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Botânica na América Latina ECOFISIOLOGÍA DE

HELECHOS DEL BOSQUE NUBLADO

Conference Paper · October 2014

DOI: 10.13140/2.1.1835.8723

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2 authors:

Oscar Briones Karolina Riaño

Institute of Ecology INECOL Universidad Regional Amazónica IKIAM
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 ECOFISIOLOGÍA DE HELECHOS
DEL BOSQUE NUBLADO
Oscar Briones & Karolina Riaño

Instituto de Ecología, Veracruz, México.

oscar.briones@inecol.mx; krospina@gmail.com

Introducción

E
n este capítulo se revisan las investigaciones ecofisiológicas realizadas con helechos arbores-
centes y epifitos y del bosque nublado del centro de México. Parámetros ecofisiológicos aso-
ciados con la fotosíntesis y estado hídrico del agua indican que los helechos arborescentes son
especies de sombra y las especies menos tolerantes a la sombra ocupan sitios relativamente abier-
tos del dosel. El comportamiento fisiológico de los helechos epifitos también corresponde a plantas
de sombra y está relacionado con el microhábitat que ocupan preferentemente en el esporofito. Las
especies epifitas más tolerantes a la sombra y sensibles a la sequía ocupan sitios sombreados e in-
feriores del dosel, mientras que las especies tolerantes a mediana sombra son más tolerantes a la
sequía y habitan zonas intermedias. Las especies epifitas que ocupan las partes expuestas y altas de
la copa muestran un comportamiento poiquilohídrico.
El bosque nublado o bosque tropical nublado de montaña es un bosque siempre verde que se
distribuye en forma fragmentada en las montañas en latitudes tropicales, con altos niveles de preci-
pitación y alta frecuencia de nubes y rocío. La altitud de formación de nubes y con ello la del bosque
nublado, es variable pues depende del clima, distancia al mar y macro y micro topografía local, pu-
diendo oscilar aproximadamente entre 1000 y 3500 m s.n.m. (Foster 2001).
Los helechos arborescentes constituyen un grupo conspicuo en los ecosistemas tropicales,
subtropicales y regiones templadas del sur del mundo, con alrededor de 600 especies de las cuales
aproximadamente 500 pertenecen a la familia Cyatheaceae (Korall et al. 2007). Los helechos arbo-
rescentes son ecológicamente importantes en el sotobosque en donde habitan, porque pueden ser
abundantes y afectar la regeneración de los árboles, influenciar los ciclos de nitrógeno y fósforo y
hospedar en sus troncos una alta diversidad de epifitas (Mehltreter et al. 2010; Bystriakova et al.
2011). Por otro lado, las epifitas vasculares son elementos característicos de los bosques húmedos
tropicales y los helechos y las orquídeas suelen ser un grupo dominante entre las epifitas del bosque
nublado (Hietz & Hietz-Seifer 1995). Las plantas epifitas representan una proporción sustancial de la
biomasa y juegan un papel importante en la hidrología del bosque, influyen en el ciclo de nutrientes
y facilitan la vida de los animales en el dosel (Zotz & Bader 2009). Se ha estimado que las epifitas
representan 32% de las 2500 especies de plantas vasculares registradas para el bosque nublado
en México, superando en importancia numérica a cualquier otra forma de vida vegetal en el bosque
(Rzedowski 1996).
Actualmente, los helechos enfrentan una amenaza sin precedente debido al cambio global, ha-
ciéndose cada vez menos abundantes y localmente extintos (Mehltreter et al. 2010). Además del cam-
bio climático, los cambios en el uso de la tierra a través de la conversión del bosque a tierras agríco-
las, remoción selectiva de especies (especies maderables y ornamentales) y aclaramiento del bosque
afectarán adversamente a los helechos terrestres y epifitos del bosque nublado (Foster 2001; Zotz &

