coprocultivos

De los géneros identificados se destaca el predominio de Cooperia spp. sobre los demás parásitos
y, junto con Ostertagia spp., su presencia fue mayor en el grupo de animales de cuatro a siete
meses de edad, aunque su presencia se observó también en el grupo de bovinos hasta los 18
meses de edad. Ostertagia, si bien se presentó en el grupo de animales de uno a tres meses de
edad, sus recuentos fueron de importancia en los bovinos que estaban en el límite de los cuatro
meses de edad, para descender ostensiblemente en el grupo de animales que superaba el primer
año de vida.(Tabla 1. y Figura 3). Estos diferentes recuentos y distribuciones de los géneros de
endoparásitos en los diferentes grupos etáreos pudo obedecer a la gran variedad, y muchas veces
escalonada, de respuestas inmunes que ocasionan los parásitos en los huéspedes, que para el
caso particular de Ostertagia spp. puede iniciarse a partir de los 3-4 meses de edad (levemente)
para establecerse evidentemente hasta el segundo año de vida de los animales (Gasbarre, 1997).

Para el caso de Cooperia spp. los animales que tenían entre cuatro y siete meses de edad
constituyeron el grupo de mayor recuento de este parásito, resultado que concuerda con las
afirmaciones de Thullner et al., (1993) al afirmar que en terneros de cuatro a seis meses de edad
se pueden encontrar infecciones de Cooperia pectinata y punctata, y que las tasas mas altas de
excreción de huevos se observan entre los seis y ocho meses de edad, lo cual puede explicar el
predominio de larvas de Cooperia spp. observadas en este grupo etáreo.

4
Tabla 1. Distribución porcentual de los géneros de parásitos gastrointestinales identificados
mediante coprocultivos por grupos etáreos, encontrados en el hato de Tibaitatá

Edad Cooperia Bunostomun Oesofagostomun Ostertagia Trichostrongylus Haemonchus

meses spp spp spp spp spp spp
1a3 37% 10% 1% 48% 3% 1%
4a7 53% 7% 0.1% 39% 0.9% 0
8 a 11 71% 1.6% 0.6% 25% 1.4% 0.4%
12 a18 73% 2.4% 2.1% 21% 1.5% 0
19 a 25 34% 21% 0 44.5% 0.5% 0
25 a 31 47% 53% 0 0 0 0
> 31 meses 0 0 0 0 0 0

80

70

60

Bunostomum
50
Cooperia
Porcentajes

Haemonchus
40 Oesophagostomum
Ostertagia
30 Trichostrongylus

20

10

0
1a3 4a7 8 a 11 12 a 18 19 a 25 26 a 32
Edad meses

Figura 3. Porcentaje de larvas de trichostrongylidfos identificados en diferentes grupos

etáreos

Con el objeto de hacer una evaluación comparativa entre las técnicas de Baerman y mini Baerman
para la recuperación del número de larvas pulmonares por gramo de materia fecal de Dictyocaulus
viviparus, los resultados de los recuentos fueron tan bajos que no permitieron hacer la evaluación.
Sólo diez animales menores de un año de edad tuvieron recuentos que no superaron más de una
larva por gramo de materia fecal. Aunque generalmente Dictyocaulus viviparus es un parásito de
alta prevalencia en zonas frías, los escasos o casi nulos recuentos de éste podrían explicarse por
el tipo de manejo dado a los animales desde el nacimiento hasta los l8 meses de edad
(estabulación permanente y alimentación a base de pasto ensilado y heno), situación que limitaba
el acceso de animales a pastos posiblemente contaminados. De la misma manera, la ausencia de
zonas inundables o encharcadas en este hato limitó de alguna manera la presencia de este
parásito pulmonar en las praderas, concordando estos resultados con los reportados por Alarcón et
al., (1983) en un estudio realizado en ganado lechero del departamento del Cesar.

5
Según Parra (1996), resultados de algunas tesis inidican que para algunas zonas de los
departamentos de Boyacá y Cundinamarca la prevalencia de Fasciola hepática está por encima del
80%. Sin embargo, a lo largo de los 24 meses de este estudio no fue posible observar huevos de
este parásito utilizando la técnica de Dennis. Esta situación pudo deberse a las condiciones
agroecológicas que presentó el C. I. Tibaitatá, en el cual la ausencia de huéspedes intermediarios
como el caracol del género Lymnaea impidieron la presencia o supervivencia de este parásito, o en
caso de existir, a la poca posibilidad de acceso de los animales a potreros infestados con Fasciola
hepática (Parra, 1996).

