ECOFISIOLOGIA Y MORFOLOGÍA

DEL ESTRÉS DEBIDO A FACTORES ADVERSOS

Juan A. González

1. La ecofisiología
2. Estrés

1. La ecofisiología

1.1 Introducción

La ecofisiología analiza los procesos fisiológicos de los organismos, su base morfológica

externa e interna así como las manifestaciones bioquímicas y potencialidades genéticas a
su vez correlacionándolas con el ambiente donde se desarrollan. Por lo tanto, se trata de
una disciplina que se nutre de otras ciencias pero que al mismo tiempo exhibe
componentes que la distinguen de ellas. Por ejemplo, a diferencia de la fisiología clásica,
el objetivo de la ecofisiología no es solamente estudiar un mecanismo fisiológico, sino
también su significado ecológico. A nivel morfológico no sólo le interesa la descripción de
los tejidos que constituyen la lámina foliar, sino también el significado de esas estructuras
en el intercambio de gases, es decir, la transpiración, respiración y asimilación
fotosintética. Otros temas de los que se ocupa la ecofisiología es el conocimiento de las
estrategias de los genotipos bajo condiciones ambientales variables. En este sentido, las
zonas del Altiplano son ideales para realizar estos estudios, pues en una gradiente
altitudinal varía la radiación visible UVB, temperatura, humedad, presión parcial de los
gases, disponibilidad de agua y nutrientes, entre otros factores bióticos y abióticos.

El enfoque ecofisiológico es el que nos permitirá entender en última instancia la interacción

de la información portada en una especie y el bagaje genético de las condiciones
ambientales donde ésta se desarrolla. Por lo tanto, el enfoque ecofisiológico toma en
cuenta la dinámica propia de los organismos o su condición en sistemas abiertos.

1.2 La quinua desde el punto de vista morfológico y bioquímico

Ya que la mayoría de los países andinos tienen una gran tradición en el manejo de los
sistemas agrícolas, como en el caso de la quinua en el mejoramiento, obtención de
variedades, bancos de germoplasma, combate de plagas etc., el Instituto de Ecología
Vegetal de la Fundación Miguel Lillo, junto con la Cátedra de Fisiología Vegetal de la
Facultad de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Tucumán, decidieron
estudiar las bases morfológicas y bioquímicas del estrés en la etapa inicial del desarrollo
de esta especie. Este estudio se realizó principalmente debido a la falta de atención a este
tema, el cual consideramos de gran importancia al momento de elegir las variedades o
especies de Chenopodium que se deben o pueden mejorar y de esta forma apoyar el
desarrollo agronómico de la especie.

No hay duda de que las interrogantes sobre la quinua son muchas, pero aún así
conocemos el potencial de esta especie como fuente alimenticia (González et al., 1989) y
su resistencia a la salinidad (González y Prado, 1992; Gallardo et al., 1997). Por lo tanto,
su potencial en las zonas degradadas o marginales, su resistencia al frío (Halloy y
González, 1993) y su eventual aprovechamiento como fuente de pigmentos atóxicos
(Gallardo et al., 1996 a,b) y saponinas (Prado et al., 1996), e incluso su potencial como
especie promisoria para ser cultivada en el espacio exterior en estaciones orbitales
(Schlick y Bubenheim, 1996) abren una enorme posibilidad para la quinua, que mediante la
ingeniería genética podría ser una de las especies madre de genes para mejorar nuestros
cultivos y otras especies emparentadas.

1.3 El dilema evolutivo de las plantas: transpiración vs. asimilación

Cuando las plantas conquistaron la tierra se enfrentaron al primer estrés: la necesidad de

transpirar vapor de agua y asimilar anhídrido carbónico de la atmósfera. El estrés se
presentó justamente porque tanto la transpiración como la asimilación se realizan por las
mismas estructuras: los estomas. La situación planteada era vital: si la planta abría sus
estomas para tomar CO2 también estaba expuesta a la pérdida de agua; por el contrario, si
cerraba sus estomas para evitar desecarse la asimilación podía disminuir drásticamente.
Así, las plantas se enfrentaban a un problema que debía ser resuelto para poder
conquistar definitivamente su nuevo hábitat. Es evidente que las plantas aprendieron a
resolver este conflicto, pues están presentes en todas las latitudes y altitudes del planeta
en forma exitosa. Es así que las especies vegetales, frente a dos fuerzas antagónicas,
supieron negociar evolutivamente, aprovechar y obtener un beneficio marginal que les
permitió crecer y reproducirse. Incluso nosotros utilizamos este beneficio marginal como
productividad, e incluso hemos llegado a estructurar un sistema socioeconómico conocido
como agricultura y que los ecólogos denominan ecosistemas cultivados.

Lo que se pretende expresar con esta introducción es que desde su origen las plantas se
han enfrentado al estrés: abandonaron la vida acuática para pasar a la vida terrestre, o
dicho de otra manera, dejaron ciertas condiciones ambientales para pasar a otras. Esto es
estrés desde todo punto de vista: el cambio de las condiciones para las cuales los
organismos debe ajustarse estructural y fisiológicamente con el fin de instalarse,
subsistir y luego dejar descendencia. Todas las especies están sometidas a distintos tipos
de estrés debido a la naturaleza cambiante del ambiente, y más aún si consideramos a los
sistemas cultivados en un hábitat como el Altiplano, donde muchas condiciones se tornan
críticas. Por lo tanto, estudiar casos de estrés implica considerar a las especies
estrechamente unidas a su ambiente; para esto, es necesario considerar la teoría de los
sistemas abiertos.

1.4 Las plantas como sistemas abiertos

Antes de profundizar más en este tema, es necesario repasar brevemente un concepto

que es: el de la teoría de los sistemas de la física clásica, así como los postulados de la
física moderna que incluyen la teoría de los sistemas abiertos y alejados del equilibrio o
sistemas en equilibrio dinámico. Estos postulados son muy útiles pues son los que mejor
reflejan a una especie en contacto con su ambiente y por lo tanto mejor la realidad.

Creo que todos conocemos la teoría de los sistemas del físico Ludwig von Bertalanffy
(1979), que si bien fue desarrollada para la física, tuvo y tiene muchas aplicaciones en la
biología. Según esta teoría existen tres clases de sistemas: los aislados, los cerrados y los
abiertos. Un sistema aislado sólo intercambia energía con el medio, por ejemplo la Tierra;
uno cerrado no intercambia ni materia ni energía, por ejemplo un cilindro con gas a
temperatura uniforme es un caso ideal; y uno abierto intercambia materia y energía con el
ambiente, por ejemplo una planta.