212 Botânica na América Latina

Bader 2009). Los cambios en la precipitación y la temperatura amenazan a todos los ecosistemas,
pero los cambios estimados en la reducción en la formación de nubes amenazan particularmente al
bosque nublado (Foster 2001). Indudablemente el cambio climático afectará al bosque nublado, pero
el ecosistema no cambiará a nuevas zonas climáticas como una unidad debido a que esta compuesto
por muchas especies y cada una responderá al cambio climático de manera particular. Por ello una
tarea importante es conocer las respuestas fisiológicas de las plantas a las condiciones ambientales
en donde habitan, pues la información comúnmente utilizada para modelar la distribución actual y
potencial de las especies se realiza con valores promedios del clima y sin tomar en cuenta las con-
diciones del microhábitat, que pueden diferir sustancialmente del clima regional. Una alternativa
para manejar el nivel de complejidad del bosque es agrupar a las especies en categorías ecológicas
o grupos funcionales, relacionando su distribución con el clima actual (Larcher 2003).
Diversos autores han realizado contribuciones para reconocer grupos funcionales en los hele-
chos. A mediados del siglo pasado, los helechos de Singapur y Malasia fueron divididos de acuerdo en
el hábitat en donde crecen en terrestres de sol, terrestres de sombra, de rocas, de orillas de cañadas,
acuáticos y de montaña (Holtum 1954). Los estudios sobre la tolerancia a la sombra de los helechos
terrestres han mostrado que puede ser un carácter diferencial entre especies (Durand & Goldstein
2001; Bystriakova et al. 2011; Jones et al. 2007; Riaño & Briones 2013; pero ver Volkova et al. 2010). En
el sotobosque de los bosques tropicales de montaña la intensidad de la luz es uno de los factores del
ambiente más importantes que influyen en la abundancia, crecimiento y supervivencia de las plantas
con raíces en el suelo. La presencia de diferentes ambientes lumínicos ocasionados por la caída de
árboles y bordes del bosque favorece la coexistencia de especies con distintos requerimientos de luz.
Los claros del dosel incrementan el establecimiento de las plántulas y la densidad de los juveniles,
pero el efecto no es igual entre las especies (Hubell et al. 2005). En general las plantas de ambientes
sombreados, conocidas como plantas de sombra, poseen baja plasticidad en respuesta a los cambios
en el ambiente lumínico, en comparación con las plantas de ambientes soleados o plantas de sol. Las
plantas tolerantes a la sombra muestran bajas tasas fotosintéticas y de respiración y son de lento
crecimiento, mientras que las plantas más demandantes de luz muestran mayores tasas fotosintéti-
cas y de respiración y son de rápido crecimiento (Larcher 2003; Poorter & Arets 2003).
Los autores que han descrito la distribución de epifitas en los bosques tropicales han reportado
que las especies prefieren diferentes zonas en el esporofito. Dichas zonas se distinguen por su altura
con respecto al suelo y características de las ramas de los árboles, tales como grosor, inclinación
y composición del substrato acumulado sobre la corteza (Hietz & Hietz-Seifert 1995; Kelly 1985;
Johansson 1974; Rudolph et al. 1998, ter Steege & Cornelissen 1989; Hietz & Briones 1998). Gene-
ralmente, la velocidad del viento, temperatura, oscilación térmica, luz, déficit de presión de vapor y
proporción rojo:rojo lejano decrecen de la parte superior del dosel al piso del bosque, mientras que
la humedad relativa se incrementa (Parker 1995). La mayor cantidad de materia orgánica muerta y de
briofitas, que almacenan agua y nutrimentos utilizables por las epifitas, se encuentra hacia las ramas
más interiores (Ingram & Nadkarni 1993). La variación en los factores mencionados ocasiona que el
estrés hídrico para las epifitas comúnmente sea más severo en las ramas delgadas y parte superior
de la copa del árbol. La caída de ramas, fragmentos de corteza y árboles completos provocan una
gran inestabilidad espacial y ocasionan altas frecuencias de disturbio, que favorecen la coexistencia
de las especies al impedir que algunas epifitas crezcan encima y desplacen a otras. Con respecto a
la humedad, las epifitas han sido agrupadas en poiquilohídricas y homoídricas higrofitas, mesófitas
y xerófitas que toleran la sequía o que la evaden (Benzig 1990). Con relación a la luz las epifitas han
sido agrupadas como expuestas con exposición total o casi así al sol, de sol con crecimiento en me-
dia sombra y sombra y tolerantes a la sombra profunda (Pittendrigh 1948; Benzig 1990). Aunque la
frecuencia de especies epifitas es más alta en el grupo de las especies tolerantes a mediana sombra
y que ocupan una posición intermedia dentro de la copa del esporofito, la mayoría de los estudios

