Raina MacIntyre et al.

Enfermedades Infecciosas (BMC 2017) 17: 553

DOI 10.1186 / s12879-017-2649-5

ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN Acceso abierto

infección respiratoria viral y bacteriana del tracto de

trabajadores de la salud del hospital con el tiempo y la
asociación con síntomas
C. Raina MacIntyre 1,2, Abrar Ahmad Chughtai 1 *, Zhang Yi 3, acebo Seale 1, Peng Yang 3, Joshua Chen 1, Yang Pan 3,
Zhang Daitao 3 y Wang Quanyi 3

Abstracto

Fondo: La colonización bacteriana de las vías respiratorias se describe comúnmente y por lo general cree que es de importancia clínica. El objetivo de este estudio
fue examinar la presencia y el significado de bacterias y virus en el tracto respiratorio superior de cuidado de la salud de los trabajadores (trabajadores sanitarios), y
la asociación con síntomas respiratorios.

métodos: Un estudio de cohorte prospectivo se llevó a cabo en China y 223 trabajadores sanitarios fueron reclutados de clínicas respiratorios y fiebre, pediatría, emergencia /
salas de medicación intensivos. Los participantes fueron seguidos durante 4 semanas (7 de mayo el año 2015 al 4 de junio de 2015) para el desarrollo de la enfermedad
clínica respiratoria (CRI). frotis nasofaríngeos se obtuvieron en la línea base y al final del estudio. Los criterios de valoración primarios fueron la colonización bacteriana
confirmada en el laboratorio y la infección respiratoria viral. Tipos de las siguientes infecciones en los participantes sintomáticos y asintomáticos fueron comparados al
principio o al final del estudio; 1) todas las infecciones bacterianas / virales, 2) la infección bacteriana y co-infecciones bacteriana-virales, con exclusión de virus sólo las
infecciones, y 3) sólo las infecciones bacterianas.

resultados: La colonización bacteriana se identificó en 88% (196/223) de los participantes en el inicio o al final del estudio. Entre estos participantes, 66%
(148/223) sólo tenía la colonización bacteriana mientras que el 22% (48/223) tenían co-infección con un virus. Las bacterias se aislaron de 170 (76,2%)
participantes al inicio del estudio y 127 (57%) de los participantes en el final del estudio. infecciones virales confirmados en laboratorio se identificaron en 53
(23,8%) participantes - 35 (15,7%) a la línea de base y 20 (9,0%) al final del estudio.

síntomas CRI se registraron en 12 participantes (4,5%) y todos tenían un aislamiento bacteria positiva al inicio del estudio ( n = 11) o al final del estudio ( n = 1). Entre
los participantes asintomáticos, 187 (87%) tenían colonización bacteriana o co-infección bacteriana / viral al inicio o al final del estudio. Los virus también se aislaron
a partir de 5 (2,4%) casos asintomáticos. Las tasas de infección por todos los resultados fueron más altos en los participantes sintomáticos, sin embargo, las
diferencias no fueron estadísticamente significativas.

Conclusión: Se aislaron las altas tasas de bacterias y virus en el tracto respiratorio superior de los trabajadores sanitarios del hospital, lo que puede reflejar una mayor

exposición a infecciones respiratorias en el hospital. Aunque las infecciones respiratorias son en su mayoría sintomática, la asociación entre la colonización bacteriana y la

enfermedad sintomática no está claro. En el ámbito de asistencia sanitaria, los trabajadores sanitarios pueden adquirir y transmitir la infección a otros pacientes y el personal

sanitario que les rodean. Se requieren estudios más amplios para explorar riesgos laborales en curso de la infección respiratoria en los hospitales los trabajadores sanitarios.

palabras clave: la colonización, las máscaras, las infecciones respiratorias, control de la infección bacteriana

* Correspondencia: abrar.chughtai@unsw.edu.au
1 Escuela de Salud Pública y Medicina Comunitaria, Medicina UNSW, Universidad de Nueva

Gales del Sur, Nivel 2, Edificio Samuels, Sidney 2052, Australia

Lista completa de información sobre el autor está disponible al final del artículo