De acuerdo con la edad de los animales, el grupo que presentó mayor recuento de huevos de
trichostrongylidos por gramo de materia fecal fue el grupo de seis a 12 meses de edad con un
promedio aritmético de 42 huevos por gramo, seguido de los animales menores de seis meses que
presentaron promedios de 33 huevos hasta declinar gradualmente a medida que aumentaba la
edad de los animales, especialmente a partir de los dos años de edad. En relación con la excreción
de ooquistes de Eimeria, los animales menores de tres meses superaron en recuentos al resto de
grupos, presentando promedios de 566 ooquistes por gramo de materia fecal (Tabla 2). De
acuerdo con la evaluación del grado de endoparasitismos establecido por Alarcón et al. (1983), por
los bajos recuentos de huevos de endoparásitos que se observaron en este hato sin tratamientos
con antihelmínticos, puede considerarse el nivel de parasitismo encontrado de escaso a moderado.

Tabla 2. Promedio de huevos por gramo (hpg) de parásitos gastrointestinales (PGI) y ooquistes de
Eimeria según grupos etáreos.

Edad meses PGI ( hpg) Eimerias (opg) Log. PGI Log. Eimerias
De 1 a 6 33.07 566.27 0.756 0.279
De 6 a 12 42.17 103.68 0.479 0.331
De 12 a 18 30.73 88.19 0.551 0.351
De 18 a 24 9.78 28.48 0.31 0.235
De 24 a 30 14.05 33.81 0.393 0.194
Mayor de 30 14.72 17.69 0.196 0.219

Esto concuerda con afirmaciones de Gasbarre (1997) y Thullner et al (1993), al afirmar que las
investigaciones han demostrado que las infecciones con nemátodos gastrointestinales decrecen a
medida que aumenta la edad de los huéspedes debido al desarrollo gradual de la inmunidad.
Igualmente, los resultados encontrados son concordantes con los obtenidos por Alarcón (1983) en
el Departamento del Cesar al encontrar que el grupo que arrojó mayor recuento de huevos por
gramo de materia fecal fué el de los animales menores de 16 meses de edad.

De otro lado, la figura 4 muestra la prevalencia de los géneros según la época del año. Llama la
atención el hecho de ser Cooperia spp. el parásito que, además de predominar sobre el resto de
los endoparásitos identificados, presentó valores máximos en los meses de octubre y noviembre de
los años de 1995 y 1996, épocas correspondientes a alta precipitación pluvial de la zona,
sugiriendo esta situación medioambiental un factor de favorabilidad para el incremento en los
niveles de excreción de huevos de este parásito, indicando, a la vez, las condiciones de alta
humedad requeridas por éste para el éxito de su ciclo biológico. Esto es coincidente con resultados
de trabajos en otros países tropicales, en los cuales números elevados de larvas L3 de Cooperia
spp. se han encontrado en los pastos durante los períodos de mayor precipitación pluvial (Chiejina
y Emehelu, 1984), traduciéndose esto en mayores niveles de infección parasitaria y mayor
excreción de huevos en materia fecal de los huéspedes.

6
 450

400

350

300
Cooperia
Número de larvas

Bunostomum
250 Oesophagostomum
Ostertagia
Trichostrongylus
200 Haemonchus

150

100

50

0
Junio Septiembre Febrero Junio Octubre Febrero Mayo
Meses

Figura 4. Prevalencia de PGI identificados mediante coprocultivos en los años 1995,1996 y 1997

Con el objeto de determinar el grado de dependencia o independencia y sus posibles asociaciones

o no entre las variables dependientes e independientes (Thursfiel, 1990), se analizó el
comportamiento de los niveles de excreción de huevos de endoparásitos en relación con las
variables edad, peso y niveles de precipitación pluvial. Se observó que los niveles de excreción de
huevos de los helmintos fueron mayores en los animales de menor edad, en los que presentaron
mayores recuentos de ooquistes de Eimeria (P<0.001) y en épocas de mayor precipitación pluvial
(P<0.05). Estos resultados coinciden con reportes de la literatura mundial informándose que los
niveles de excreción de huevos se incrementan cuando existen condiciones medioambientables
favorables para la perpetuación de las especies parasíticas como mecanismo evolutivo adaptativo
de éstas, traduciéndose en un aumento de la fecundidad de los parásitos (Gibs, 1982). La figura 5
muestra el comportamiento de los niveles de excreción de huevos de los helmintos en las
diferentes épocas del estudio.