Botânica na América Latina 213

ecofisológicos se ha enfocado en las especies que habitan los sitios más expuestos de la copa y su-
puestamente más estresantes (Zotz & Hietz 2001).

Distribución
Los helechos arborescentes Alsophila firma, Cyathea divergens y Lophosoria quadripinnata per-
tenecen al tipo de especies tolerantes a la sombra (Poorter & Arets 2003). El helecho A. firma es la
especie más tolerante a la sombra en el sotobosque del bosque nublado, con 87% de los individuos
en sitios con 1-4% de la luz relativa a un sitio totalmente expuesto. L. quadripinnata es la especie
menos tolerante a la sombra, con 79% de las plantas en sitios con 4.1-30% de luz. C. divergens ocupa
una posición intermedia en el gradiente de luz, con 86% de las plantas en sitios con 2.1-9% de luz
(Riaño & Briones 2013).
La distribución de la biomasa de las especies de helechos epifitos del bosque nublado es de-
sigual en el forofito y permite clasificarlos con base a su aparente requerimiento lumínico (Pitten-
drigh 1948). El tipo tolerante a la sombra profunda compuesto por el helecho película Trichomanes
bucinatum y Asplenium cuspidatum con 85-100% de la biomasa confinada a la base y corteza de los
troncos. El tipo de sol o tolerante a mediana sombra conformado por Elaphoglosum glaucum, E. pe-
tiolatum, Phlebodium aerolatum y Polypodium puberulum con 80-100% de su biomasa distribuida en la
parte superior del tronco y ramas gruesas > 20 cm y medianamente gruesas > 5 cm de diámetro.
El tipo de exposición esta compuesto por Pleopeltis mexicana y Polypodium plebeium con 70-95% de
su biomasa sobre ramas relativamente gruesas de 5 a 20 cm y delgadas < 5 cm de diámetro (Hietz
& Briones 1998).

Fotosíntesis
La fotosíntesis es un proceso fisiológico fundamental para el crecimiento y la supervivencia de
las plantas. En los bosques tropicales la luz es el factor ecológico que más influye en la distribución
y abundancia de las plantas (Chazdon et al. 1993; Larcher 2003). La gran mayoría de los esporofitos
de las especies de helechos utiliza el metabolismo C3, pero algunas especies de helechos epifitos
tropicales y subtropicales de las Polypodiaceae abren sus estomas durante la noche y utilizan el me-
tabolismo CAM (Lüttge 2008). Pocos estudios existen sobre el intercambio de gases en el gametofito
y en ellos se ha encontrado que utilizan el metabolismo C3, aunque el gametofito es heterótrofo en
algunas especies de helechos epifitos (Benzig 1990).
En el sotobosque de los bosques tropicales la habilidad de las plantas para capturar y utilizar
la luz que logra atravesar el dosel y se distribuye de manera heterogénea en el sotobosque es esen-
cial para su crecimiento y supervivencia, mientras que para las plantas epifitas las condiciones de
luz, humedad y temperatura varían desde la casi total exposición al sol en la copa, hasta la sombra
profunda en la base del tronco de los árboles. En las plantas terrestres la variación de los caracte-
res foliares en respuesta a la luz puede ser diferente entre las especies y la plasticidad fenotípica es
importante para explicar la coexistencia de las especies en el bosque nublado (Laurans et al. 2012).
Aún en los bosques húmedos, la falta de suelo almacenador de agua ocasiona que para las plantas
epifitas la sequía sea el principal factor que limita su crecimiento (Zotz & Hietz 2001).
La fotosíntesis máxima (Amax) de los helechos arborescentes y epifitos del bosque nublado es
similar a las de plantas de sombra (Durand & Goldstein 2001; Larcher 2003; Hietz & Briones 2004;
Lüttge 2008; Volkova et al. 2010; Riaño & Briones 2013). La Amax de los helechos arborescentes del
bosque nublado es mayor a la Amax de musgos, similar a la de otras especies de helechos terrestres