© El Autor (s). 2017 Acceso abierto En este artículo se distribuye bajo los términos de la licencia 4.0 de Creative Commons Reconocimiento Internacional
(http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/), que permite el uso ilimitado, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que se dará información al autor (s)
original y la fuente, proporcionar un enlace a la licencia Creative Commons, e indicar si se han realizado cambios. La renuncia Dedicación Creative Commons Public
Domain (http://creativecommons.org/publicdomain/zero/1.0/) se aplica a los datos puestos a disposición en este artículo, a menos que se indique lo contrario.
Raina MacIntyre et al. Enfermedades Infecciosas (BMC 2017) 17: 553
Fondo
La importancia de la búsqueda de bacterias patógenas en el tracto respiratorio
superior es desconocida, ya que se piensa generalmente que muchas personas son
portadores asintomáticos de bacterias que colonizan [1 - 3]. Hasta la fecha, ha
habido muy poca investigación mirando el papel de las bacterias del tracto
respiratorio superior como causa de enfermedad respiratoria leve. trabajadores de
la salud (PS) están en alto riesgo de infección nosocomial con otras infecciones
respiratorias, transmitidos por la sangre y [4 - 6]. Las infecciones respiratorias son la
principal causa de infecciones agudas en humanos. Mientras que la carga de la
enfermedad está bien reconocido en los ancianos y inmunocomprometido
información, limitado existe en el impacto de las infecciones respiratorias en los
trabajadores sanitarios [6 - 8]. Las infecciones nosocomiales entre los trabajadores
sanitarios resultan en mayores tasas de enfermedad, absentismo e incluso la
muerte entre los trabajadores sanitarios [5, 9] y también viene en un gran costo
financiero para el sistema de salud [10]. TS también pueden ser una fuente de
infección en brotes nosocomiales [11]. La transmisión de la gripe de paciente
TS-a-paciente-a-TS y se han identificado en muchos casos, destacando los
trabajadores sanitarios importancia desempeñan en la transmisión del hospital [12].
Diversos grados de nasofaríngeo (NP) la colonización bacteriana son
reportados en individuos sanos, en función de la edad de los participantes, el
sitio de recogida de muestras y el estado de vacunación [13, 14]. Ciertos
factores aumentan el riesgo de portador nasofaríngeo tales como la edad, área
geográfica, estado de vacunación, la inmunidad y la condición socioeconómica
[1, 13 - 15]. Hay datos limitados de los trabajadores sanitarios, y se llevan a cabo
la mayoría de los estudios en los niños, que en general tienen mayores tasas
de colonización NP en comparación con los adultos [3, 16]. organismos
comúnmente aislados son S treptoc occus pneumoniae (neumococo),
Haemophilus influenzae, Moraxella catarrhalis y Staphylococcus aureus [ 17].
Las pruebas de los niños sanos demostró tasa de portadores NP 50% para S.
aureus [ 13], 55 - 69% para steotococos neumonia
[13, 14, 18], 67 - 74% para Moraxella. catarrhalis [ 13, 14] y 57 - 83% para Haemophilus
influenzae [ 13, 14, 18]. En un estudio de pacientes hospitalizados y
ambulatorios niños las tasas globales de positividad de frotis fueron 31,5%
(63/200), con Steotococos neumonia, Haemophilus influenzae
y Grupo A Estreptococo que representan el 22%, 5% y
4,5%, respectivamente [19]. En un estudio realizado en Italia, la tasa de
Steotococos neumonia, Haemophilus influenzae, Moraxella catarrhalis y encontrado
Reclutamiento
3,5%, 11,9% y 4,1% respectivamente carro (total 17.9%) [20]. En los
adultos aborígenes australianas, las tasas de colonización bacteriana
fueron 26%, 23% y 17% para Streptococcus pneumoniae, Haemophilus
influenza una Dakota del Norte Moraxella catarrhalis
respectivamente [14]. las tasas de transporte más bajos de Haemophilus
influenzae ( 0%) y S treptococcus pneumoniae (10,8%) se observaron en un
estudio en China [18]. Un estudio australiano también informó tasa muy baja
(1/315) de steotococos neumonia en pacientes ancianos hospitalizados [21].
Página 2 de 9
El hallazgo de un virus en el tracto respiratorio superior se piensa
generalmente para ser clínicamente significativa. Sin embargo, el significado
de la infección viral asintomática no se ha explorado en la literatura existente y
los virus detectados en el tracto respiratorio superior se asume generalmente
para ser patogénico. Algunos estudios han encontrado que hasta un 1 en 3
sujetos con infección por influenza pueden ser asintomáticos [22], mientras
que también se ha observado infección asintomática por el virus de
parainfluenza [23]. Un estudio también demostró derramamiento de virus
parainfluenza de sujetos sanos durante un período prolongado de tiempo [24].
Si bien existe poca investigación sobre las infecciones virales asintomáticas,
estos casos sugieren que los virus pueden ser transmitidos por los sujetos
asintomáticos sin saberlo. Una mejor comprensión del papel de las infecciones
bacterianas y virales en los trabajadores sanitarios y su asociación con los
síntomas respiratorios se justifica. El objetivo de este estudio fue examinar la
presencia y el significado de bacterias y virus en el tracto respiratorio superior
de los trabajadores sanitarios.
métodos
Un estudio de cohorte prospectivo se llevó a cabo en cuatro hospitales en Beijing,
China. Los participantes fueron personal sanitario del hospital de edades comprendidas
entre 18 y 65 años de las salas respiratorias, salas de pediatría, unidad de cuidados
intensivos, clínicas para pacientes externos (fiebre clínicas especiales en los hospitales
chinos para la gestión de pacientes febriles) y unidades de emergencia. Los
participantes fueron seguidos durante un período de 4 semanas y se les pidió reportar
cualquier síntoma que se desarrollaron durante el período de estudio. El reclutamiento
se inició formalmente el 7 de mayo 2015 y final del seguimiento se completó el 4 de
junio de 2015.
Elegibilidad
Se invitó a los TS (médicos y enfermeras) de las salas seleccionadas de cuatro
hospitales para participar en el estudio. Los trabajadores sanitarios a tiempo
completo, 18 años y más fueron elegibles para su participación en el estudio. Los
participantes fueron excluidos si: [1] no podían o se negaron a dar su
consentimiento; [2] tenían una enfermedad respiratoria actual; rinitis y / o alergia; [3]
trabajar a tiempo parcial o [4] no estaban disponibles para las 4 semanas de
seguimiento.
Información sobre el estudio fue proporcionado a los miembros del personal por los
miembros del personal a nivel de distrito del Centro de Beijing para la Prevención y