Las plantas en su relación con el ambiente en que se desarrollan pueden ser analizadas
mediante la teoría de los sistemas abiertos, es decir sistemas orgánicos complejos que
intercambian materia y energía con su ambiente inmediato. Una hoja de quinua
fotosintetizada intercambia materia, nutrientes del suelo, agua, y energía solar, y a su vez
elimina hacia el ambiente oxígeno, materia orgánica en forma de hojas y exudados
orgánicos (Fig. 1) es decir, cumple con la definición de un sistema abierto. Este sistema
abierto está influenciado por el medio que lo rodea, por lo que todas sus funciones se ven
afectadas de una u otra manera por la temperatura, humedad, disponi-bilidad de agua,
radiación, presión atmosférica, etc. Esto quiere decir que las condiciones que lo rodean
afectan el funcionamiento de este sistema abierto, de manera que una especie cualquiera,
natural o cultivada en un ambiente determinado deberá ajustar sus mecanismos
fisiológicos y morfológicos ante un ambiente cambiante, exhibiendo una respuesta o
comportamiento que se traduce morfológica (altura, tamaño de hoja, productividad, etc.) y
fisiológicamente (respiración y fotosíntesis a ciertos niveles, producción de ciertos
compuestos orgánicos, etc.) que podemos estudiar o investigar con métodos adecuados
para conocer la mejor situación para la producción o productividad.

Los ecosistemas que se desarrollan en gradientes altitudinales están expuestos a cambios

en las condiciones ambientales. Estas gradientes son muy útiles para estudiar las
estrategias que una misma especie utiliza para afrontar estos cambios (Tabla 1).

Tabla 1. Tendencia de algunas variables en los altitudes

Variable Tendencia
Temperatura Disminuye
Presión atmosférica Disminuye
Radiación visible Aumenta
Radiación UV-B Aumenta
Humedad relativa Aumenta
Humedad del suelo Aumenta
Coeficiente de difusión
Disminuye
del CO2

Figura 1. Una planta como sistema

abierto

Es necesario tener en cuenta que la especie puede exhibir varias respuestas al cambio de
condiciones ambientales. Por lo tanto, se debe hablar de posibles respuestas de la planta
frente a un ambiente determinado. No hay que olvidar que existe toda una plasticidad
genética que permitirá a la especie expresarse, dentro de ciertos límites, fenotípicamente,
es decir, expresiones morfológicas que están fuertemente influenciadas por efectos
ambientales tales como la disponibilidad de agua, nutrientes, condiciones de radiación,
temperatura, y otros factores que la llevan en definitiva a obtener una morfología y
fisiología adaptadas a su ambiente (Fig. 2).

Examinemos algunos ejemplos: Una planta de quinua creciendo en Patacamaya o a orillas

del lago Titicaca, en un clima de mucha radiación solar, noches frías, suelo caliente
durante el día, bajas precipitaciones y frecuentes heladas nocturnas, además de crecer en
altura, ajustó sus mecanismos ante estos ambientes y microambientes. En consecuencia,
tendrá una morfología y fisiología determinadas para esas dos condiciones ambientales.

Figura 2. Interacción entre un organismo y su ambiente

A su vez, toda esta expresión depende de su constitución genética. Por lo tanto el cv.
Chucapaca no tendrá la misma morfología y fisiología que el cv. Sajama o Samaranti. Si
esta especie o variedad se cultivara en otra zona con un microclima distinto se puede
esperar un cambio en su expresión fenotípica y en su fisiología, por lo tanto, en su
productividad.

Podríamos hacer el mismo análisis en el caso de la kewiña o queñoa (Polylepis

tarapacana) que crece en la gradiente altitudinal del volcán Sajama en Bolivia, desde los
4.200 m hasta los 5.200 m sobre el nivel del mar, y desde Venezuela hasta Córdoba en
Argentina. Esta especie cambia su tamaño y sus hojas con la altura y en general, su
bioquímica es distinta. Se trata de la misma especie que ajustó sus mecanismos
morfológicos y fisiológicos para enfrentarse a un ambiente particular (González et al.,
1997).

1.5 ¿ Qué es la ecofisiología vegetal ?

A partir de esta introducción podemos definir a la ecofisiología vegetal como una ciencia
de síntesis entre la morfología, fisiología, bioquímica y genética que trata de entender las
respuestas de un organismo frente a un ambiente determinado. Se debe tomar en cuenta
que al hablar de ambiente nos referimos a aquellos con temperaturas día/noche
contrastantes, radiación distinta a lo largo del día, fluctuación de la humedad en los suelos,
diferente calidad de los suelos, etc., es decir, fenómenos a veces difíciles de analizar, por
lo que muchas veces es necesario recurrir a modelos matemáticos y físicos.

Lo que debe quedar claro es que el análisis ecofisiológico es complejo y que necesita la
intervención de varios especialistas. Sin embargo, el adelanto de la ciencia hace que este
enfoque sea cada día más fácil de abordar. Por otro lado, este análisis es necesario para
entender realmente cómo funciona una especie dentro del sistema natural o agrícola.

Dentro de la ecofisiología también se debe considerar el concepto de ruido, el cual es muy

importante en la teoría de los sistemas. Un ruido puede ser definido como cualquier
perturbación que afecta el normal funcionamiento de un sistema (Fig. 3). Desde este punto
de vista en la sociedad moderna hay muchos ruidos que están afectando o que podrían
afectar potencialmente al sistema cultivado. Veamos algunos ejemplos: crecimiento de la
población que compite por espacios, contaminación del agua, suelo y aire, escasez de
agua, debilitamiento de la capa de ozono que ocasiona una mayor entrada de radiación
UVB con efectos directos sobre centros fotosintéticos (Gonzalez, 1997), lluvia ácida, etc.
Siguiendo la teoría de los sistemas podríamos hablar de ruidos en el ambiente, es decir
efectos nuevos que van a tender a alejar el sistema ambiente-planta de las condiciones
óptimas en que se encontraba. Un ejemplo a nivel general es el cambio global que implica,
entre otras cosas, un cambio climático global y que por supuesto afecta tanto a las
especies nativas como a las cultivadas. La ecofisiología trata de entender los efectos de
los ruidos para poder predecir su repercusión a nivel de productividad, un tema
estrechamente relacionado a los sistemas socioeconómicos y por lo tanto de interés para
la humanidad.