Igual que en el caso anterior, al establecer las regresiones entre las variables independientes edad,
infección por helmintos y precipitación pluvial con la variable dependiente excreción de ooquistes
de Eimeria, se observó la dependencia de ésta variable con respeto a la edad de los animales
(correlación inversa, P<0.001) y a la infección por helmintos (correlación positiva, P<0.001).
Contrariamente, no hubo efecto de la precipitación pluvial sobre la mayor o menor presencia de
ooquistes de Eimeria, como se observa en la figura 6.

En relación con la influencia que pudieron tener los dos tipos de parasitismo analizados sobre el
incremento total de peso de los animales durante el estudio, se observó que el incremento de peso
fue menor en los animales que presentaron mayores recuentos de helmintos (P<0.05), mientras
que los niveles de infección de coccídias no afectaron los valores de la variable incremento de
peso.

7
 100 1,4

90
1,2
80

70 1
Precipitación(mm)

Prom. log PGI

60
0,8

50

0,6
40

30 Precipitación
0,4
Promlog pgi
20
0,2
10

0 0
N

N
F

F
J
J

J
J
J
A
S

D
E

A
S

A
O

O
M

M
Meses 1995,96,97

Figura 5. Promedio de PGI durante los meses de mayo de 1995 amayo de 1997
en el hato de Tibaitatá

100 1,4

90
1,2
80

70 1
Prom log Eimeria

60
Precipitación

0,8
Precipitación
50
Promlog coc
0,6
40

30 0,4

20
0,2
10

0 0
N

N
J
J

J
J
J
A
S

D
E
F
A

A
S

E
F

A
M

Meses

Figura 6. Promedio de ooquistes de Eimeria durante los meses de mayo de 1995 a mayo de
1997

Por el bajo nivel de excreción de huevos de helmintos que presentaron los animales durante el
estudio, lo que dificultó la adecuada contaminación de la pradera seleccionada para el estudio de

8
la supervivencia de larvas en pasto, hubo necesidad de suspender esta actividad, luego de tres
contaminaciones, ante la imposibilidad de recuperar larvas en la pradera.

CONCLUSIONES

Dados los bajos recuentos parasitarios observados durante dos años, es posible concluir que el
grado de infección parasitaria presentado en este período fue bastante moderado, lo cual, unido a
la ausencia de suministros de drogas antihelmínticas para el control parasitario, como usualmente
se hacía antes del inicio del estudio, valida la importancia que tiene el adecuado manejo de
praderas para un eficiente control de endoparásitos en ganadería de leche.

Sin embargo, debido a que el endoparásito Ostertagia spp., cuyos efectos fisiopatológicos se
manifiestan en estado larvario, prevaleció en segundo lugar, se justifica la realización de un
experimento en el que se evalúe la ganancia de peso de animales en grupos tratados y no
tratados, lo cual podría demostrar más objetivamente lo acertado del manejo animal practicado en
este hato sin el suministro de sustancias antihelmínticas.

De otro lado, a pesar de la importancia que siguen teniendo los antihelmínticos en el control del
parasitismo animal, se justifica continuar este tipo de estudios en otros predios de la región,
siempre que las circunstancias particulares de las explotaciones ganaderas lo permitan, para que
usando esta misma metodología, se pueda profundizar o explorar más la afirmación hecha
anteriormente.

Finalmente, queda pendiente el abordaje epidemiológico de los nemátodos gastrointestinales de

bovinos de trópico alto mediante estudios que incorporen las fases parasíticas y no parasíticas de
estos parásitos, requisito básico para sentar las bases de futuros esquemas de control integrado
de parásitos.

AGRADECIMIENTOS

A los doctores Efraín Benavides por sus sugerencias para la realización de este estudio, Fredy
García C. y Gabriel Jiménez P., quienes a través de discusiones para la elaboración de este
artículo contribuyeron al enriquecimiento de la discusión que se presenta. Al Dr. Carlos Herrera,
Director de la Regional Uno de CORPOICA, por el empeño puesto para que los resultados de este
trabajo se dieran a conocer, y a los auxiliares de investigación Gloria Durán, Magally Suárez y
Aldemar Zúñiga.

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 BIBLIOGRAFIA

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11