Virus marinos: principales jugadores en el ecosistema global

Los océanos cubren más del 70% de la superficie de la Tierra. Controlan el clima, proporcionan
una cantidad significativa de la proteína que se consume en todo el mundo y producen
aproximadamente la mitad del oxígeno de la Tierra. Los microorganismos son una fuerza
importante detrás de los ciclos de nutrientes y energía en los océanos del mundo y constituyen
más del 90% de la biomasa viva en el mar. Se estima que los virus matan aproximadamente el
20% de esta biomasa por día. Además de ser agentes de mortalidad, los virus son uno de los
mayores reservorios de diversidad genética inexplorada en la Tierra.

La virosfera probablemente incluye todos los ambientes de la Tierra, desde la atmósfera hasta
la profunda biosfera. Sin embargo, en ningún lado la importancia de los virus es más evidente
que en los océanos del mundo. La observación de que millones de partículas similares a virus
están presentes en cada mililitro de agua de mar, junto con la evidencia de que los virus son
agentes importantes de mortalidad en el plancton heterotrófico y autotrófico, ha centrado la
atención en la enorme subestimación de los efectos de la infección viral en el mar. Se ha hecho
evidente que los virus son los principales actores en la mortalidad de microorganismos marinos
y, en consecuencia, afectan los ciclos de nutrientes y energía, así como la estructura de las
comunidades microbianas.

Aunque la historia de los virus marinos todavía está emergiendo, cada vez es más claro que
necesitamos incorporar virus y procesos mediados por virus en nuestra comprensión de la
biología y la biogeoquímica oceánicas. El progreso en nuestra comprensión de los virus marinos
y sus efectos ha sido rápido y se ha resumido en varias revisiones exhaustivas. Sin embargo,
quedan muchos desafíos. Esta revisión examina nuestro conocimiento actual de los virus
marinos, y resalta las áreas en las que la virología marina avanza rápidamente o parece estar
preparada para descubrimientos que cambian el paradigma.

La abundancia de virus marinos

Aunque a finales de los años setenta había evidencia convincente de que los virus abundan en
el mar, no fue sino hasta una década después que las estimaciones cuantitativas revelaron que
cada mililitro de agua de mar contiene millones de estas partículas. La mayoría de las primeras
estimaciones de abundancia se basaron en microscopía electrónica de partículas de virus que se
habían eliminado y concentrado a partir de agua de mar (RECUADRO 1). Aunque tales estudios
proporcionaron evidencia convincente de que las partículas eran similares a virus y se
encontraban en gran abundancia, las estimaciones obtenidas fueron variables e inexactas. Esto,
en combinación con los altos costos y el tiempo que están asociados con los estudios de
microscopía electrónica, condujo a los esfuerzos para desarrollar métodos más precisos y de
alto rendimiento basados en la microscopía de epifluorescencia. Estos métodos fueron
rápidamente adoptados por la comunidad científica y, en general, han dado lugar a estimaciones
reproducibles de la abundancia, aunque los errores metodológicos han llevado a subestimar
significativamente en muchos casos. Por ejemplo, la estimación tomada de las profundidades
oceánicas hace unos pocos años eran un orden de magnitud menor que las obtenidas más
recientemente. En la actualidad, existe un buen acuerdo y un alto nivel de confianza en las
estimaciones de la abundancia viral en la columna de agua, cuando se siguen cuidadosamente
los procedimientos.

No obstante, aunque los virus están claramente presentes en grandes cantidades, la estimación
precisa y reproducible de la abundancia viral en los sedimentos marinos sigue siendo un desafío.
La abundancia de virus excede a la de bacterias y arqueas en aproximadamente 15 veces. Sin
embargo, debido a su tamaño extremadamente pequeño, los virus representan solo
aproximadamente el 5% de la biomasa procariota (Figura 1). dentro de cualquier ambiente, la
abundancia viral total generalmente varía junto con la abundancia procariota y la productividad
(como se refleja en la concentración de clorofila a). en consecuencia, en los océanos, la
abundancia viral disminuye más lejos de la costa y más profundamente en la columna de agua.
patrones similares se observan cuando se determinan los títulos de grupos específicos de virus
infecciosos. Estas tendencias se reflejan en la relación de partículas de virus a células procariotas
o bacterianas (vbR). Sin embargo, se han reportado diferencias marcadas en la relación entre la
abundancia viral y procariota en diferentes ambientes marinos. Por ejemplo, en las aguas
superficiales de los océanos Pacífico y Ártico, el vbR es ~ 40 y ~ 10, respectivamente, y en los
lagos el vbR promedio es menor que 5 (Ref. 21). por el contrario, en las aguas profundas del
Océano Atlántico, la relación a menudo excede de 100 (Ref. 15). Se desconocen los motivos de
estas diferencias, aunque en los entornos de agua dulce las tasas de pérdida de partículas víricas
pueden ser mayores, lo que da como resultado una mayor abundancia de partículas virales,
mientras que la alta vbR en las profundidades del océano puede reflejar una zona de
acumulación viral. Estos son patrones a gran escala que están controlados por diferencias
ambientales, pero en última instancia, la producción viral ocurre en puntos calientes
microbianos y en escalas espaciales de células individuales. Esto es evidente por las variaciones
de orden de magnitud en abundancia viral y vbR en escalas espaciales de centímetros que
ocurren en ambientes acuáticos.

Figura 1 | Biomasa relativa y abundancia de procariotas, protistas y virus.

Los virus son, con mucho, las entidades biológicas más abundantes en los océanos, que comprenden
aproximadamente el 94% de las partículas que contienen ácidos nucleicos. Sin embargo, debido a su
pequeño tamaño, solo comprenden aproximadamente el 5% de la biomasa. Por el contrario, a pesar de
que los procariotas representan menos del 10% de las partículas que contienen ácidos nucleicos,
representan más del 90% de la biomasa. Los protistas pueden representar hasta la mitad de la biomasa
en las aguas superficiales, pero en las profundidades meso y batipelágicas del océano solo comprenden
un pequeño porcentaje o menos de la biomasa. En consecuencia, en general, su biomasa probablemente
represente incluso menos que la de los virus.