Otro capítulo interesante para la ecofisiología que puede dar respuesta son los cultivos de
especies ex-situ, por ejemplo especies tropicales y subtropicales desarrolladas en zonas
templadas, o especies de climas mediterráneos cultivadas en zonas tropicales o
subtropicales. Este cambio de condiciones necesita la ayuda de la ecofisiología y en
particular de la fisiología del estrés para entender las respuestas de las especies a las
nuevas condiciones climáticas o ambientales. Por lo tanto, el estudio del estrés vegetal es
una ciencia que se empieza a proyectar al futuro. Actualmente existe una rama
denominada Estrés fisiológico que se desarrolló justamente para estudiar esa nueva
condición. Otros la llaman Fisiología ambiental.

1.6 Resumen

En este capítulo hemos desarrollado los siguientes conceptos:

a) Concepto de estrés desde que las plantas conquistaron la Tierra

b) Concepto de sistema abierto aplicado a especies vegetales

c) Correlación entre los procesos moleculares, fisiológicos, bioquímicos, morfológicos y

agrícolas

d) Efectos perturbadores o ruidos en el sistema que afectan a nuestra especie en distintos

niveles y que

terminan afectando nuestra producción

e) Desarrollo del estrés fisiológico

2. Estrés

2.1 Concepto de estrés

¿ Cómo podemos definir al estrés ? Levitt (1980) propuso que es "cualquier factor
ambiental potencialmente desfavorable para un organismo viviente". El significado de
estrés en inglés es el de justamente presionar, estrechar, oprimir. Hay que distinguir entre
el agente o factor que produce el estrés y el resultado o alteración causado. Muchas veces
se utiliza el término estrés para indicar ambas cosas. Otros autores denominan agente
estresante o estresor al factor perturbador, por ejemplo una helada, y estrés al resultado
obtenido. El mismo sugirió que se llame "strain" (deformación) a la alteración producida y
"estrés" al efecto o factor.
Se pueden distinguir básicamente dos tipos de estrés: los originados por factores bióticos y
los originados por factores abióticos. Un ejemplo de estrés biótico sería el que ejerce un
conjunto de especies sobre otras especies. Por otro lado, las invasiones producidas por
especies introducidas también provocan estrés en las especies naturales, por ejemplo el
pasto ruso en Argentina o algunas especies como Chenopodium album y C. hircinum, que
fueron declaradas plagas de la agricultura ya que compiten en los campos por nutrientes y
agua con las especies cultivadas.Las invasiones en general constituyen un estrés biótico.

Sistema Planta - Ambiente

Figura 3. Interacción de un organismo con su ambiente y factores stressantes o

ruidos

2.1.1 Estrés por factores abióticos

Entre los principales tipos de estrés por factores abióticos tenemos:

· Térmico (altas y bajas temperaturas (enfriamiento, congelamiento))

· Hídrico (agua en exceso (anegamiento) o sequía)

· Químico (sales, iones, gases, herbicidas)

· Físico (vientos, presiones altas o bajas, sonidos, electricidad, magnetismo, gravedad alta
o baja)

· Radiación (infrarroja, visible, UV, ionizante)

2.1.2 Reacciones ante un factor estresante

¿Cómo reacciona una especie determinada a un factor estresante? Por lo general, se

producen dos tipos de respuestas:

· Deformación elástica, por ejemplo efecto del frío temporal

· Deformación plástica, por ejemplo daños irreversibles por el frío

En este punto se debe introducir el concepto de adaptación o estrategias inherente a los
sistemas vivos. Gracias a este proceso adaptativo las especies han optado por dos
caminos: resistir el efecto de un agente estresante, por ejemplo resisten a las temperaturas
bajas sintetizando sustancias químicas apropiadas, o bien reparan el daño producido. Por
lo tanto, otro de los objetivos de la fisiología del estrés es investigar los mecanismos
(físicos, físico-químicos, bioquímicos, fisiológicos) que se manifiestan en una situación de
estrés y las estrategias que las plantas han desarrollado para evitarlas o contrarrestarlas.
Así se han identificado distintos tipos de estrategias.

2.1.3 Estrategias de las plantas para enfrentar al estrés

a.- Tolerancia ("Stress tolerance"): una especie convive con el estrés, por ejemplo plantas

de la montaña alta que soportan heladas cada noche.

b.- Evitación ("Stress avoidance"): la especie evita de alguna manera al factor estresante,
por ejemplo Polylepis sericea en Venezuela, que evita la formación de hielo debido a la
elevada concentración de solutos.

c.- Escape ("Stress escape"): el organismo ajusta su ciclo biológico de tal manera que
cumple con su ciclo en poco tiempo coincidiendo con las condiciones menos
desfavorables, por ejemplo plantas efímeras, anuales, o plantas del Ártico que florecen por
muy poco tiempo en primavera.

Conocer qué mecanismos o estrategias utiliza la quinua sería toda una línea de
investigación, así como también el saber si emplea un mecanismo único difundido en
todas las variedades, o si cada variedad posee un mecanismo distinto.

2.2 Estrés en plantas

¿ Una planta que crece en suelo salino, se encuentra bajo estrés? Para una especie no
halófita esa cantidad de sales sería letal. Larcher (1987) postuló que siempre y cuando
haya un gasto de energía extra para mantener las funciones vitales o que se recurra a vías
metabólicas especiales para compensar la situación y que se produzcan procesos de
degradación, el organismo está en estrés. Desde este punto de vista es importante
conocer el comportamiento fisiológico de una especie tanto en el laboratorio como en el
campo. Un método de laboratorio, por ejemplo el estudio de la germinación bajo distintas
temperaturas, nos dará el óptimo fisiológico para la germinación, y los estudios de campo
nos darán el óptimo ecológico (Walter, 1960).

El óptimo fisiológico refleja las propiedades funcionales del individuo, y el ecológico se

refiere al margen de variabilidad y capacidad de supervivencia del mismo. El estudio
ecofisiológico implica conocer ambos óptimos. No hay que olvidar que muchas especies
(sobre todo en ecosistemas naturales) crecen en competencia intraespecífica o
interespecífica, es decir que a la competencia por elementos abióticos se le debe sumar la
competencia entre especies.

El enfoque ecofisiológico incluye, en primer lugar, una descripción detallada del ambiente,
es decir, aspectos físicos, climáticos, físico-químicos de la atmósfera circundante, suelo,
agua, etc. Incluye también un estudio del individuo para determinar las características de
su germinación, requerimientos nutricionales, capacidad fotosintética y proceso de
reproducción. Además, se debe conocer el comportamiento del individuo en comunidades,
su interacción, organización espacial y temporal dentro de la comunidad, así como la
producción de materia orgánica en condiciones naturales y experimentales. Conociendo
todos estos aspectos es más fácil discernir cuando una especie está o no en estrés.
2.3 Manifestaciones morfológicas del estrés

Como dijimos al inicio, el comportamiento de una especie resulta de la interacción entre

ésta y el ambiente en el que se desarrolla. El comportamiento así como la actividad
fotosintética resultan tanto de procesos fisiológicos básicos (mecanismos moleculares)
como de una estructura morfológica subyacente (anatomía interna o geometría de la hoja);
es decir, hay una estricta relación estructura-función. Podemos afirmar que una es el
reflejo de la otra, y que ambas se perfeccionaron a lo largo de la evolución.