214 Botânica na América Latina

que ocupan sitios cerrados y hojas de sombra de árboles deciduos y menor a la de helechos arbores-
centes del bosque húmedo, epifitas de sitios expuestos, árboles tropicales y herbáceas C3 y C4 (Tab. 1).
La Amax de los helechos epifitos del grupo de sombra profunda del bosque nublado es similar a la
de musgos, epifitas de sombra y helechos terrestres de sitios cerrados. La Amax del helecho película
H. bucinatum es la más baja de los helechos epifitos del bosque nublado (0.6 µmol m-2 s-1) pero la
Amax dos especies europeas del género Hymenophyllum es similar a la de los helechos tolerantes a
la sombra y de exposición (Proctor 2003). La Amax de los helechos epifitos del grupo de exposición
del bosque nublado es similar a otras epifitas del mismo grupo. La Amax de los helechos epifitos de
los grupos de exposición y tolerantes del bosque nublado es similar a la Amax de los helechos ter-
restres de sitios cerrados y hojas de sombra de árboles deciduos y tropicales. Un resultado similar
se encontró en un estudio en un bosque lluvioso tropical en donde no se encontraron diferencias en
Amax entre dos especies de helechos epifitos y dos especies de helechos terrestres no arborescentes
cuando crecieron con riego y luz a saturación de 300 µmol m-2 s-1 (Zhang et al. 2009).
La densidad de flujo fotónico a saturación de la fotosíntesis (PPFDsatA) de los helechos arbo-
rescentes del bosque nublado creciendo en sitio cerrado es similar a la de plantas de sombra, otros
helechos terrestres y arborescentes de sitios cerrados y epifitas de sombra, indicando la eficiencia
de los helechos arborescentes para absorber la escasa luz disponible y asimilar CO2 en los hábitats
sombreados por el dosel (Durand & Goldstein 2001). La PPFDsatA de los helechos epifitos del bosque
nublado es mayor al de plantas de sombra y helechos terrestres de sitios cerrados, pero el punto
lumínico de compensación (LCP) de los helechos epifitos es similar al de ambos grupos. A pesar de
su baja tasa fotosintética, posiblemente resultado de la escasez de nutrimentos, los altos valores de
PPFDsatA de los helechos epifitos del bosque nublado les permiten aprovechar altas cantidades de
luz en las horas o zonas con luz elevada en la copa de los árboles. Por otro lado, los bajos valores
de LCP de los helechos epífitos les facilitan asimilar carbono durante los frecuentes días nublados o
cuando crecen en sitios sombreados dentro la copa. La PPFDsatA y LCP de T. buccinatum no han sido
medidas en el boque nublado, pero en Hymenophyllum tunbrigense y H. wilsoni la PPFDsatA osciló
entre 300 – 400 µmol m-2 s-1 (Proctor 2003) y el LCP osciló entre 16 – 22 µmol m-2 s-1 (Evans 1964, en
Proctor 2003).
La cosecha cuántica máxima (Yo) de los helechos arborescentes del bosque nublado se en-
cuentra en el valor óptimo para la mayoría de las plantas no estresadas (Yo = 0.83; Maxwell & John-
son 2000) y es similar a la de helechos arborescentes de bosque húmedo, helechos terrestres no ar-
borescentes de bosque tropical y húmedo y helechos epifitos de bosque tropical (Durand & Goldstein
2001; Zhang et al. 2009; Huang et al. 2011), pero es un poco mayor a la de los helechos arborescentes
de bosques húmedo esclerófilos (Volkova et al. 2010) (Tab. 2). Por otro lado, la Yo de las frondas no
estresadas de los helechos epifitos del bosque nublado es escasamente menor a la de los helechos
arborescentes del mismo bosque nublado y helechos epifitos del bosque lluvioso tropical (Zhang et
al. 2009).
La tasa máxima aparente de transporte de electrones (ETRmax) de los helechos arborescentes
del bosque nublado es baja en comparación a la de especies de ambientes con alta disponibilidad de
luz, como bosques lluviosos semideciduos y costas arenosas (Ge ler et al. 2005; Ge ler et al. 2008) y
helechos de sol (Wong et al. 2012); sin embargo, muestran valores similares a los valores más altos
de ETR o ETRmax de plantas de sombra en ambientes con niveles de luz limitante, como helechos ar-
borescentes y herbáceos del bosque templado lluvioso y bosque templado siempreverde (Bystriskova
et al. 2010; Saldaña et al. 2010; Wong et al. 2012). Los valores de PPFD a saturación de ETR de los he-
lechos arborescentes del bosque nublado (276 µmol m-2 s-1 en sitio cerrado; 365 µmol m-2 s-1 en sitio
abierto) son inferiores a los de especies de ambientes soleados (Ge ler et al. 2005; Ge ler et al. 2008;
Riaño y Briones 2013), pero similares a los de tres especies del género Blechnum en dosel abierto o
son mayores en dosel cerrado de bosque templado siempreverde (Saldaña et al. 2010).