Nuestra visión de la distribución y abundancia de virus en el mar se mejora mediante la

citometría de flujo, que es un método de alto rendimiento en el que la tinción fluorescente de
ácidos nucleicos permite contar las partículas virales, aunque son demasiado pequeñas para
dispersar la luz. una forma predecible. Fc permite discriminar subpoblaciones de virus y de
células hospedadoras potenciales, en función de las características de su fluorescencia y
dispersión. Aunque los datos son limitados, en el bioma oceánico del Ártico, la subpoblación de
virus más abundante tuvo una fluocencia más baja y se correlacionó más con los procariotas
heterotróficos, que tenían un mayor contenido de ácido nucleico (JP Payet y cAs, observaciones
no publicadas).

Se ha argumentado que este subgrupo representa los miembros más activos de la comunidad
procariota, aunque esta interpretación ha sido discutida34,35. por el contrario, los virus que
tienen más fluorescencia y dispersión son característicos de la familia Phycodnaviridae, que
infectan el fitoplancton eucariótico. los virus con estas características fueron los más
estrechamente relacionados con la concentración de clorofila a, que es un indicador de la
abundancia de células fotosintéticas (J.P. Payet y c.A.s., observaciones no publicadas).
Tales observaciones pueden ayudarnos a comprender algunas de las propiedades emergentes
de la infección viral. Por ejemplo, la mayoría de los modelos que intentan estimar el impacto de
la infección viral en la mortalidad microbiana marina suponen que cada miembro de la
comunidad procariota se ve igualmente afectado por la infección viral2,36-38. Sin embargo, si
los virus infectan preferencialmente las células que crecen más rápidamente, esto, a su vez,
afectará el ciclo de nutrientes y, potencialmente, la eficiencia con la que se transporta el carbono
desde donde se fija en las aguas superficiales hasta las profundidades oceánicas.

Virus, mortalidad y ciclismo elemental

Como agentes de la mortalidad, los virus tienen una gama de efectos en los océanos del mundo,
desde la alteración de los ciclos geoquímicos hasta la estructuración de poblaciones y
comunidades. Sin embargo, la cuantificación del efecto de los virus en las poblaciones de
huéspedes sigue siendo difícil. Las estimaciones pobremente limitadas indican que, en
promedio, la lisis viral en las aguas superficiales elimina del 20 al 40% del stock permanente de
procariotas cada día, y tiene una importancia aproximadamente igual al pastoreo como fuente
de mortalidad microbiana. Sin embargo, las estimaciones de la lisis viral varían ampliamente
entre los estudios y los métodos disponibles producen resultados variables e inciertos. Además,
hay pocas estimaciones de la mortalidad mediada por virus para las comunidades microbianas
en los sedimentos o las aguas subterráneas que constituyen la mayoría de los océanos del
mundo. Aunque durante largos períodos de tiempo la mortalidad mediada por virus debe
aproximarse a un estado estable, en el que la mortalidad y la producción son equilibradas, este
no suele ser el caso para las escalas de tiempo durante las cuales se realizan los experimentos.
a veces esto es obvio, por ejemplo, durante eventos líticos a gran escala que pueden llevar a la
terminación de las floraciones de fitoplancton, pero en la mayoría de los casos los efectos de la
infección viral en las floraciones de fitoplancton son más sutiles. Además, las observaciones de
diel y los cambios estacionales en la producción viral, y los cambios temporales en la
composición de las comunidades virales y los organismos que infectan implican que la infección
viral no se encuentra en un estado estable en el ambiente marino. El hecho de que las tasas de
replicación de virus aumenten junto con los aumentos en las tasas de crecimiento del
hospedador enfatiza que la mortalidad mediada por virus no está en un estado estable, y que
algunos subconjuntos de la comunidad de acogida se verán afectados desproporcionadamente.
Un aumento en la tasa de reproducción viral en respuesta a un aumento en la tasa de
crecimiento de las células huésped es un mecanismo de retroalimentación fuerte que
probablemente evitaría el dominio de los taxones de más rápido crecimiento. Los informes de
que la abundancia de bacteriófagos se correlaciona más fuertemente con el subconjunto más
activo de la comunidad procariota (J.P. Payet y c.A.s., observaciones no publicadas) es una
prueba más de que no debe suponerse que los efectos de la infección viral se distribuyen
uniformemente en toda la comunidad microbiana. La falta de enfoques directos y confiables
para estimar las tasas de mortalidad que imponen los virus en las comunidades autótrofas y
heterotróficas procarióticas y eucariotas marinas sigue siendo uno de los mayores obstáculos
para incorporar procesos mediados por virus en modelos mundiales de ciclos de nutrientes y
energía.
Además de aumentar la cantidad de respiración en el sistema, la derivación de material orgánico
de los organismos al conjunto disuelto por lisis viral puede influir en la cantidad de carbono que
la bomba biológica exporta al océano profundo. Este es un proceso globalmente significativo
que secuestra aproximadamente 3 gigatoneladas de carbono por año (RECUADRO 2). los virus
pueden transformar la biomasa microbiana en materia orgánica disuelta y en partículas dentro
de la zona fótica por lisis o pueden exportar más carbono y otras moléculas orgánicas fuera de
la zona fótica por las tasas de hundimiento acelerado de las células infectadas por virus.

El hundimiento acelerado, como resultado de la infección viral, podría ser un mecanismo que
mejore la exportación de los productores primarios más pequeños de las aguas superficiales.
Los controles en la bomba biológica son complejos, pero en última instancia, la exportación de
nutrientes distintos al carbono debe equilibrarse con la afluencia de nuevos nutrientes. Por lo
tanto, la lisis viral solo puede afectar la eficiencia de la bomba biológica al alterar la proporción
de carbono que se exporta en relación con los nutrientes que limitan la productividad primaria.

Sin embargo, a medida que la lisis libera componentes celulares altamente lábiles, tales como
aminoácidos y ácidos nucleicos, que pueden ser incorporados rápidamente por organismos
vivos (Figura 2), esto debería tener el efecto estequiométrico de retener más nitrógeno y fósforo
en la zona fótica que ocurrir si las células se hunden, lo que aumenta la eficiencia de la bomba
biológica.

Figura 2 | Derivación y bomba.