En general se acepta que las hojas con muchos estomas por unidad de superficie poseen
a su vez un buen mecanismo de refrigeración (hojas del desierto) y una buena asimilación
(hojas de alta y media montaña). Todos sabemos que una hoja está en peligro
permanentemente, pues debe abrir sus estomas e incorporar anhídrido carbónico, pero
simultáneamente puede perder agua por la transpiración. Si este proceso no hubiese sido
controlado a lo largo de la evolución, las plantas perderían tanta agua que se
deshidratarían y morirían. Sin embargo, en un juego de mecanismos morfológicos y
fisiológicos, la planta supo ajustar su estructura (externa e interna) a las funciones
necesarias para su supervivencia (transpiración y toma de gases).

El estudio de las hojas resulta de gran utilidad al momento de enfrentar un estudio de

estrés. La hoja es un órgano de fácil acceso y su anatomía es relativamente sencilla y
manipulable. Como es el órgano por excelencia donde se realiza la fotosíntesis, es el
ejemplo de una maquinaria molecular, estructural y funcional.

De esta manera, si aceptamos que la inter-acción genotipo-medio ambiente produce una

estructura con una función determinada, podemos pensar que cualquier ruido en el
sistema va a afectar tanto a la estructura como a la función. Por lo tanto, cualquier estrés
tendrá una consecuencia estructural, morfológica o funcional. Desde este punto de vista se
facilita el estudio del estrés, pues lo podemos abordar tanto desde el aspecto morfológico
como funcional, y así con técnicas y métodos adecuados, podemos obtener elementos de
razonamiento para dilucidar como está funcionando una especie en un ambiente
determinado.

Un esquema anatómico de hoja (Fig. 4) nos permite visualizar sus partes. Básicamente
presenta dos epidermis: inferior y superior, con cutículas, estomas en la epidermis, un
tejido fotosintético, parénquima en empalizada de células alargadas dispuestas en capas,
un parénquima esponjoso básicamente de almacenamiento, y numerosos espacios aéreos
entre las células. Esta estructura cambia drásticamente ante factores como el estrés
hídrico, salino, lumínico, térmico o contaminantes, los cuales desarrollaremos más
adelante.

Por lo general cuando las plantas crecen en un ambiente de baja temperatura producen
hojas pequeñas, lo cual implica una alta radiación UVB visible. Por otro lado, la
disponibilidad de agua
 Figura 4. Esquema del corte transversal de la hoja

también afecta a las hojas al igual que ciertos nutrientes. El número de estomas es una
variable dependiente tanto de la radiación visible como de la historia hídrica durante el
desarrollo de la planta. El número de hojas, tamaño de la planta, relación entre la materia
seca producida y el área de las hojas también cambian según el factor estresante.

La asimilación fotosintética depende de la temperatura, radiación, estrés hídrico y presión

de gases, entre otros factores. Por otro lado, el efecto de los distintos factores estresantes
también se manifiesta a nivel bioquímico, y según sea la influencia del factor, numerosos
compuestos se sintetizan, por ej. prolina o azúcares soluble sencillos por efecto del frío o
falta de agua; flavonoides por efecto de radiación UVB; y mayor cantidad de carotenoides
por efecto de alta intensidad de luz. De esta manera que el estudio de las láminas foliares
por si solo bajo aspectos moleculares, fisiológicos y morfológicos nos puede proporcionar
una buena pista para el estudio del estrés.

2.4 Estrés hídrico

Sabemos desde hace ya bastante tiempo que la falta de agua limita la productividad de los
ecosistemas naturales y agrícolas. En general, se produce sequía o escasez de agua
cuando el suministro es restringido por falta de lluvias o deficiencias, o bien porque la
capacidad de almacenamiento del suelo no es buena. También puede haber pérdida de
agua por demanda evaporativa de aire. Hay que destacar que el estrés hídrico se debe no
sólo a la falta de agua sino también a las bajas temperaturas o alta salinidad.

No hay que olvidar que el agua es el solvente y transporte universal de las células, que
ejerce un efecto refrigerante en todas las plantas y que además es el donador de
electrones en la reacción de Hill. Por lo tanto, es de esperarse que el estrés por falta de
agua afecte a cualquiera de estos niveles, de modo que podemos pensar que las plantas
están capacitadas para percibir el estrés, transformarlo en un señal y luego responderla.
Hasta el momento, las investigaciones han demostrado la presencia de respuestas
comunes, independien-temente del grupo de plantas que se trate. En el estrés hídrico se
acumulan solutos como prolina y otros aminoácidos, poliaminas, polioles y oligosacaridos,
e incluso se expresan genes a través de proteínas para el frío o sequía que se verán más
adelante en forma detallada. Podemos pensar en respuestas evolutivas y mecanismos
emparentados dependiendo de las especies o variedades.

A continuación presentamos un resumen de las experiencias del efecto de diferentes

frecuencias de riego en el crecimiento de la quinua bajo condiciones de laboratorio.

2.4.1 Efecto del estrés hídrico en la biomasa y crecimiento de la quinua

Objetivos

- Estudiar la influencia del riego diferencial sobre la distribución de biomasa en la quinua

(Chenopodium quinua ).

- Correlacionar las diferencias con variables fisiológicas y morfológicas.

Materiales y métodos

- Semillas de quinua (cv. Sajama).

- Plántulas cultivadas a partir de semillas bajo condiciones de laboratorio.

- Cultivos en macetas de hasta 12 días de desarrollo.

Después de este período de tiempo se dividieron en tres lotes: 1) con riego todos los días
hasta el drenaje; 2) con riego cada 3 días; 3) con riego cada 6 días.

Condiciones de cultivo:

- temperatura = 20 ºC

- fotoperiodo = 13 horas

- intensidad = 250 µmol m2 seg-1

- duración del experimento: 54 días

Resultados

Los resultados obtenidos se sintetizan en las Tablas 2 y 3.

Los resultados demuestran que la quinua se ve afectada tanto por la falta excesiva de
agua como por el anegamiento. Se observa que el mayor contenido de biomasa lo alcanza
en el tratamiento 1 (riego cada 3 días), el cual disminuye si el riego se realiza cada día o
cada 6 días. La misma tendencia se observa si se analizan las producciones de biomasa
en raíces, tallos y hojas.