Botânica na América Latina 215

Tabla 1. Puntos cardinales de la respuesta fotosintética de los helechos arborescentes y epífitos del bosque
nublado y otros grupos de plantas estimados de mediciones de la asimilación de CO2. Amax = tasa máxima de
asimilación de CO2, PPFDsatA = radiación fotosintéticamente activa a saturación de A, LCP = punto de compen-
sación lumínica.

Grupo Amax LCP PPFDsatA

(µmol m s )
–2 –1
(µmol m s )–2 –1
(µmol m–2 s–1)
Helechos arborescentes
(Bosque nublado, México)
Sitio cerrado 3.6 – 4.0 153 – 185
Sitio abierto 2.4 – 4.7 261 – 391
Helechos epífitos
(Bosque nublado, México)
Exposición 4.4 – 4.8 4.0 – 4.6 289 – 387
Tolerantes 2.5 – 5.2 4.0 – 6.6 267 – 547
Sombra profunda 0.6 – 2.6 6.5 300
Plantas de
Sol 10 – 20 20 – 30 400 – 600
Sombra 1–3 0.5 – 10 60 – 200
Musgos 2–3 ca. 50 200 – 500
Epífitas
Exposición 4 – 20 9 – 40 200 – 560
Sombra 1–4 6 – 13 77 – 180
Helechos terrestres
Sitio cerrado 2–5 1–5 50 – 150
Sitio abierto 8 – 10 ca. 50 400 – 600
Helechos arborescentes
(Bosque húmedo, Australia)
Invierno 6–8 1100
Verano 12 – 14 1500
(Bosque húmedo, Hawaii)
Sol 5.7 – 11.2 8.2 – 26.2 450
Sombra 3.4 – 7.1 5.2 – 14.5 300
Herbáceas
C4, Sol 30 – 60 20 – 50 > 1500
C3, Cultivos 20 – 40 20 – 40 1000 – 1500
Árboles deciduos
Hoja de sol 10 – 15 20 – 50 600 – > 800
Hoja de sombra 3–6 10 – 15 200 – 500
Árboles tropicales
Hoja de sol 10 – 16 15 – 25 600 – 1500
Hoja de sombra 5–7 ca. 10 200 – 300
Fuente: Larcher 2001; Hietz & Briones 2004; Lüttge 2008; Durand & Goldstein 2001; Volkova et al. 2010; Riaño
& Briones 2013.