La derivación viral mueve material de heterótrofos y fotoautótrofos (representados por flechas rojas y
verdes, respectivamente) en materia orgánica particulada (POM) y materia orgánica disuelta (DOM). En
este proceso hay un efecto estequiométrico, de modo que la composición química de las agrupaciones
POM y DOM no es necesariamente la misma que la composición de los organismos de los que se deriva
el material. Los materiales altamente lábiles, como los aminoácidos y los ácidos nucleicos, tienden a
reciclarse en la zona fótica, mientras que el material rico en carbono más recalcitrante, como el que se
encuentra en las paredes celulares, probablemente se exporte a aguas más profundas. Por lo tanto, el
material que se exporta a aguas más profundas por la derivación viral probablemente sea más rico en
carbono que el material del que se deriva. Esto aumentaría la eficiencia de la bomba biológica. Los
números entre paréntesis son las proporciones estimadas de carbono: nitrógeno: fósforo (en átomos).

Estructuración de comunidades microbianas

La diversidad molecular de las comunidades procarióticas en los océanos es enorme, aunque se
desconoce la base ecológica subyacente. Una propuesta es que la naturaleza específica del
huésped de la infección viral, específica de la cepa, hace que los virus sean agentes poderosos
para controlar la composición de la comunidad. Esto se ha incorporado a un modelo en el que
la diversidad de la comunidad microbiana se mantiene mediante infección viral y la abundancia
microbiana está controlada por la naturaleza no específica del pastoreo de protozoos. Este
modelo de "matar al ganador" es atractivo, debido a su dependencia de la rápida propagación
de virus en taxones que se vuelven abundantes. Sin embargo, cómo los virus regulan la
diversidad microbiana en la naturaleza sigue siendo ambiguo, y no está claro si las diferencias
en los receptores celulares virales, que, en parte, regulan la cepa específica de los virus, se
traducen en medidas más amplias de la diversidad genotípica del huésped.

Quizás la mejor evidencia para el escenario de matar al ganador proviene de estudios sobre el
fitoplancton protista. Por ejemplo, durante las floraciones de una sola especie, como Emiliania
huxleyi, Phaeocystis globose o Heterosigma akashiwo, la alta proporción de células visiblemente
infectadas, junto con otras pruebas, se ha utilizado para inferir altos niveles de mortalidad
mediada por virus. Esto puede provocar un colapso de la floración, que puede producir una
mayor diversidad de especies. Sin embargo, una alta abundancia de hospederos no conduce
necesariamente al colapso de un taxón, incluso cuando las concentraciones de virus infecciosos
son altas.

En el caso de la cianobacteria Synechococcus spp., A pesar de que los títulos de virus aumentan
drásticamente cuando la abundancia de la célula hospedadora excede de ~ 10 por ml, persisten
altos números que son resistentes a la infección por virus. Esto implica que floraciones de
Synechococcus spp. se componen de muchas poblaciones que probablemente difieren en sus
receptores virales. Observaciones de que la composición genotípica de Synechococcus spp. y los
cianófagos covary respaldan la opinión de que los virus regulan la diversidad genética de la
comunidad de cianobacterias. otros estudios también han encontrado que los virus pueden
influir en la diversidad bacteriana. Por ejemplo, en un estudio en el que la concentración de virus
se redujo a tasas de contacto más bajas, los taxones que solían ser raros aumentaron en
abundancia, mientras que los taxones que eran más abundantes disminuyeron. Esto indica que
los taxa que inicialmente eran numéricamente dominantes eran competitivamente inferiores a
los raros taxones, que se mantuvieron bajo control porque eran muy susceptibles a la infección
viral. Sin embargo, en otros experimentos, los efectos de manipular la abundancia viral han sido
inconsistentes y relativamente menores. También puede haber efectos interactivos de la lisis
viral y el pastoreo de protozoos en la diversidad microbiana.

Estos resultados inconsistentes pueden, en parte, deberse a diferencias metodológicas, pero

también es probable que gran parte de la variabilidad sea real. los virus pueden influir en la
diversidad microbiana directa o indirectamente. La influencia directa más obvia es matar
selectivamente a los taxones competitivos dominantes, que son probablemente los miembros
más activos de las comunidades microbianas. Un efecto directo menos obvio es la introducción
de nuevos rasgos genéticos mediante la transferencia horizontal de genes sobre la cual la
selección natural puede actuar. Los efectos indirectos potencialmente importantes incluyen la
liberación de la presión de depredación por la lisis de herbívoros y la estimulación del
crecimiento de subconjuntos de la comunidad microbiana mediante el reciclaje de sustratos
orgánicos. En la naturaleza, existen fuertes gradientes temporales y espaciales que tienen el
potencial de afectar la influencia de los virus en la diversidad microbiana. Todos estos efectos
dependen de coincidencias transitorias entre ensamblajes de hosts y virus. Como resultado, no
es sorprendente que las influencias de los virus en las poblaciones de acogida sean variables
espacialmente y temporalmente.