En el tratamiento 1, la quinua muestra también el mayor contenido de agua (CRA) así

como una mayor área foliar. El parámetro 1/AFE nos indica la inversión de materia
orgánica que la especie realiza para lograr 1 cm2 de hoja. Esta medición es fácil de realizar
e interpretar.

Si analizamos el crecimiento del segundo par de hojas desarrollado bajo los distintos
tratamientos de riego, es evidente que tanto la falta de agua (6 días) como el exceso (riego
cada día), afectan al crecimiento de las hojas (Fig. 5).

A partir de los resultados observados en el crecimiento de las hojas se podría pensar que
la división y el alargamiento celular se ven afectados. Esto se expresó como un efecto en
la hoja y en su biomasa (Tabla 3 y Fig. 5). Se conoce que el estrés leve afecta más el
alargamiento celular que la división celular, tanto en el tabaco como en la soja. Sin
embargo, cuando el estrés es moderado o intenso afecta a la mitosis e incluso afecta la
densidad estomática llegando a la absición de las hojas. También afecta a la parte
reproductora.
La sensibilidad de la hoja al estrés hídrico varía según la edad. La hoja se ve más afectada
en la etapa de crecimiento que cuando ha alcanzado

Tabla 2. Distribución de la biomasa de la quinua cultivada en laboratorio

Frecuencia de Peso seco Peso seco

Peso seco Peso seco
Tratamiento riego total tallos
raíces (mg) hojas (mg)
(días) (mg) (mg)
1 3 424,2 100,7 154,4 151,1
2 1 259,8 60,5 86,8 102,9
3 6 347,6 74,8 126,5 130,7

Tabla 3. Efecto del estrés hídrico en la quinua en el contenido relativo de agua (CRA),
área foliar (AF), área foliar específica (AFE) y número de hojas bajo tres tratamientos
hídricos

Frecuencia de
Tratamiento CRA AF AFE 1/AFE N° de Infl.
riego
riego días (%) (cm2) (cm2/g) (g/cm2) hojas (mg)
1 3 85,9 56,3 369,7 2,70 11 17,8
2 1 78,8 38,7 240,9 4,15 12 9,6
3 6 77,3 53,8 424,7 2,35 11 15,6

su tamaño final. Sin embargo, se ha demostrado que el estrés en hojas maduras es

atenuado mediante el cambio del ángulo de la hoja con lo cual se logra evitar el
calentamiento y la consecuente pérdida de agua. Otra manera de lograrlo, sobre todo en
las gramíneas, es el enrollamiento de las hojas y una orientación vertical, con lo que
disminuye el área expuesta. En C. hircinum y en C. album del género Chenopodium los
movimientos nictinásticos en la posición de las hojas son muy frecuentes y su función
estaría relacionada tanto con fenómenos térmicos como reproductores (Moss et al, 1996).

Según Nobel, uno de los investigadores con mayor conocimiento sobre las relaciones
entre la estructura y la función subyacente, el estrés hídrico puede afectar principalmente
el número de capas de células del clorofiliano o las dimensiones celulares. Esto produce
un efecto a nivel de la superficie interna de la hoja, es decir que la superficie de captación
del CO2, la fotosíntesis y por supuesto el rendimiento también se ven afectados. Una
manera indirecta de medir estos cambios es a través del área foliar específica (AFE: cm2
de hoja/g de peso seco) y su inversa 1/AFE. A una misma superficie de área foliar el
espesor de la hoja puede ser distinto debido justamente a un mayor número de capas de
mesófilo. Lógicamente esto debe ser apoyado por mediciones de espesor de tejidos o al
menos cortes transversales rápidos.

Hasta el momento sabemos que la fotosíntesis se correlaciona negativamente con el

 Area
foliar
(cm2)

Figura 5. Crecimiento de la hoja de quinua bajo distintos tratamientos

hídricos

tamaño de las células del mesófilo, es decir, hay una mayor asimilación fotosintética
cuando las células son mas pequeñas ya que se incrementa la superficie de contacto con
el CO2.

Parámetros como el 1/AFE, espesor de hojas, de empalizada, peso seco y fresco, son
fáciles de medir y en general nos indican que un incremento en ellas se correlaciona con
un incremento en la fotosíntesis tanto en plantas C3 como en C4.Sin embargo, se debe
tener cuidado pues a veces la pubescencia, cutículas, venas muy profusas y tejidos de
conducción pueden llevar a falsas interpretaciones. Hasta el momento la relación entre el
área del mesófilo y el área de la hoja (Am/A) es el mejor indicador de la relación con la
fotosíntesis ya que en este cálculo sólo se toman en cuenta las superficies que realmente
participan.

En general, podemos afirmar que el bajo potencial de agua produce hojas y células del
mesófilo pequeñas, mientras que el número de las capas del mesófilo se incrementa.

No comentaremos en detalle los trabajos realizados sobre dos especies del género
Chenopodium (C. hircinum y C. album) en donde básica-mente se demuestran las
diferencias morfológicas y algunos parámetros bioquímicos de ambas creciendo en el
mismo ambiente. La cita respectiva se encuentra en la bibliografía (Moris et al., 1996)

2.5 Medición del estrés hídrico

En general, existe una escala arbitraria (Hsiao, 1973) para establecer grados de sequía
(Tabla 4).

Tabla 4. Grados de sequía según el descenso de los potenciales de agua y CRA

Contenido Relativo de Agua

Estrés hídrico Potencial de agua
(CRA)
Desciende 0,5 - 0,8
Suave Se reduce entre 8 y 10 %
MPa
Desciende 1,2 - 1,5
Moderado Se reduce hasta un 20 %
MPa
Severo Desciende > 1,5 MPa Se reduce a valores > 20 %
Esto implica la medición de potenciales de agua (generalmente con una Bomba de
Scholander) y la medición simultánea del contenido relativo de agua (CRA) de acuerdo a la
siguiente formula:

CRA = ((PF - PS)/(PT - PS)) x 100

PF: peso fresco; PS: peso seco; PT: peso turgente

Por lo general, se utilizan directamente los valores de potenciales de agua y se trabaja con
esos valores correlacionándolos con otras variables.