216 Botânica na América Latina

Tabla 2. Puntos cardinales de la respuesta fotosintética de helechos arborescentes y epífitos del bosque nu-
blado y otras plantas estimados de mediciones de fluorescencia de la clorofila del fotosistema II. Yo = cosecha
cuántica (Fv/Fm) después de la adaptación en oscuridad de las hojas. ETRmax = tasa máxima aparente de
transporte de electrones del PSII (o valor más alto de ETR en el estudio).

Grupo Yo ETRmax ( mol m-2 s-1)

Helechos arborescentes, bosque nublado (México)
Sitio cerrado 0.83 30
Sitio abierto 0.85 33
Bosques húmedos y
esclerófilos (Australia)
Dicksonia antartica, Cyathea australis
Alta luz 0-72 – 0.73
Luz moderada 0.75 – 0.78
bosque húmedo (Hawai)
Sphaeropteris cooperi, Cybotium chamissoi
Claro de bosque 35 – 70
Sotobosque 25 – 50
C. menziessu, C. glaucum
Sol 0.78 – 0.83
Sombra 0.79 – 0.84
Bosque templado lluvioso (Nueva Zelanda)
Cyathea dealba, C. medullaris, C. cunninghamii,
C. smithii, Dicksonia squarrosa
Helechos epifitos, bosque nublado (México)
Exposición 0.76
Tolerantes 0.76 – 0.79
Sombra profunda 0.7 – 0.8
Helechos epifitos, bosque tropical (China)
Neottopteris nidus, Microsorium punctatum 0.84 – 0.85

Helechos terrestres
Bosque tropical (China)
Asplenium finlaysonianum 0.86
Paraleptochilus decurrens 0.86
Bosque húmedo
Athyrium pachyphlebium 0.83 35
Bosque
Pyrrosia lingus, Asplenium anticum
Sol 110 – 120
Diplazium donianum, Archangiopteris somai
Sombra 20 – 25
Bosque templado (Chile)
Blechnum mochaenum, B. magellanicum,
B. penna-marina
Dosel abierto 20 – 50
Dosel cerrado 8 – 10
Fuente: Volkova et al. 2010; Bystriakova et al. 2010; Durand & Goldstein 2001; Zhang et al. 2009; Huang et al.
2011; Wong et al. 2012; Saldaña et al. 2010.