RECUADRO 1. Métodos para determinar la

abundancia viral en sistemas acuáticos
Se utilizan cinco métodos para estimar la abundancia
de virus en muestras acuáticas: ensayos de placa (AP);
ensayos de números más probables (MPN);
microscopía electrónica de transmisión (TEM);
microscopía de epifluorescencia (EfM); y citometría
de flujo (FC). El procedimiento que se usa depende de
la pregunta que se trate y la precisión y sensibilidad
que se requiere.
Los PA y los MPN162 se usan para cuantificar la
abundancia de unidades infecciosas que causan la lisis
de un huésped particular. Por lo tanto, las células
huésped deben ser cultivables, que no es el caso para
la mayoría de los taxones microbianos en el océano.
Los AP se utilizan para estimar los títulos de virus que
causan la lisis de bacterias, cianobacterias y algas que
se pueden cultivar en medios sólidos. Las mezclas de
células huésped y virus se combinan con agar fundido,
que se vierte sobre una capa inferior que se elabora
con un mayor porcentaje de agar. Los virus infecciosos
formarán un claro (placa) en el césped de las células
huésped. El número de unidades formadoras de
placas en un volumen dado de agua se puede estimar
utilizando este método. Las MPN se usan para células
que son cultivables, pero que no se pueden cultivar en
sustratos sólidos, y usan una serie de diluciones, con
diez o más repeticiones en cada dilución. Se supone
que las réplicas en las que no se produce crecimiento o crecimiento seguido de lisis celular
contienen al menos un virus infeccioso. El número de repeticiones en cada dilución en que se
produjo la lisis puede usarse para calcular el número de unidades infectantes en la muestra
original. Las AP y las MPN son los únicos métodos que se pueden usar para determinar
directamente la abundancia de virus infecciosos, y también se pueden usar para obtener y
purificar aislados virales específicos. Sin embargo, estos métodos no proporcionan información
sobre la abundancia total de virus en una muestra.
TEM es el único método que proporciona datos tanto sobre la abundancia como sobre la
morfología de las partículas similares a virus163 (a). Los virus deben concentrarse a partir del
agua de mar, depositarse en una rejilla de soporte y teñirse con un material denso a los
electrones, como el acetato de uranilo. Este enfoque tiene la ventaja de que las partículas que
se asemejan a los virus se pueden identificar y cuantificar. Sin embargo, hay muchos aspectos
técnicos relacionados con la concentración, la tinción y la visualización de los virus, que pueden
dar lugar a estimaciones variables e imprecisas de la abundancia total. El método TEM ha sido
sustituido en gran medida por EfM, excepto cuando se requieren datos sobre la morfología de
las partículas del virus.
TEM es el único método que proporciona datos tanto sobre la abundancia como sobre la
morfología de las partículas similares a virus163 (a). Los virus deben concentrarse a partir del
agua de mar, depositarse en una rejilla de soporte y teñirse con un material denso a los
electrones, como el acetato de uranilo. Este enfoque tiene la ventaja de que las partículas que
se asemejan a los virus se pueden identificar y cuantificar. Sin embargo, hay muchos aspectos
técnicos relacionados con la concentración, la tinción y la visualización de los virus, que pueden
dar lugar a estimaciones variables e imprecisas de la abundancia total. El método TEM ha sido
sustituido en gran medida por EfM, excepto cuando se requieren datos sobre la morfología de
las partículas del virus.

RECUADRO 2. Los virus y la bomba biológica

La bomba biológica (BP) es una combinación de procesos que conduce a la retención de carbono
en las profundidades del océano como resultado del hundimiento de la materia orgánica
particulada de las aguas superficiales. La cantidad de carbono que exporta BP tiene
implicaciones directas para la concentración de dióxido de carbono en la atmósfera. El carbono
que se exporta desde las aguas superficiales incluye células vivas y muertas, pellets fecales de
zooplancton y detritus. Los virus alteran las vías del ciclo del carbono en el mar como resultado
de la lisis celular, que convierte la materia orgánica en partículas vivas en partículas orgánicas
muertas y materia orgánica disuelta. En particular, el carbono de la lisis celular se hundirá más
lentamente y se retendrá en mayor medida en las aguas superficiales, donde gran parte se
convertirá en carbono inorgánico disuelto mediante la respiración o la radiación solar. Sin
embargo, la cantidad de carbono orgánico particulado vivo en las aguas superficiales está
controlada por la disponibilidad de nutrientes como nitrógeno, hierro o fósforo, que limitan el
crecimiento de los productores primarios. En consecuencia, la cantidad de carbono que se
exporta es una función de la cantidad del recurso limitante del crecimiento que se suministra a
la zona fótica. La eficiencia del BP aumenta a medida que aumenta la relación de carbono con
respecto a la cantidad del recurso (o recursos) limitante. Los virus pueden aumentar la eficiencia
del BP si aumentan la exportación de carbono en relación con la exportación del recurso (o
recursos) limitante.

La bomba biológica se vuelve más eficiente si aumenta la proporción de carbono exportado en

relación con el nutriente (o nutrientes) que limita la productividad primaria. Hay varias formas
en que los virus pueden enriquecer o reducir la cantidad relativa de carbono en la producción
exportada. Por ejemplo, la lisis celular mediada por virus podría liberar elementos que se
complejaron con moléculas orgánicas en aproximadamente la misma proporción que ocurren
en los organismos que infectan. Sin embargo, la composición química de la excreción y las bolitas
fecales del zooplancton puede diferir notablemente de la del fitoplancton que ingieren,
dependiendo de la eficacia de la asimilación elemental. Además, los elementos minerales que
se liberan durante la lisis viral, como el hierro, se vuelven a asimilar rápidamente y las partículas
virales que se liberan son ricas en nitrógeno y fósforo. La retención selectiva de virus y elementos
minerales en la zona fótica, en relación con los componentes ricos en carbono, como el material
de la pared celular, aumenta potencialmente la eficiencia con la que se exporta el carbono por
debajo de la picnoclina. Con una cuarta parte de la producción primaria en el océano que
finalmente fluye a través de la derivación viral, existe una necesidad crucial de cuantificar con
precisión la naturaleza y el destino de los productos de la lisis viral, e incorporar estos procesos
en modelos de ciclos geoquímicos globales.