2.6 Estrés salino

Existen suelos sódicos con suficiente sodio intercambiable como para llegar a interferir en
el crecimiento de las plantas. Se calcula que aproximadamente 1/3 de la superficie arable
de la tierra es árida o semiárida (4,8 x 109

ha), por lo que se estima que la mitad se ve afectada por la salinidad. Si a esto le
agregamos el incremento de salinización por riegos producidos en muchos lugares del
mundo, nos daremos cuenta por qué se presta tanta atención a la fisiología de las plantas
en dichos ambientes. A esto hay que agregar que la mayoría de especies cultivadas son
sensibles a la sal, motivo por el cual el estudio de los mecanismos de resistencia o
tolerancia en los diferentes tipos de halófitas se ha convertido en una prioridad para poder
entender y mejorar estos mecanismos en las especies que el hombre utiliza como fuente
de alimento.

2.6.1 ¿Cómo definimos un suelo salino?

Para algunos el 6 % de sodio en el primer metro del perfil definiría un suelo sódico. A esto
se le llama porcentaje de sodio intercambiable (ESP). A pesar de que esta definición se
discute, según algunos todo depende de la presencia de arcilla y su interacción con el Mg
y Ca. La taxonomía de suelo utiliza un valor de ESP de 15% o más para definir un
horizonte sódico. Otros autores han observado que de 0,1 a 0,3 % de NaCl en la superficie
del suelo o menos inhibe el crecimiento de las plantas.

Ahora veamos rápidamente lo que sabemos sobre las halófitas. Muchos pastos son
tolerantes o resistentes a la sal, así como también lo son muchas especies superiores
como los Prosopis, Eucalyptus, Melaleuca, y aproximadamente otras 300 especies que
podrían ser utilizadas en beneficio del hombre, como Lycopersicum, Lupinus,
Chenopodium.

Aún dentro de la misma especie hay distintos grados de tolerancia o resistencia a la sal.
Esto nos refiere nuevamente a la plasticidad genética de las especies. Con respecto a este
tema hay que distinguir varios mecanismos por los cuales las especies controlan o
mantienen constante el nivel de sodio en las células y especialmente en el clorofiliano. En
este caso hay una serie de estrategias para el control o resistencia de la salinidad que
resumiremos en el siguiente punto.

2.6.2 Mecanismos y tipos de halófitas

A.- Mecanismos
1.- Evitación
· Crecimiento sólo en estación favorable
· Crecimiento sólo en lugares favorables
· Limitación del crecimiento radicu- lar y absorción en los distintos horizontes
 2.- Evasión
· Selectividad contra el Na o Cl
· Lixiviación de las sales fuera de los tallos
· Desviación de las sales fuera de los tejidos asimilatorios
· Compartimentalización de las sales en células o tejidos
· Translocación de sales a las raíces y excreción por las mismas
· Eliminación de partes viejas de las plantas ("salt-filled organs")
· Excreción por estructuras tipo glandulares en tallos· Glándulas salinas
· Vesículas
3.- Tolerancia
· Incremento de la resistencia de los tejidos, células u organellas a las sales
· Incremento de la suculencia de la hoja
· Incremento de la suculencia de los tallos, reducción de hojas

B.- Tipos de halófitas

No halófitas (N) (presentes en casi todas las especies)
Pseudo halófitas (P) (Juncus)
Recreto-halófitas (X) (Frankenia, Atriplex)
Euhalófitas
Euhalófitas con hojas suculentas (L) (Salsola, Suaeda)
Euhalófitas con tallos suculentos (S) (Salicornia, Halostrachys)

Por lo general, se sabe que el efecto del sodio en las plantas afecta la morfología,
anatomía, ultraestructura y metabolismo de las especies, así como el contenido mineral de
agua y carbohidratos. Veamos rápidamente algunos resultados fisiológicos y morfológicos.

2.6.3 Efecto del estrés salino en la germina-ción de la quinua

El proceso de establecimiento de una planta comienza por la germinación. Si la planta

logra germinar y arraigarse al suelo hay una gran posibilidad de que la especie logre
desarrollarse exitosamente. Por lo tanto, el estudio del proceso de germinación en función
al estrés salino, hídrico, temperatura, cationes y aniones, luz u oscuridad es uno de los
primeros experimentos que se debe desarrollar para entender los mecanismos o
estrategias que las distintas variedades de quinua han desarrollado en los ambientes
andinos (Prado et al., 1995).

El estrés salino puede afectar a las plantas en distintas etapas. El exceso de sales afecta
inexorablemente a la germinación. Para demostrar este efecto nos vamos a remitir a
experiencias en nuestro laboratorio que se realizaron con la quinua y que detallaremos a
continuación:

Objetivos

- Estudiar el efecto combinado de distintas concen- traciones de NaCl y diferentes

temperaturas en la germinación de quinua en el laboratorio.

- Crear hipótesis sobre el efecto de estos factores en la baja germinación observada en el

campo.

Materiales y métodos

- Semillas de quinua (cv. Sajama)

- Condiciones de germinación: Caja Petri con 50 semillas y 2 ml de agua destilada por caja
impregnada en papel Wathman (5 repeticiones)
- Tratamientos: Testigo (0,0 M) y NaCl (0,1; 0,2; 0,3; 0,4 y 0,5 M) a dos temperaturas: 22 y
4 °C

(en cámara controlada electrónicamente)

- Parámetros medidos: Semillas germinadas (radícula > 2 mm), abortadas (germinación

anormal: salida del eje embrionario y no de la radícula), no germinadas, y dormidas

- Conteo: Cada 2 horas durante 28 a 30 horas

- Modelos: Ecuación logística para 22 °C y polinomios de orden n.

Resultados

1.- El porcentaje final de germinación se ve afectado por un incremento en la salinidad y la

disminución de temperatura. En 0.0 M la germinación disminuye de 80 a 22,4 % cuando la
temperatura cambia de 22 a 4°C. La germinación a baja temperatura disminuye con mayor
lentitud que a 22 °C (Fig. 6).

2.- La germinación en función al tiempo disminuye con el incremento de la concentración

salina y a 22 °C sigue un modelo logístico (Fig. 7).

GERMINACION
(%)

Figura 6. Porcentaje final de germinación en función a la

concentración salina. (h) 22 °C; (\) 4 °C

Entre 0.0, 0.1 y 0.2 M la germinación se retrasa pero alcanza casi el mismo porcentaje
final. Desde 0.3 hasta 0.4 M la germinación se retrasa y se reduce. En 0.4 M se reduce
casi en un 50%. A 0.5 M se retrasa aún más pero la reducción es mas significativa
alcanzando menos del 15% de germinación.