Botânica na América Latina 217

Relaciones hídricas
Debido a que los bosques nublados reciben altas cantidades de precipitación y frecuentemente
están inmersos en neblina es posible pensar que las plantas de esos bosques nunca estén some-
tidas a estrés hídrico. Esto podría explicar el escaso número de publicaciones sobre las relaciones
hídricas de las plantas terrestres del bosque nublado. Sin embargo, los bosques nublados muestran
estacionalidad en el patrón de distribución anual de las lluvias con periodos relativamente secos. En
un bosque nublado del centro de México con precipitación anual de 3,180 mm, casi 80% de la lluvia
ocurre durante la estación húmeda (Mayo-Octubre) y el resto en la estación seca (Noviembre-Abril),
aunque en esta última estación se observó la intercepción de agua de las nubes o “lluvia horizon-
tal” por la vegetación (Holwerda et al. 2010). Los helechos terrestres y epifitos deben conseguir un
balance adecuado entre la captura de CO2 y la pérdida de agua a través del poro estomático o por
permeación en las hojas y gametofitos carentes de estomas. Durante la época seca la disminución
en disponibilidad del agua del suelo y la atmósfera podría ser un factor limitante para los helechos
arborescentes del bosque nublado, como se ha documentado para los árboles juveniles de los bos-
ques tropicales (Engelbrecht et al. 2005) y para los helechos película que crecen sobre la corteza de
los árboles. Los helechos epifitos que crecen en el interior y sobre todo en las ramas altas y delgadas
del dosel del bosque nublado experimentan una combinación de sequía y alta irradiancia sobretodo
durante una parte del día o por varios días consecutivos durante la estación seca y por ello la disponi-
bilidad de agua es un fuerte limitante de su crecimiento, como en la mayoría de las especies epifitas
(Zotz & Hietz 2001).
Como en otras especies de plantas, los helechos arborescentes del bosque nublado responden
al decremento de la disponibilidad hídrica disminuyendo su potencial hídrico, posiblemente por el
incremento de la transpiración y/o disminución de la conducción del agua por los tallos, y engrosan
sus hojas en la época seca (Riaño & Briones 2013). La disminución del estado hídrico de los helechos
arborescentes del bosque nublado puede ser ocasionado por la relativamente alta temperatura y
demanda evaporativa del aire durante la época seca, además de la disminución del potencial hídrico
del suelo. Sin embargo, aún en la época seca el potencial hídrico superficial (0-10 cm de profundidad)
del suelo del bosque nublado puede permanecer con valores altos, entre -0.01 y -0.26 MPa. La dimi-
nución en el potencial hídrico de los helechos arborescentes Dicksonia antarica y Cyathea australis de
un bosque húmedo esclerófilo en respuesta a la exposición repentina de altos niveles de luz no estuvo
asociada con cambios en la disponibilidad hídrica pues las plantas estuvieron regadas a capacidad
de campo, sino probablemente se debió al incremento en la transpiración debido al incremento en la
temperatura foliar y posibles fallas en la conducción del agua (Volkova et al. 2009).
Los helechos epifitos del bosque nublado que toleran la sombra profunda y crecen en la base
de los troncos no poseen evidentes adaptaciones para enfrentar la sequía. Las hojas de T. buccinatum
se desecan completamente después de algunas horas en aire moderadamente seco y la baja habi-
lidad para contener agua ocasiona que la cosecha cuántica decrezca más rápido en comparación
con las epifitas que crecen en sitios más expuestos (Hietz & Briones 2001). Sin embargo, a pesar de
perder más de 90% del contenido relativo de agua la capacidad fotosintética de T. buccinatum puede
regresar a la mitad en menos de 5 minutos y hasta 90% después de 1 hora. Este comportamiento
semipoiquilohídrico ha sido demostrado para otras especies de Hymenophyllaceae (Proctor 2003).
La mayoría de las plantas que habitan el dosel muestran adaptaciones al ambiente xérico (Ben-
zig 1990) y los helechos epifitos tolerantes a la sombra y de exposición del bosque nublado poseen
hojas coriáceas, rizomas suculentos, bajas tasas de pérdida de agua no controlada, escamas foliares
y alta elasticidad celular (Hietz & Briones 1998). El flujo de agua de la atmósfera a las hojas podría
ser una fuente importante de agua para los helechos del bosque nublado, pero la cutícula de las ho-
jas siendo muy eficiente para el control de la pérdida de agua podría ser limitante para la absorción

218 Botânica na América Latina

del agua líquida o gaseosa. Tanto los helechos epifitos de tipo tolerante como los de tipo exposición
del bosque nublado muestran valores de potencial hídrico total similares a los de las bromelias epi-
fitas (Tab. 3). Los helechos del tipo exposición del bosque nublado disminuyen más sus valores de
potencial hídrico total en respuesta a la sequía, en comparación con los helechos del tipo tolerantes
a la sombra. La mayoría de las plantas cierran sus estomas antes de la pérdida de turgor de la célula
con el incremento en la sequía; sin embargo, los helechos epifitos del grupo exposición del bosque
nublado tienen la capacidad de tolerar la pérdida de agua más allá del punto de pérdida del turgor
antes del cierre estomático (Hietz & Briones 1998).