Virus de invertebrados y vertebrados

En algunos aspectos, nuestro conocimiento de los virus marinos que infectan invertebrados y
vertebrados excede en gran medida nuestro conocimiento de aquellos que infectan otros
microorganismos. Esto se debe a que la biología, la patología y la diversidad de muchos virus que
infectan especies comercialmente importantes (especialmente especies cultivadas) están bien
estudiadas. Sin embargo, en la mayoría de los casos, sabemos poco sobre los reservorios, fuentes
y sumideros de estos virus o el impacto de la infección viral en organismos que no son
comercialmente significativos. Sin embargo, está claro que los patógenos virales infectan una
amplia gama de grupos evolutivamente divergentes de organismos marinos91. La mayor parte de
nuestro conocimiento ha sido impulsado por las consecuencias económicas de las enfermedades
virales y la protección de las poblaciones de las pesquerías comerciales o las especies en riesgo.
En la industria de la acuicultura marina, las enfermedades virales pueden causar enormes pérdidas
en la producción y los ingresos. Es notable que tantos patógenos diferentes puedan infectar a
algunos organismos ya bien estudiados, como el panaeid shrimp92, y que virus aún desconocidos
aún se descubran rutinariamente. algunos de estos descubrimientos han sido extraordinarios; en
el caso del virus del síndrome de la mancha blanca (wssv), que infecta al camarón Panaeid, se ha
reconocido una nueva familia de virus94. de forma similar, los virus que infectan a peces
comercialmente significativos se han estudiado intensamente y se ha encontrado que abarcan una
amplia gama de familias virales, incluidos rabdovirus, birnavirus, nodavirus, reovirus y
herpesvirus.
En general, aunque existe una buena comprensión de la patología de las enfermedades víricas, se
sabe poco acerca de dónde este virus se encuentra cuando están fuera del huésped o sus modos de
transmisión.
Las tecnologías de ácido nucleico han demostrado que existe una considerable diversidad
molecular en muchas de estas familias, algunos virus tienen amplios rangos de hospederos y
parecen circular entre las aguas marinas y las aguas dulces, lo que hace que la transmisión de
virus a nuevas áreas sea una seria amenaza. Por ejemplo, los análisis filogenéticos de aislados del
virus de la necrosis hematopoyética infecciosa (IHNv), un rabdovirus que infecta a los salmónidos
y está muy extendido en el océano Pacífico nororiental, proporcionan una sólida evidencia de que
el virus no solo se ha transmitido entre las poblaciones de peces en América del Norte. pero
también se ha transmitido a poblaciones de peces marinos y de agua dulce en Europa y Asia95.

El virus de la septicemia hemorrágica viral (vHsv) es otro rabdovirus que se asocia principalmente
con enfermedades en granjas de truchas en Europa, pero también se ha aislado de más de 40
especies de peces marinos96, y ha estado implicado en la mortalidad masiva de arenque, merluza
y abadejo en granjas en Alaska97. El análisis filogenético indica que los virus europeos de agua
dulce tenían un ancestro marino común hace aproximadamente 50 años, y divergieron de sus
contrapartes marinas y de agua dulce de América del Norte hace unos 500 años98. Más
recientemente, se ha detectado vHsv en peces de lagos en el Atlántico de Canadá99, Michigan,
estados unidos100 y los Grandes Lagos, donde se ha asociado con varios eventos de mortalidad
masiva que han afectado a diferentes especies de peces101 Otro ejemplo proviene de los
nodavirus, que son patógenos de una amplia gama de especies de peces102. en base a las
secuencias de ácidos nucleicos de aislamientos de virus, hay evidencia de que la enfermedad está
emergiendo en la acuicultura de peces en España y Portugal103.
Los mamíferos marinos también son susceptibles a las infecciones virales. El ejemplo más
ampliamente reportado es el de los miles de focas comunes que murieron en Europa en 1988 y
2002 por el virus del moquillo fócido, un morbillivirus que se cree que circula en las focas
piócidas del Ártico. Los brotes de morbillivirus también han sido responsables de eventos de
mortalidad masiva en delfines y otros cetáceos. Como lo indican los brotes de enfermedades y la
evidencia serológica, muchos otros virus, incluidos los calicivirus, los herpesvirus, los adenovirus
y los parvovirus, circulan en las poblaciones de mamíferos marinos106-108, y algunos de estos
pueden causar enfermedades en humanos109.
Los mamíferos marinos también son susceptibles a las infecciones virales. El ejemplo más
ampliamente reportado es el de los miles de focas comunes que murieron en Europa en 1988 y
2002 por el virus del moquillo fócido, un morbillivirus

Aunque se sabe mucho sobre los virus específicos que causan la mortalidad generalizada en las
pesquerías comerciales y en las poblaciones de mamíferos en riesgo, se sabe poco acerca de sus
reservorios naturales. Sin embargo, los enfoques genómicos ambientales están proporcionando
información sobre la enorme diversidad genética de los virus en el mar, y son prometedores para
revelar las fuentes y los sumideros de estos patógenos.

La diversidad de virus marinos

nuestra apreciación de la riqueza genética de los virus en el mar ha aumentado enormemente en
la última década. Los primeros estudios utilizaron polimorfismos de longitud de fragmentos de
restricción (RFLP) y análisis de hibridación para mostrar que los aislados virales que infectan el
fitoplancton Micromonas pusilla, no solo están muy extendidos, sino que la similitud genética de
los aislados no es función de la separación geográfica. Un estudio paralelo que también utilizó
RFLP reveló diversidad en los virus que infectan a Synechococcus spp.112. 112 Estos primeros
esfuerzos fueron seguidos rápidamente por una variedad de métodos que usaban PCR, como la
electroforesis en gel de gradiente desnaturalizante, la electroforesis en gel de pulso de campo y la
hibridación. Estos estudios identificaron comunidades virales genéticamente ricas sin la
necesidad de cultivar. Muchos de estos enfoques siguen arrojando luz sobre la distribución, así
como la dinámica espacial y temporal, de la diversidad viral ambiental. Los estudios específicos
de genes basados en PCR que se dirigen a subconjuntos de comunidades virales generalmente
revelan que la mayor parte de la diversidad en las comunidades de virus se deriva de secuencias
que están lejanamente relacionadas con las de los representantes cultivados119,120. Muchos de
estos estudios han sido revisados recientemente7,8.
La secuencias que son analizadas para conocer la diversidad genética con el PCR están
lejanamente relacionada con secuencias obtenidas por cultivo.
Aislados de Cyanophage que infectan Synechococcus y Prochlorococcus spp. son excepcionales,
ya que parecen ser representativos de la diversidad genética de los cianófagos en la naturaleza121,
aunque la función de una gran proporción de sus genes putativos sigue siendo desconocida122-
124. uno de los descubrimientos más sorprendentes que surgen del análisis de genomas
cianofágicos representativos es que muchos contienen genes que codifican proteínas nucleares
fotosintéticas125,126 que se expresan127,128 y tienen una historia evolutiva distinta de la de sus
huéspedes129.
Análisis de genomas cianofágicos, Aislados de Cyanophage mostraron genes que codifican
proteínas nucleares fotosintéticas, con una historia evolutiva distinta de la de sus huéspedes. Aun
la función de una gran proporción de sus genes sigue siendo desconocida122