3.- El efecto anteriormente mencionado es mas pronunciado a temperaturas bajas. Se

produce un retraso y una reducción en la germinación. Por ej., a 0.0 M las primeras
germinaciones se alcanzan alrededor de las 14 y 16 horas y el porcentaje final llega a 22%
en comparación con el 80% alcanzado
 GERMINACION
(%)

Figura 7. Germinación a distintas concentraciones salinas a

22°C. (h) 0,0 M; (5) 0,1 M; (m) 0,2 M; (n) 0,3 M; (+) 0,4 M;
(s) 0,5 M

a 22 °C. A 0.2 M la germinación se reduce en un 50% con relación a la que se obtiene a

0.0 M (Fig. 8).

Destino de las semillas

Cuando las semillas germinadas, abortadas, no germinadas y dormidas (diferencia entre

las que no germinaron debido a la presencia de sales y las que germinaron después de ser
lavadas con agua) se contabilizan notamos que el destino de las mismas es distinto según
la temperatura y concentración de sodio (Fig.9 y 10).

Resumen

En la Tabla 5 se han resumido las tendencias detectadas en las experiencias de

germinación en la cultivar Sajama.

GERMINACION
(%)

Figura 8. Germinación a distintas concentraciones

salinas a 4°C. (h) 0,0 M; (5) 0,1 M; (m) 0,2 M; (n) 0,3 M;
(+) 0,4 M; (s) 0,5 M
 Figuras 9 y 10. Porcentaje de semillas no germinadas y dormidas
a dos temperaturas en función a la salinidad

Tabla 5. Quinua (cv. Sajama). Tendencia del destino de las semillas a medida que
aumenta la concentración salina a dos temperaturas distintas

Temperatura Germinadas Abortadas Dormidas No germinadas

(°C) (%) (%) (%) (%)
22 Disminuye Disminuye Aumenta Aumenta
4 Disminuye Sin definición Constante Aumenta notablemente

Conclusiones

1.- La germinación de la quinua depende de la temperatura, lo cual se agudiza con la

presencia de cantidades crecientes de NaCl en el medio.

2.- Es evidente que la alta plasticidad de la quinua a dosis crecientes de Na causa que si
bien la germinación se retrasa, la especie ajusta sus mecanismos internos y puede llegar a
germinar aún a concentraciones tan altas como 0.5 M, aunque el porcentaje final resulte
afectado. Esto tiene relación directa con los mecanismos vinculados a la activación de
enzimas ligadas al metabolismo de los azúcares que hemos detectado en nuestro
laboratorio.

3.- El porcentaje de semillas no germinadas depende de la temperatura, es decir, que se

registra un mayor número de semillas no germinadas a bajas temperaturas, pero este
efecto se incrementa con el aumento de salinidad.

4.- Teniendo en cuenta la diferencia entre los porcentajes de semillas no germinadas y

dormidas queda claro que el Na inhibe temporalmente la germinación.

5.- Se demuestra que el efecto de las sales puede ser revertido mediante el lavado con
agua, recuperando así la germinación. Esto significa que las sales no producen la muerte
del embrión sino retrasan mecanismos fisiológicos básicos implicados en la primera etapa
de la germinación.

6.- El mayor porcentaje de semillas no germinadas a bajas temperaturas se debería tanto

al efecto de la temperatura (inhibición del crecimiento) como al efecto salino (fenómenos
osmóticos). Parecería que el efecto de la temperatura es más importante.
7.- Sería necesario realizar los mismos estudios en otras variedades de la misma especie
para comprobar si estas tendencias son iguales o distintas, o si bien en base a estos
estudios superpuestos a

datos climáticos locales sería posible zonificar los lugares aptos para cada variedad.

Consideraciones finales

Un problema que se presenta a menudo con la quinua sembrada en el altiplano es la baja

tasa de germinación observada. A veces es necesario sembrar mas de 100 semillas para
obtener al final sólo unas 5-10 plantas. Por el contrario, la germinación óptima en el
laboratorio oscila, independiente de la variedad, entre el 65 y 80%.

A partir de los datos de nuestro experimento podemos establecer que este fenómeno
podría estar relacionado a dos factores: temperatura y sales, que son comunes en la zona
de montaña alta que precisamente posee suelos pocos desarrollados, ricos en sales y con
una alternancia de temperatura día/noche que llevaría a la baja germinación apuntada.
Esta interacción de temperatura y sales probablemente refleja lo que está sucediendo en
el campo.

2.7 Efecto del NaCl en la morfología de la raíz, tallo y hoja en Prosopis

tamarugo

El efecto del sodio también se manifiesta en especies arbóreas como las del género
Prosopis o algarrobo como se le conoce en Argentina (Rada et al., 1996). Los estudios de
Serrato Valenti et al. (1991) demuestran efectivamente el efecto de este ion en la
morfología de Prosopis tamarugo.

A partir de las Figs. 11, 12 y 13 es evidente que el efecto del sodio sobre la anatomía es
diferente, dependiendo de los órganos. En las raíces se observó una disminución en el
diámetro, la misma que en los haces vasculares. Si la concentración se lleva a 600 mM,
hay una gran desorganización en los tejidos. Sin embargo, en el tallo la situación es
inversa: el diámetro se incrementa a medida que aumenta la concentración de Na. Hay
que destacar también el incremento del número de células en la epidermis. Esto se debe
generalmente a que en las plantas con epidermis0.

Figura 11. Cambios anatómicos a Figura 12. Cambios anatómicos

nivel de la raíz en Prosopis en tallos de Prosopis tamarugo. A:
tamarugo. A: plántulas crecidas plántulas crecidas en ausencia de
 en ausencia de sales y B:400 mM
de NaCl. es: exodermis; co:
parénquima cortical; de:
endodermis; pe: periciclo; sc:
esclerénquima; ph: floema; ca:
cambium; xy: xilema
sales y B: 400 mM de NaCl. ws:
células de almacenamiento de
agua; co: parénquima cortical;
cl: colénquima; sc:
esclerénquima; ph: floema; ca:
cambium; xy: xilema

Figura 13. Cambios anatómicos en folíolos de

Prosopis tamarugo. A: 200 mM de NaCl y B: 400 mM
de NaCl. ad ep: epidermis adaxial; ab ep: epidermis
abaxial; st: estoma; ak: células epidérmicas con
alcaloides; sp: espacios aéreos intercelulares

bi- o multiseriadas, las capas por debajo se comportan como almacenadoras de agua. A
400 mM el cilindro vascular se desorganiza con células del xilema, floema y cambium.

En los folíolos el efecto del sodio se manifiesta en una desorganización de la empalizada y

una disminución en su tamaño.