Control de Enfermedades (CDPC). personal de los hospitales fueron invitados a asistir a
las sesiones de información, que se realizaron en diferentes momentos del día. hojas de
información y formularios de consentimiento fueron entregados durante estas sesiones y
miembros del personal que les pide que vuelvan los formularios completados si hubieran
accedido a dar su consentimiento y participar en el estudio. Copias adicionales de la hoja
de información del participante también se quedaron con los miembros del personal
designados de
Raina MacIntyre et al. Enfermedades Infecciosas (BMC 2017) 17: 553
cada barrio para pasar a los funcionarios que no pudieron asistir a las
sesiones de información.
La recolección de datos y el seguimiento
Al momento de la contratación, frotis nasofaríngeo basales fueron recogidos por
personal entrenado y probado en el laboratorio de Beijing CDPC. También se
recogieron datos demográficos, clínicos detallados de todos los participantes. Esto
incluyó la edad, sexo, antecedentes de tabaquismo, comorbilidad, estado de
vacunación, medicamentos, uso de equipo de protección personal, la realización de
procedimientos de alto riesgo, antivirales y los resultados de las pruebas de
laboratorio.
Al final de las 4 semanas, se recogió otra serie de frotis nasofaríngeos de
todos los participantes. Una segunda encuesta (salida) se administró al mismo
tiempo a los participantes para recoger información sobre el desarrollo de los
síntomas respiratorios en las 4 semanas anteriores. enfermedad respiratoria
Clínica (CRI) fue definida como dos o más síntomas respiratorios (tos,
congestión nasal, secreción nasal, dolor de garganta o estornuda) o un síntoma
respiratorio y un síntoma sistémico (frío, letargo, pérdida de apetito, dolor
abdominal, músculo o dolor en las articulaciones).
Los principales criterios de valoración fueron:
(1) la colonización bacteriana confirmada por laboratorio en
sintomáticos / sujetos no sintomáticos. Multiplex PCR se utilizó para la
prueba de Streptococcus pneumoniae, Legionella, Bordetella pertussis,
clamidia pneumoniae, Mycoplasma pneumoniae o Haemophilus
influenzae tipo b ( Seegen, Inc., Seúl, Corea).
(2) la infección respiratoria viral confirmada por laboratorio en
/ sujetos no sintomáticos sintomáticos, definidos como la detección
de Los adenovirus, metapneumovirus humano, coronavirus 229E /
NL63 y OC43 / HKU1, Parainfluenzaviruses 1, 2 y 3, virus de la
influenza A y B, virus sincitial respiratorio A y B, o rinovirus A / B por
pruebas de ácido nucleico (NAT) usando una reacción en cadena de
polimerasa multiplex comercial (PCR) (Seegen, Inc., Seúl, Corea) [ 25 ].
extracción y verificación de muestras
, hisopos-plástico shafted de rayón con punta de dobles se utilizaron para
rayar ambas áreas tonsilares y la pared posterior de la faringe de
participantes. Estas muestras fueron transportados inmediatamente
después de la recogida a los laboratorios Beijing CDPC, o se
almacenaron a 4 ° C durante hasta 48 h si se retrasa el transporte. Viral
DNA / RNA se extrajo de cada muestra respiratoria utilizando el Kit Viral
Gen-spinTM (Intron Biotechnology, Inc., Seúl, Corea) según el fabricante ' instrucciones
Humana del Ministerio de Salud y la Universidad de HREC de Nueva Gales
s. La transcripción inversa se realizó usando el Kit RevertAidTM Primera
Strand cDNA Synthesis (Fermentas, ON, Canadá) para la síntesis de
cDNA. Multiplex PCR se llevó a cabo usando el kit de Seeplex® RV12
detección (Seegen, Inc., Seúl, Corea). Una mezcla
Página 3 de 9
de clones de los 12 virus probados se utilizó como una plantilla de control positivo, y
se utilizó agua desionizada estéril como un control negativo. se llevó a cabo el
aislamiento viral por cultivo de células MDCK para algunas de las muestras de
influenza que son influenza NAT positivo. NAT usando una PCR multiplex también
se llevó a cabo en el mismo extracto de ADN / ARN tal como se utiliza para la PCR
viral (Seegen, Inc., Seúl, Corea). procesamiento de muestras, la extracción de ADN /
ARN, amplificación por PCR y análisis de productos de PCR se llevaron a cabo en
diferentes habitaciones para evitar la contaminación cruzada.
Análisis
Las tasas de infecciones co bacterianas, víricas y se midieron al comienzo y al
final del período de estudio y también se compararon en los participantes
sintomáticos y no sintomáticos. Se realizó el análisis teniendo en cuenta tres
resultados. En primer lugar se compararon las tasas de infección bacteriana
todo al principio o al final del estudio, incluyendo co-infecciones bacterianas /
viral, en los participantes sintomáticos y asintomáticos. Luego se compararon las
tasas de infección bacteriana y la coinfección en los participantes sintomáticos y
asintomáticos - cinco casos con sólo las infecciones virales fueron excluidos de
este análisis. Finalmente se compararon las tasas de infección bacteriana única
exclusión de co-infección viral, en los participantes sintomáticos y asintomáticos.
Los criterios de valoración primarios de interés se analizaron mediante modelos
de regresión logística binaria. Se realizaron análisis univariado para la variable
principal de exposición y otras variables tales como la edad, sexo, ocupación,
estado de vacunación, la realización de procedimientos de alto riesgo, el uso de
la máscara, el tabaquismo, las enfermedades preexistentes, síntomas
respiratorios dentro del tipo familiar y de barrio. También se realizaron análisis
multivariados y toda variables se incluyeron en el modelo. Los datos fueron
analizados usando SAS v. 9.4 (SAS Institute Inc., EE.UU.).
Tamaño de la muestra
Tamaño de la muestra se basó en la confianza de 95% y 80% de potencia para detectar
diferencias entre las tasas de colonización bacteriana en individuos sintomáticos y
asintomáticos, si suponemos que el 20% de los trabajadores sanitarios tendrá la
colonización bacteriana. Estas estimaciones se basan en estudios anteriores que
describen las tasas de colonización adultos. El tamaño de la muestra se calculó en Epi
Info 2000 [26]. Con el fin de permitir la pérdida de seguimiento, los miembros del
personal del hospital 220 iban a ser reclutados.
ética aprobación
El protocolo de estudio fue aprobado por el Comité de Ética de Investigación
del Sur (HC14325) Beijing.
resultados
Un total de 223 participantes fueron reclutados de cuatro hospitales y
seguido por 4 semanas. La mayoría de los participantes fueron mujeres
(84,3%), con un título de grado (71,3%) y
Raina MacIntyre et al. Enfermedades Infecciosas (BMC 2017) 17: 553 Página 4 de 9