Enfoques metagenómicos a la diversidad viral. Nuestro conocimiento de la diversidad de virus

en el medio ambiente se ha incrementado en gran medida mediante el uso de enfoques
metagenómicos para catalogar comunidades de virus marinos130. Las muestras de virus
ambientales son candidatos ideales para los análisis metagenómicos. Aunque la riqueza genética
de comunidades virales naturales es grande, los genomas pequeños de la mayoría de los virus y
la desigual distribución de los genotipos en muestras ambientale sindican que la reconstrucción
de genomas virales completos será considerablemente más fácil que la reconstrucción de genomas
bacterianos o de arqueas.
Los primeros estudios metagenómicos de comunidades virales predijeron que habría miles o más
de un millón de genotipos diferentes en muestras de aguas costeras y sedimentos131,132. En un
estudio reciente, se usó pirosecuenciación de alto rendimiento para un análisis metagenómico de
comunidades virales que incluía entre 41 y 85 muestras individuales del océano Ártico, las aguas
costeras de la Columbia Británica y el Golfo de México, así como un solo muestra del mar de
sargasso. de las aproximadamente 1,8 millones de secuencias que se obtuvieron, más del 90%, en
promedio, no tenían homología reconocible con las secuencias informadas previamente en
Genbank. En parte, la falta de homología reconocible se puede atribuir a la dificultad de identificar
homólogos usando las longitudes de secuencia de aproximadamente 100 pares de bases que se
producen por piroecuenciación. Sin embargo, incluso entre colecciones de datos secuenciales
virales de lectura más larga, la frecuencia homóloga bLAsT (herramienta de búsqueda de
alineación local básica) para las secuencias de proteínas dentro de la base de datos no redundante
Genbank es solo aproximadamente 30%, que es similar a la que se obtiene normalmente de la
secuenciación del genoma completo del fago. No obstante, los datos muestran que la diversidad
viral está pobremente representada en las bases de datos existentes. También hubo una pequeña
superposición de secuencias entre las muestras, y debido a que tres de los cuatro metagenomas
eran compuestos de muchas muestras, las diferencias observadas entre los ambientes no fueron el
resultado de un muestreo no representativo dentro de un entorno. sorprendentemente, en tres de
las cuatro ubicaciones hubo secuencias con una similitud significativa con los virus de ADN
monocatenarios (ss) que pertenecen a los micrófagos de tipo chp1. Esta es la primera evidencia
de que los virus ADNss son miembros numéricamente significativos del virioplancton.
Los enfoques metagenómicos también se pueden usar para evaluar la diversidad y la riqueza de
los virus de ARN en muestras ambientales. Como seguimiento de los enfoques basados en
cebadores que revelaron la gran diversidad de virus similares a picorna marinos134,135, Culley
y sus colegas utilizaron un enfoque metagenómico para determinar la riqueza de virus de ARN
en dos entornos costeros136. No hubo superposición discernible entre las dos comunidades
virales. Aunque la mayoría de las secuencias no tenían ninguna similitud reconocible con las
registradas en las bases de datos, muchas cayeron en uno de los tres segmentos contiguos. Esto
finalmente permitió la reconstrucción completa de los genomas de tres virus previamente
desconocidos.
Figura 3 | La distribución de, y las influencias específicas que operan en, procariotas marinas,
eucariotas y virus. a | Una curva de abundancia de rango que muestra procariotas y eucariotas
marinos. Los organismos más abundantes en el océano, como SAR11, son probablemente
organismos seleccionados por K que tienen tasas de crecimiento máximas lentas pero que son
resistentes a la lisis viral y al pastoreo. Por el contrario, organismos menos abundantes, como
Roseobacter spp. y Vibrio spp., son capaces de crecer rápidamente pero son altamente
susceptibles a la infección viral y al pastoreo. En consecuencia, los microorganismos más raros
son más seleccionados, mientras que los microorganismos que dominan la biomasa son los más
seleccionados. La flecha amarilla representa taxones que típicamente están presentes en baja
abundancia y periódicamente encuentran condiciones que conducen al crecimiento rápido, pero
a medida que aumenta su abundancia las tasas de infección viral también aumentan, lo que
resulta en la lisis de las células hospedadoras y un retorno a la baja abundancia. b | Una curva
de abundancia de rango que muestra virus marinos. En contraste con los procariotas más
abundantes, se seleccionan los virus más abundantes. Son virulentos, tienen pequeños tamaños
de genoma y son efímeros. La estructura de la población es probablemente desigual, con muchos
de los virus en un momento dado como progenie de un número limitado de eventos líticos. Los
virus más raros, más seleccionados por K tienen genomas más grandes, se descomponen
lentamente y pueden formar asociaciones estables con sus huéspedes. También se incluyen en
este grupo algunos virus de ARN y ADN que son de larga duración y tienen baja virulencia.
IHNV, virus de la necrosis hematopoyética infecciosa.

Los enfoques metagenómicos nos permiten capturar la riqueza genética de las comunidades
virales marinas, y ensamblar y caracterizar genomas víricos previamente desconocidos. Sin
embargo, el éxito de los análisis comparativos de los datos metagenómicos dependerá del
desarrollo de la infraestructura y las herramientas analíticas para manejar los enormes conjuntos
de datos generados por estos estudios137.
Diversidad, virus y selección de r y K
Las interacciones entre los virus y los organismos que infectan controlan la diversidad genética
de los virus e influyen en la composición de las comunidades microbianas. El examen de la
estructura poblacional de los virus y sus anfitriones proporciona una idea de las estrategias
evolutivas que dan forma a estas comunidades.