2.8 Efecto del NaCl en especies sensibles, moderadamente tolerantes y

halófitas

Un método recomendable para probar el efecto de las sales (NaCl) en las respuestas de
las especies es utilizar especies con diferentes grados de sensibilidad al ion sodio (Na). En
ese sentido existen especies sensibles, moderadamente tolerantes y halófitas. Esta prueba
puede resultar útil incluso en diferentes variedades de quinua para obtener una primera
aproximación al grado de sensibilidad de la variedad y planificar su cultivo en
determinadas zonas del altiplano
En un trabajo de Longstreth y Nobel (1979) se utilizaron Phaseolus vulgaris, Gossypium
hirsutum y Atriplex sp. para probar el efecto de la salinidad en la anatomía de la hoja e
incluso su correlación con el intercambio de gases. Uno de los hallazgos de esta
investigación fue que la producción de materia orgánica disminuyó con el incremento de
salinidad. Sin embargo, la respuesta fue distinta según la especie, es decir, según su
tolerancia a la salinidad. Esta disminución fue menor en Atriplex que en el algodón y en el
frejol. Sin embargo, la suculencia (miligramos de agua acumulados por centímetro
cuadrado de superficie de hoja) aumentó en una proporción mayor en Atriplex que en el
algodón o frejol.
A pesar de que los tejidos aumentaron su espesor, especialmente la relación Am/A, la
fotosíntesis decayó en las tres especies (aunque mucho más en el frejol que en el algodón
o en Atriplex) y a pesar que la resistencia del mesófilo disminuyó, la resistencia de sus
células se incrementó.

Desde un punto de vista teórico uno podría pensar que al aumentar la suculencia de la
hoja la fotosíntesis aumentaría; sin embargo, las mediciones demostraron que la
fotosíntesis disminuía. Es evidente que siempre se debe complementar un estudio
anatómico con uno fisiológico para poder realizar un estudio acertado.

Una aplicación práctica de estos estudios es la posibilidad de seleccionar genotipos dentro

de la misma especie con distinta resistencia a la salinidad para ser cultivados en otras
áreas u otras zonas con suelos con diferente grado de salinidad.

Fundación Milguel Lillo, Instituto de Ecología Vegetal, Miguel Lillo 251. 4000 Tucumán, Argentina
Fax: 54-81330868; Correa -E: juango@csnat.unt.edu.ar

Bibliografía

Bertalanffy, L.V. 1979. Perspectivas en la teoría general de sistemas. Alianza Universidad.

166 p.

Gallardo, M., J.A. González y F.E. Prado. 1996a. Efecto de las distintas longitudes de onda
sobre la síntesis de betalaínas en plántulas de Chenopodium quinoa Willd. XXV Jornadas
Argentinas de Botánica. Mendoza (17 al 22 de noviembre), p. 290.

Gallardo, M.G., F.E. Prado y J.A. González. 1996b. Efecto del ClNa sobre el contenido de
betalaínas en Chenopodium quinoa Willd. XXI Reunión Argentina de Fisiología Vegetal.
Mendoza 20 al 22 de marzo, p. 284 - 285.

Gallardo, M., J.A. González y G. Ponessa. 1997. Morfología del fruto y semilla de
Chenopodium quinoa Willd. ("quinua") Chenopodiaceae. Lilloa 39 (1): 71 - 80.

González, J.A., A. Roldán, M. Gallardo, T. Escudero y F. Prado. l989. Quantitative

determinations of chemical compounds with nutritional value from Inca Crops:
Chenopodium quinoa ("quinua"). Plant Foods for Human Nutrition 39: 331 _ 337.

González, J.A. y F. Prado. l992. Germination in relation to temperature and different salt
concentration in Chenopodium quinoa. Agrochimica 36 (1 - 2 ): 101 _ 107.

González, J.A., M. Liberman-Cruz, C. Boero, M. Moris, M. Gallardo y F. Prado. 1997.

Altitudinal variation in UV-B absorbing compounds and chlorophyll contents in leaves of
Polylepis tarapacana (Rosaceae) in the world´s highest open forest. Southern temperate
Biota and Ecosystems. Past, Present and Future. II Southern Connection Congress.
Valdivia (Chile). 6 al 11 de Enero de 1997, p. 155.

González, J.A. 1997. El efecto de la radiación ultravioleta (UVB) sobre los ecosistemas
naturales y cultivados en los países andinos de América Latina: ¿Un nuevo problema
ambiental? En: Forno, R. y M. Andrade (eds). 1997. Naturaleza y Efectos de la Radiación
Ultravioleta y la Capa de Ozono. Pág. 91 - 103. Instituto de Investigaciones Físicas -
Universidad Mayor de San Andrés (La Paz - Bolivia).

Halloy, S. y J.A. González. 1993. An inverse relation between frost survival and
atmospheric pressure. Arctic and Alpine Research 25 (2): 117 _ 123.

Hsiao, T.C. 1973. Plant response to water stress. Ann. Rev. of Plant Physiol. 24: 519- 570.

Levitt, J. 1980. Response of plants to environmental stresses. Water, Salt and other
Stresses. Vol I. pp 129 - 186. Academic Press, NY.

Longstreth, D. J y P.S. Nobel. 1979. Salinity effects on leaf anatomy. Consequences for
photosynthesis. Plant Physiol. 63: 700 - 703.

Moris, M., J.A. González, M. Gallardo y F.E. Prado. 1996. Anatomical, functional
differences and nyctinastic leaf movements in Chenopodium album L. and Chenopodium
hircinum Schrad. (Chenopodiceae). Botanical Journal of the Linnean Society 121 (133 -
141).

Prado, F.E., J.A. González, M. Gallardo, M. Moris, C. Boero y A. Kortsarz. 1995. Changes
in soluble carbohydrates and invertase activity in Chenopodium quinoa ("quinua")
developed for saline stress during germination. Plant. Physiol. (Life Sci. Adv.) 14: 1 - 5.

Prado, F.E., M. Gallardo y J.A. González. 1996. Presence of saponin-bodies in pericarp

cell of Chenopodium quinoa. Willd ("quinua"). BioCell 20 (3): 261 - 266.

Rada, F., A. Azócar, B. Briceño, J.A. González y C. García-Nuñez. 1996. Carbon and
water balance in Polylepis sericea, a tropical treeline species. Trees 10: (218 - 222).

Schlick, G. y D.L. Bubenheim. 1996. Quinua: candidate crop for NASA´s controlled
ecological life support systems. Proceeding of the Third National Symposium New Crops.
Indianapolis, Indiana. Progress in New Crops: 632 _ 640.

Serrato Valenti, G, M. Ferro, D. Ferraro y F. Riveros. 1991. Anatomical changes in

Prosopis tamarugo Phil. seedlings growing at different levels of NaCl salinity. Annals of
Botany 68: 47 - 53.