no fueron vacunados para la influenza (78,5%) durante la temporada de
estudio (Tabla 1). La edad media de los participantes fue de 36,7 años (DE ±
9.7 y el rango 20 - 65 años) y alrededor de la mitad de ellos eran médicos. El
trece por ciento (29/223) de los participantes tenían procedimientos de alto
riesgo al menos un pre-existente condición médica y el 64% (143/223) había
realizadas durante el período de estudio. Las bacterias se aislaron de 170
(76,2%) participantes al inicio del estudio y 127 (57%) de los participantes en
el extremo de la
estudio (Tabla 2). Si se excluyeron co-infecciones, las bacterias se aislaron de
57% de los participantes (128/223) al inicio del estudio y 44% (98/223) en final del
estudio. En general 196 (88%) participantes tenían colonización bacteriana en el
arranque o al final del estudio - 148 participantes (66%) tenían colonización
bacteriana solamente mientras que 48 (22%) participantes tenían co-infección con
un virus (Fig 1a.). Entre el total de participantes, 101 (45,5%) fueron positivos para
las bacterias, tanto en la línea de base y al final del estudio, 68 (30,6%) fueron
positivos al inicio del estudio y negativo en el extremo, 26 (11,7%) fueron
negativos al inicio del estudio y positivo en el final y 27 (12,2%) fueron negativos
en ambos períodos (Fig. 1B). Entre todos los casos positivos bacterianas,