Curvas de abundancia de rango y poblaciones activas. La diversidad de la vida microbiana en

los océanos es enorme, pero hasta ahora no cuantificada. La composición de comunidades
procariotas y virales en una ubicación específica sigue una curva de abundancia de rango muy
descendente (Figura 3). Esta distribución a menudo se interpreta como que significa que hay un
pequeño número de taxones activos que comprenden la mayoría de los individuos y una gran
cantidad de taxones dormidos que están compuestos por relativamente pocas personas70,120,130.
Sin embargo, esta interpretación no es necesariamente correcta. Por ejemplo, los taxones raros
pueden dominar si se reduce la presión de los herbívoros o los virus86. Esto indica que algunos
taxones raros son metabólicamente activos, pero sufren altas tasas de pérdida. La evidencia de
esto provino de un estudio en el que las células más abundantes (pertenecientes al grupo sAR11)
eran menos activas que las células más raras (como Roseobacter spp.) 138. Sin embargo, sAR11
todavía puede tener un papel importante en la absorción de nutrientes y el reciclaje debido a su
abundancia138-140. En otras ocasiones, su productividad parece ser igual o incluso superior a la
de otros procariotas141. Los casos en los que sAR11 es abundante, pero tiene baja actividad
pueden ser indicativos de resistencia a la lisis viral; esto es consistente con la posibilidad de que
los miembros de este grupo contengan prophage inducible142. por el contrario, los virus que
infectan a Roseobacter spp. se aíslan fácilmente del agua de mar y las secuencias tipo roseófago
son comunes en los datos metagenómicos133. Aunque Roseobacter spp. puede ser un componente
abundante de comunidades microbianas marinas productivas y polares (hasta el 50% de los
procariotas) 143-146, parecen representar una fracción mucho más pequeña de los procariotas en
aguas oligotróficas147. tales observaciones implican que Roseobacter spp activo. las poblaciones
probablemente se mantienen bajo control por lisis viral. por el contrario, aunque sAR11 podría
ser menos activo, podría ser más abundante en aguas oligotróficas porque es resistente a las
pérdidas, incluidas las de la lisis viral (Figura 3a).
En ambientes marinos estables, la composición de las comunidades microbianas suele ser
predecible y estable. Esto indica que las comunidades están cerca de un estado estable, al menos
mediante nuestra medición de la composición taxonómica. La idea de que los virus maten al
ganador76 es probablemente cierta durante el inicio de las floraciones, pero la selección por
resistencia significa que, a nivel de resolución taxonómica que utilizamos, el resultado no siempre
es evidente. Un buen ejemplo es la dinámica temporal de Synechococcus spp. y cianófagos
infecciosos, los cuales pueden permanecer en gran abundancia por largos períodos de
tiempo22,23,84. algunos de la diversidad fenotípica en Synechococcus spp. se asocia con la
resistencia a los fagos, pero esto no se refleja necesariamente en la distancia genética entre los
geno-tipos o en un nivel taxonómico perceptible.
En consecuencia, parece existir una coexistencia estable entre células hospedadoras y virus
infecciosos, que persiste en un contexto de altas tasas de contacto entre virus y células
hospedadoras, pero con una baja eficacia de infección. Los protistas, la mayoría de los cuales son
unicelulares, como el fitoplancton y el microzooplancton, podrían ser mejores candidatos para
ajustarse a un modelo en el que los taxones más abundantes crecen rápidamente, mientras que los
taxones más raros persisten debido a las bajas tasas de pérdida. Las comunidades protistas pueden
ser dinámicamente temporales en su composición50 y pueden responder rápidamente a los
cambios ambientales, como lo han demostrado las floraciones efímeras de los protistas
fotosintéticos.
Además, existe evidencia convincente de que los virus pueden matar al ganador en el caso de
algunas especies que florecen43. Sin embargo, hay casos en que las floraciones persisten incluso
Cuadro 3 | Virus marinos y el continuo r-y K-selección
La base de la selección de r y K es la idea de que los organismos varían en el grado en que se
seleccionan para tener un alto rendimiento reproductivo (estratega r) o ser un mejor competidor de
los recursos y tener un menor rendimiento reproductivo (estratega K). En general, los estrategas de R
se consideran oportunistas que son pequeños, se replican rápidamente, tienen ciclos de vida cortos y
producen muchas progenies. Han evolucionado para explotar rápidamente abundantes recursos y son
competidores por los recursos que escasean. Muchos virus son fuertemente seleccionados por R, ya
que son virulentos, se reproducen rápidamente y producen muchas progenies. Sin embargo, otros
virus son estrategas K ya que pueden integrarse en el genoma del huésped (como un fago templado)
o formar infecciones crónicas de bajo nivel que causan una enfermedad mínima en el huésped (por
ejemplo, algunos herpesvirus y rabdovirus).

en presencia de los virus que los infectan149. Estos argumentos no implican que todos los taxones
raros crecen rápidamente y se mantienen bajo control por la infección viral y la depredación, y
que todos los taxones abundantes son productores lentos que son resistentes a la pérdida. Sin
embargo, la evidencia indica que algunos, y tal vez la mayoría, taxones que son persistentemente
dominantes son resistentes a la depredación viral, mientras que algunos taxones más raros están
creciendo rápidamente y son probablemente muy susceptibles a la infección viral y / o al pastoreo.
Los datos de abundancia de rango para las comunidades de virus son limitados, pero los datos
metagenómicos para las comunidades de virus ADN y ARN136 indican que encajan en una curva
de abundancia de rango muy descendente (Figura 3b). Aunque no hay datos suficientes para
determinar la estabilidad genotípica de la composición de la comunidad viral, la falta de
superposición entre las comunidades133,136, la variación temporal en la composición de
comunidades virales74 y las estructuras de población altamente desiguales131,132,136 indican
que son dinámicas.
Sin embargo, hay componentes de la comunidad viral que parecen ser estables. Por ejemplo, los
estudios sobre la dinámica temporal de la riqueza genética de los virus que infectan el fitoplancton
eucariótico han indicado que varían mucho menos que la comunidad de protistas50. Además, los
genomas de los virus más abundantes caen en clases de tamaño discreto que parecen ser
consistentes en una amplia gama de entornos117,118. La mayoría de los virus marinos parecen
tener tamaños de genoma de 25-50 kilobases (kb), mientras que los tipos de virus menos
abundantes tienen tamaños de genoma que se encuentran entre aproximadamente 60 kb y 150 kb.
La imagen que emerge es de una comunidad microbiana en la que los taxones más abundantes
son de crecimiento lento y resistentes a la infección viral y al pastoreo, mientras que los taxones
que son capaces de crecer rápidamente son altamente susceptibles a la lisis viral y al pastoreo, y
están sujetos a - ciclos de bonificación (figura 3a). Sin embargo, los virus más abundantes tienen
tamaños de genoma pequeños y es probable que sean virulentos, con altas tasas de producción
viral (Figura 3b). Los huéspedes de estos virus probablemente provienen de taxones que son raros,
pero que crecen rápidamente durante condiciones transitoriamente favorables. Estos son los virus
de progenie que han matado a los ganadores.