Consideraciones finales
La ecofisiología de los helechos arborescentes y epífitos del bosque nublado es similar a la de
otras plantas vasculares, con excepción de los helechos película carentes de estomas. Estudios eco-
fisiológicos sobre los requerimientos ambientales y recursos durante los estados del ciclo de vida de

Tabla 3. Potencial hídrico de helechos arborescentes y epifitos del bosque nublado del centro de México y epifitas
en general. a) Potencial hídrico total al mediodía de tres especies de helechos arborescentes al inicio de la época
húmeda (junio) y fin de la época seca (mayo) y potencial hídrico y osmótico de helechos epifitos (exposición, 2 es-
pecies; tolerantes, 3 especies; sombra profunda, 1 especie) en estado hidratado y 6 días después de sequía (Hietz
& Briones 1998; Riaño & Briones 2012). b) Potencial hídrico total al mediodía de dos especies de helechos arbo-
rescentes en la época húmeda (invierno) y seca (verano) de un bosque húmedo esclerófilo (Volkova et al. 2010). c)
Potencial hídrico y osmótico de varias especies de epifitas (Luttge 2008). Unidades en MegaPascal.

Grupo Potencial Potencial Potencial Potencial

hídrico hídrico osmótico osmótico,

total total, sequía sequía

a) Helechos del bosque nublado (México).
Arborescentes
Sitio cerrado -0.79 -1.2
Sitio abierto -1.18 -0.97
Epifitos
Exposición -0.21 a -0.3 -1.92 a -2.41 -0.93 a -1.13 -1.39 a -1.84
Tolerantes -0.18 a -0.52 -0.97 a -1.25 -1.06 a-1.3 -1.04 a -1.25
Sombra profunda -0.16 -1.93 -1.09 -1.56
b) Helechos del bosque húmedo esclerófilo
(Australia)
Arborescentes -0.3 a -0.5 -1.1 a -1.2
c) Plantas epifitas
CAM
Helechos, orquídeas, bromelias -0.08 a -0.99 -0.17 a -2.34
C3
Bromelias -0.2 a -0.38 -0.52 a -0.61

Botânica na América Latina 219

dos generaciones característico de los helechos son de primordial importancia para entender su abun-
dancia y distribución en el boque nublado. Lo estudios sobre los requerimientos germinativos de luz y
temperatura de los helechos terrestres, incluyendo especies del bosque nublado, han sido realizados
desde hace tiempo (Pérez-García et al. 2007), pero son escasos los trabajos que han tratado el efecto
de la disponibilidad hídrica en la geminación de los helechos terrestres y los estudios sobre los efectos
del medio físico sobre la germinación de los helechos epifitos son notablemente escasos. Solo recien-
temente se han realizado estudios sobre la ecología y ecofisiología del gametofito (Farrar et al. 2008).
Los helechos arborescentes y epifitos del bosque nublado tienen cierto grado de plasticidad
fisiológica para responder a los cambios del clima, pero su comportamiento fisiológico como plantas
de sombra los hace vulnerables a la fragmentación y aclaramiento del bosque. Las especies de he-
lechos epifitos higrófilos y tolerantes a la sombra profunda serán las más afectadas por la disminu-
ción de la intercepción de la lluvia y neblina por el dosel del bosque nublado como consecuencia del
cambio global, mientras que las especies de helechos epifitos con adaptaciones a la sequía podrían
ser beneficiadas por un clima más seco y caliente.

Agradecimientos
Los autores agradecen la beca y recursos financieros otorgados por Conacyt (276041, CB-2011-
168682).

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222 Botânica na América Latina

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