tabla 1 Las características demográficas de los participantes ( n = 223)

Variable Número Precent / Media SD

Steotococos neumonia ( aislado o co-infectadas con Haemophilus influenza)
Género
fue el organismo aislado más comúnmente al inicio del estudio (96%,
Masculino 35 15.7
163/170) y al final del estudio (72%, 91/127). Sesenta y siete casos fueron
Hembra 188 84.3 positivos para steotococos neumonia tanto en la línea de base y al final del
Años 36,7 (± 9,7 SD) estudio -
Profesión 18 a Ward respiratorio (18%, 18/99), 18 de sala de pediatría (38%, 18/47), 9
de las clínicas de la fiebre (29%, 9/31) y 22 de sala de emergencia (48%,
Doctor 104 46.6
22/46 ). Hubo 35 (15,7%) de laboratorio confirmaron infecciones virales que
enfermeras 119 53.4
se encuentran en la línea de base y 20 (9,0%) que se encuentran al final del
Educación
estudio (Tabla 2). Rinovirus / enterovirus fue el patógeno viral más común de
De licenciatura 37 16.6
contabilidad para 24 (10,8%)
Graduado 159 71.3

Postgrado 27 12.1

El nivel de tabaquismo Tabla 2 Los resultados de laboratorio ( n = 223)

Corriente / ex-fumador 11 4.9 Número en la Número% %

línea de base un al final del
Nunca 212 95.1 estudio un

Vacuna contra la influenza Las bacterias aisladas

Sí 48 21.5 steotococos neumonia 98 43.9 38 17

No 175 78.5 Haemophilus influenzae 7 3.1 36 16.1

Condiciones médicas un Streptococcus pneumoniae y sesenta y cinco 29.1 53 23.8

Haemophilus influenzae
Sí 29 13.0
todas las bacterias do 170 76,2 127 segundo 57
No 194 87.0
Solamente las bacterias (no co-infección) 128 57,4 98 43.9
procedimientos de alto riesgo segundo

virus aislado
Sí 143 64.1
Rinovirus / Enterovirus 24 10.8 10 4.5
No 80 35.9
Influenza A (H3N2) 6 2,7 5 2.2
Sala
Rinovirus / Enterovirus / Influenza A 1 0,4 0 0
Respiratorio 99 44.4
(H3N2)
Pediátrico 47 21.1
Otro re 4 1.8 5 2.2
clínicas de la fiebre 31 13.9
todos los virus do 35 15.7 20 9.0
Emergencia / medicina intensiva do 46 20.6
Único virus (sin co-infección) 3 1.3 2 0.9
Hospital
La coinfección 29 13.0 11 4.9
UN 50 22.4 un 101 casos fueron positivos tanto en la línea de base y al final del estudio
segundo Incluyendo 26 nuevas muestras positivas que fueron negativos al inicio del estudio
segundo 55 24.7
do Uno de los participantes no se tomaron muestras al final del estudio. Entre 35 casos al inicio del estudio -

do 57 25.6 14 eran de una sala de neumología, 6 de sala de pediatría, 8 de las clínicas de la fiebre y 7 de la sala de
urgencias. Entre 20 casos al final del estudio eran de 7 sala de neumología, 8 de sala de pediatría, 1 de las
re 61 27.4
clínicas de la fiebre y 4 de urgencias
un Incluyen el asma, la diabetes, inmunosupresión y otra
segundo Incluir la aspiración de las vías aéreas, la intubación endotraqueal, la inducción de esputo, el pecho, la re Al inicio del estudio otro incluye ADV [ 1 ], CoV229E [ 1 ], CoVC229E [ 1 ], Metapneumovirus [ 1 ] Y al final