Selección de r y K en el medio marino. los virus y los organismos que infectan existen a lo largo
de un continuo de selección de r y K8,150,151 (RECUADRO 3). Se pueden considerar muchos
virus seleccionados (aquellos con tamaños de ráfaga grandes y tiempos de generación cortos). Sin
embargo, otros virus tienen estilos de vida que son más característicos de la selección de K, por
ejemplo, un fago templado que puede integrar su ADN en los genomas de las células huésped
(lisogenia) o establecer otras relaciones de portador con su huésped (pseudoligogénica o latencia).
Los virus más r seleccionados tendrán tasas de replicación rápidas y tamaños de ráfaga altos, y
matarán a sus hosts. por el contrario, la mayoría de los virus seleccionados K coexistirán con sus
anfitriones durante períodos prolongados. en general, generalmente se seleccionan virus y
microorganismos con altas tasas de crecimiento- pérdida y con respuestas rápidas a los cambios
ambientales son R por el contrario, los peces y mamíferos que pueden integrarse en grandes
escalas de tiempo y espacio son los que más K seleccionan (Figura 4).
1 Para los virus que infectan procariotas, se predice que los fagos seleccionados en K con genomas
pequeños y tamaños de ráfaga infectarán a los miembros más abundantes y de crecimiento lento
de la comunidad procariota. por el contrario, los fagos R serán altamente virulentos, tendrán
tamaños de estallido grandes y se aprovecharán rápidamente de los miembros de la comunidad
microbiana que están creciendo rápidamente en respuesta a condiciones favorables transitorias
En general, se espera que los virus que infectan a los protistas fotosintéticos y heterotróficos sean
virulentos y tengan altas tasas de reproducción, a fin de poder aprovechar las altas tasas de
crecimiento y las respuestas rápidas a los cambios ambientales que son característicos de muchos
protistas. Como todos los virus cultivados que infectan a los protistas marinos son líticos, el estilo
de vida virulento probablemente sea dominante entre las comunidades naturales de virus que
infectan a los protistas. Sin embargo, hasta la fecha se ha aislado un número limitado de virus, y
aún podrían descubrirse virus que son capaces de infección latente. Los protistas también están
infectados por virus de ARN con genomas pequeños y grandes tamaños de ráfagas152-154, así
como virus de ADN bicatenario con genomas grandes y tamaños de ráfaga relativamente
pequeños155-158, lo que indica que el grado de selección de ry K difiere entre los protistas -
infección de virus.
Finalmente, muchos virus que infectan organismos grandes, como zooplancton, peces y
mamíferos de crustáceos, serán altamente seleccionados para K y se espera que tengan un ciclo
de vida que dependa de una asociación no virulenta y cercana con la de su huésped. se espera que
los brotes que producen una mortalidad significativa solo esporádicamente, y probablemente se
asocien con una transmisión que está fuera del rango de hospedante normal del virus.

Figura 4 | La distribución de los virus marinos y sus huéspedes a lo largo de un continuo ry K-

selection. Se propone que los virus y los organismos que infectan existen a lo largo de un continuo
de selección de r y K. Los ejes no tienen unidades, pero representan un continuo que va desde
principalmente r seleccionado a K seleccionado. En general, los procariotas y los virus que los
infectan se seleccionan más, incluso dentro de los grupos, aunque existe una variación
considerable. Por ejemplo, los fagos templados que forman asociaciones estables con los
hospedadores que infectan son más seleccionados que los fagos líticos. En general, los virus que
infectan organismos más grandes y de vida más larga son más seleccionados, tienden a tener una
menor virulencia y, en algunos casos, forman asociaciones estables con los organismos que
infectan. Las combinaciones individuales de virus de host deben considerarse como una "nube"
en lugar de puntos discretos, y la posición de cada combinación de virus de host es estrictamente
cualitativa. El óvalo ilustra la relación general entre la selección de r y K en los virus y los
organismos que infectan.

En última instancia, es probable que un organismo determinado se vea afectado por un rango de
diferentes virus que varían marcadamente a lo largo del continuo de selección de r-K. Por ejemplo,
los mamíferos están infectados por herpesvirus que forman infecciones latentes estables con sus
huéspedes y morbiliviruses altamente virulentos que causan moquillo. algunos virus han
puenteado ambos extremos del espectro de selección de r-K. Los mejores ejemplos son los fagos
templados, en los que el ADN vírico se integra de forma estable en el genoma de la célula huésped
y la replicación se produce junto con la célula hospedadora o la replicación viral se produce por
una infección lítica virulenta. Ambas estrategias parecen ser comunes en ambientes
marinos142,159-161. en consecuencia, parece haber dos estrategias ganadoras que son explotadas
por virus marinos. En un extremo del espectro se encuentran los virus altamente virulentos
seleccionados, por ejemplo, el virus lítico y los virus que 2 R infectan a los protistas, que replican
y matan a sus huéspedes en minutos u horas. En el otro extremo se encuentran los virus que son
especialistas de K, que pueden formar una asociación estable con sus anfitriones durante un
período de tiempo indefinido, como el herpesvirus profano y latente.
ya sea que los escenarios esbozados anteriormente sean o no responsables de las estructuras de
población altamente desiguales que son características de las comunidades microbianas marinas,
en las cuales pocos taxones son numéricamente dominantes, requieren más exploración
Conclusiones
A pesar de la importancia de los virus y los procesos virales en el océano, las estimaciones
cuantitativas de las tasas de infección y la mortalidad mediada por virus siguen estando
escasamente limitadas. Como resultado, nuestra comprensión de los efectos de los virus sobre las
propiedades emergentes, como la estructura de la comunidad o las tasas de ciclos de nutrientes
está lejos de ser completa. Del mismo modo, estamos lejos de poder traducir la complejidad
genética de los virus marinos en una comprensión del potencial biológico. Sin embargo, el futuro
parece prometedor, ya que los métodos de alto rendimiento para la toma de huellas digitales y la
secuenciación de ácidos nucleicos, así como la enumeración viral, están comenzando a ofrecer
una visión amplia de la distribución y composición de comunidades virales en el mar.