broncoscopia fisioterapia del estudio otra incluye ADV [ 2 ], CoV229E [ 1 ], CoVC229E [ 1 ], Metapneumovirus [ 1 ]
do 45 casos de emergencia y 1 de cada unidad de medicación intensiva
Raina MacIntyre et al. Enfermedades Infecciosas (BMC 2017) 17: 553
Figura 1 un Las tasas de infecciones co bacterianas, víricas y; segundo La colonización bacteriana al inicio y al final del estudio
y 10 (4,5%) infecciones en la línea base y al final respectivamente. Otros
virus detectados incluidos virus de la influenza adenovirus, coronavirus,
H1N1 y H3N2 y
metapneumovirus humano. Las tasas de coinfecciones bacterianas /
virales eran 13% (29/223) al inicio y 4,9% (11 /
223) en el final del estudio.
Doce participantes (4,5%) desarrollaron enfermedad respiratoria clínica (CRI)
durante el período de estudio de 4 semanas y todos los de estos 12 trabajadores
sanitarios tenían aislamiento de bacterias positivas al inicio del estudio ( n = 11,
incluyendo 4 co-infección con un virus) o al final del estudio ( n = 1). Entre los
participantes asintomáticos, 187 (87%) tenían colonización bacteriana o co-infección
al inicio o al final del estudio. Los virus también se aislaron a partir de 5 (2,4%) de
casos asintomáticos (Tabla 3).
Las tasas de colonización bacteriana se compararon entre los participantes
sintomáticos y no sintomáticos en la Tabla 4. En los tres resultados, las tasas de
colonización bacteriana fueron mayores en los participantes sintomáticos, en
comparación con los no sintomática, aunque las diferencias no fueron
estadísticamente significativas.
Tabla 3 Las tasas de coinfección bacteriana, viral y entre los participantes sintomáticos y asintomáticos
Sintomático (CRI) La colonización bacteriana
Sí (12) 8 (66,7%)
No (213) 140 (66,4%)
Página 5 de 9
En el análisis univariante, las tasas de colonización bacteriana fueron mayores
(OR 0.31, 95% intervalo de confianza 0,12 a 0,75) en las mujeres (90,4%,
170/188) que en hombres (74,3%, 26/35) sin embargo esto no fue
estadísticamente significativa ( Tabla 5). Ninguna otra variable se asocia con la
colonización bacteriana.
Discusión
Encontramos una muy alta tasa de colonización bacteriana en los trabajadores sanitarios,
especialmente Streptococcus pneumoniae, con la fluctuación en las infecciones en un
período de semanas. Casi el 88% de todos los trabajadores sanitarios tenía bacterias
detectadas en la nasofaringe al inicio del estudio, al final del período de estudio, o ambos.
Esta es una tasa mucho más alta de la colonización en comparación con otros estudios de
adultos. Por ejemplo, otros estudios realizados en adultos muestran tasas de 5 - 20% [27,
28]. Hemos demostrado anteriormente sólo el 0,3% de los sujetos de edad avanzada
llevar a neumococo en la nasofaringe. El hallazgo de una tasa tan alta en esta población
TS puede reflejar una mayor exposición a las infecciones respiratorias en el ámbito
hospitalario y confirma el riesgo continuo y permanente a los trabajadores sanitarios en el
ámbito hospitalario.
Infección viral La coinfección hisopo negativo Total
0 4 (33,3%) 0 12 (100%)
5 (2,4%) 44 (20,9%) 22 (10,4%) 211 (100%)
Raina MacIntyre et al. Enfermedades Infecciosas (BMC 2017) 17: 553
Tabla 4 comparar las tasas de colonización bacteriana en los participantes sintomáticos
y no sintomáticos
CRI Tasa de la colonización bacteriana (%) OR
Todas las bacterias positivas al comienzo o al final del estudio (incluyendo bacterias / co-infecciones virales) ( n
= 223) Sí
12/12 100 3,7 (0,19 - 72.55)
sin 184/211 87.2 Árbitro
Todas las bacterias positivas al comienzo o al final del estudio (excluyendo único virus de infección) ( n = 218)
Sí
12/12 100 3,1 (0,16 - 59.69)
sin 184/206 89.3 Árbitro
Sólo infección bacteriana, excluyendo los casos de infección viral y la co-infección ( n = 170) Sí
8/8 100 2,72 (0,13 - 57.84)
sin 140/162 86.4
infecciones respiratorias en los trabajadores sanitarios del hospital son de
particular interés debido al riesgo de transmisión a los pacientes que están
enfermos y / o inmunodeprimidos. Infecciones del tracto respiratorio
generalmente se presentan con síntomas tales como fiebre, taquipnea, falta de
aliento y tos. Sin embargo la relación de la colonización bacteriana de la
enfermedad sintomática no se ha estudiado ampliamente. Encontramos una
muy alta tasa y dinámica de la colonización bacteriana en el personal sanitario
del hospital, con los cambios desde el inicio hasta el final del período de
seguimiento en los individuos con infección, así como los tipos de infección.
La colonización es importante ya que esto puede progresar a la enfermedad invasiva
[1]. La colonización bacteriana puede ser una fuente importante de propagación
horizontal de la infección dentro de la comunidad [1]. Entre 170 trabajadores sanitarios
con resultado bacteriano positivo al inicio del estudio, 68 (40%) se convirtió en negativo
en el final del estudio. remoción natural de bacterias en sujetos asintomáticos y
sintomáticos aún no ha sido estudiado. Las tasas de colonización bacteriana en los
trabajadores sanitarios sintomáticos fueron mayores que en los trabajadores sanitarios
asintomáticos, pero esto no fue significativo. La colonización bacteriana en la mayoría de
los trabajadores sanitarios se resolvió sin ningún tipo de tratamiento o el desarrollo de
los síntomas. Encontramos 12 casos de IRC desarrollaron durante 4 semanas, 11 de los
cuales tenían colonización bacteriana al inicio del estudio. Si derramamiento bacteriana
se produce de forma asintomática, a continuación, una gran cantidad de transmisión no
detectada puede estar ocurriendo en los hospitales. Esto puede ser importante para las
bacterias tales como el neumococo, donde se cree que la transición del carro a la
enfermedad invasiva que ocurra pronto después de la adquisición de la infección. De
interés, se identificaron 5 casos de infección viral asintomática - cuatro rinovirus /
enterovirus y uno de influenza
A (H3N2). Se han realizado pocos estudios sobre la incidencia de la infección
viral asintomática, y de éstos, los resultados son a menudo incompatibles.
Un estudio examinó la tasa de infección asintomática resultante de la
inoculación y se encontró que un tercio de los participantes no desarrollaron
ningún síntoma [23] mientras que un estudio más reciente encontró
Página 6 de 9
la tasa de enfermedad respiratoria atribuible a la infección por influenza a ser 27
las enfermedades respiratorias por cada 100 personas [29]. Nuestros resultados
PAG valor indican una alta tasa de infección asintomática en el momento basal, que es
despejado sin el desarrollo de los síntomas. La importancia clínica de estos
hallazgos aún se desconoce con información limitada sobre la replicación viral y
0,385 la transmisión en sujetos asintomáticos. Es bien sabido que el virus de la gripe
se desprende de las vías respiratorias en el período de incubación en sujetos
asintomáticos, y la infección asintomática también se ha observado con la
infección por virus de la parainfluenza [22]. También se ha encontrado que la
0,463
excreción del virus de la gripe se produce, en promedio, durante 5 días después
de la infección, lo que indica que algunas pruebas positivas podrían haber
estado en los trabajadores sanitarios que se recuperan de la influenza [22].
infecciones virales asintomáticos suponen un riesgo significativo de transmisión
nosocomial de los pacientes y el personal sanitario. Encontramos muchos
0,521
co-infecciones en este estudio. Estudios previos han demostrado que una
infección viral puede facilitar la colonización bacteriana o co-infección con S.
pneumoniae [ 30]. Esto puede ser una preocupación significativa, como tal, la
co-infección se ha asociado con un número significativamente mayor morbilidad
y mortalidad [31]. Un cuerpo creciente de evidencia sugiere que el riesgo de
infecciones respiratorias bacterianas se incrementa por co-infección con virus y
viceversa, sin embargo infecciones de las vías respiratorias bacterianas
generalmente no se considera un importante riesgo laboral. A pesar de los
brotes documentados de Bordetella pertussis, Chlamydia pneumoniae y Mycoplasma
pneumoniae
[32 - 36], hay pocos estudios prospectivos de infecciones bacterianas
respiratorias o la colonización, ni consideración de las implicaciones clínicas
para los trabajadores sanitarios. El riesgo de coinfección ha sido reportado en
las escuelas y guarderías con la posterior transmisión comunitaria [3], pero no
en los trabajadores sanitarios. También se ha sugerido que la infección viral
puede facilitar la colonización bacteriana de las vías respiratorias en particular
con S. pneumoniae. Los estudios en ratones han encontrado que virus de la gripe
infección aumenta la transmisión y la carga de la enfermedad neumocócica [30].
Resultados similares han sido reportados en otros estudios que demuestran
significativamente mayor morbilidad y mortalidad de los casos con el virus de la
gripe co-infección por S. pneumoniae [37]. Esto sugiere que el papel y la
importancia de la infección viral en la nasofaringe pueden ser complejos,
poniendo de relieve la necesidad de seguir investigando en este tema.
Ser un profesional de la salud ha sido identificado como un importante factor de riesgo
para las infecciones respiratorias [38, 39], sin embargo, incluso dentro de los trabajadores
sanitarios, el riesgo varía significativamente. La higiene de manos, uso de equipo de
protección personal (PPE) y trabajando en las unidades de cuidados intensivos (UCI) se
han asociado con el riesgo de la gripe [40]. Curiosamente, no se encontraron factores
tales como el estado de vacunación, la realización de procedimientos de alto riesgo, que
trabajan en las salas de pediatría y respiratorias y el tabaquismo a ser significativo en la
predicción de la colonización bacteriana en este estudio. Tabaquismo, vacunación contra
la influenza
Raina MacIntyre et al. Enfermedades Infecciosas (BMC 2017) 17: 553 Página 7 de 9

Tabla 5 El análisis univariante y multivariante ( n = 223)

Variable La colonización bacteriana Tarifa OR (95% CI) AOR (95% CI) PAG valor

CRI

Sí 12/12 100 3,72 (0,19-72,55) 3,64 (0,22-60,36) 0,367

No 184/211 87.2 Árbitro Árbitro

Género

Masculino 26/35 74.3 0,31 (0,12 a 0,75) 0,33 (0,11 a 1,01) 0,052

Hembra 170/188 90.4 Árbitro Árbitro

Años 0,97 (0,93 a 1,02) 0,98 (0,93 a 1,03) 0,549

Profesión

Doctor 89/104 85.6 0,66 (0,30 a 1,49) 0,92 (0,32 a 2.59) 0,869

enfermeras 107/119 89.9 Árbitro Árbitro

El nivel de tabaquismo

Corriente / ex-fumador 8/11 72.7 0,34 (0,08 a 1,37) 0,54 (0,12 a 2,42) 0,418

Nunca 188/212 88.7 Árbitro Árbitro

Vacuna contra la influenza

Sí 42/48 87.5 0,95 (0,36 a 2,52) 0,69 (0,26 a 1,86) 0,463

No 154/175 88

Condiciones médicas un

Sí 25/29 86.2 0,84 (0,27 a 2,63) 0,77 (0,24 a 2,46) 0,664

No 171/194 88,1 Árbitro Árbitro

procedimientos de alto riesgo segundo

Sí 124/143 86.7 0,72 (0,30 a 1,74) 0,72 (0,26 a 2,01) 0,528

No 72/80 88.9 Árbitro Árbitro

el uso de mascarillas

Sí 172/196 87.8 0,90 (0,25 a 3,20) 0,83 (0,24 a 2,82) 0,765

No 24/27 88.9 Árbitro Árbitro

Sala

Respiratorio 81/99 81.8 Árbitro Árbitro

Pediátrico 44/47 93.6 3,26 (0,91-11,68) 2,72 (0,78 a 9,47) 0,117

clínicas de la fiebre 29/31 93.5 3,22 (0,70-14,75) 2,62 (0,56-12,24) 0,221

Emerg / UCI do 42/46 91.3 2,33 (0,74 a 7.38) 2,52 (0,77 a 8,24) 0,126

negrita muestran resultado significativo

un Incluyen el asma, la diabetes, inmunosupresión y otra
segundo Incluir la aspiración de las vías aéreas, la intubación endotraqueal, la inducción de esputo, el pecho, la broncoscopia fisioterapia
do 45 casos de emergencia y 1 de cada unidad de medicación intensiva

estado y Ward tipo en los hospitales han sido previamente identificados como
factores de riesgo para la infección respiratoria en diversos grupos [40, 41]
Sin embargo, nuestros hallazgos sugieren que estos factores de riesgo
pueden no ser absolutos y pueden variar en diferentes situaciones. El efecto
de la vacunación también necesita ser estudiado. Algunos estudios muestran
que la vacunación neumocócica puede reducir la colonización con infección
neumocócica vacuna-serotipo, aunque sustitución por otras cepas reduce el
efecto general [1]. Estudios anteriores demostraron que mascarillas médicas
y respiradores reducen el riesgo de infecciones respiratorias bacterianas [42],
que apoya aún más la ocurrencia de transmisión nosocomial de bacterias.
Las limitaciones de este estudio incluyen que no hemos probado para la infección
bacteriana o viral en el momento de los síntomas reportados. Esto confirmaría que una
infección fue la causa del desarrollo de los síntomas y también asegurarse de que no
hay otras infecciones se perdieron dentro de las 4 semanas. Nuestro tamaño de la
muestra también puede haber sido demasiado pequeño para detectar diferencias en la
colonización entre los sujetos sintomáticos y asintomáticos, o para el análisis de los
factores de riesgo como el tabaquismo y la enfermedad subyacente ya que había muy
pocos participantes en estas categorías. Fuimos incapaces de reclutar el tamaño de la
muestra inicialmente previsto por lo que se justifica un estudio a mayor escala. El
periodo de seguimiento de 4 semanas seleccionado fue el período máximo de
seguimiento posible dentro de los recursos disponibles
Raina MacIntyre et al. Enfermedades Infecciosas (BMC 2017) 17: 553
para el estudio, pero un seguimiento más largo sería valioso. Por último, estos resultados
no pueden ser generalizados debido a la variación de la distribución geográfica de los
patógenos y absorción de la vacuna según el país.
conclusiones
En resumen, hemos encontrado tasas muy altas (casi el 88%) de la colonización
bacteriana, la infección viral y co-infecciones en el personal sanitario de hospitales,
mucho más altas que las tasas descritas anteriormente en adultos. La mayoría de los
estudios muestran que los adultos tienen tasas mucho más bajas que los niños, sin
embargo, las tasas hemos demostrado superado incluso las tasas de colonización en
niños, posiblemente como consecuencia de los hospitales como ajuste de alta
exposición. infecciones de las vías respiratorias también eran dinámico y cambiante en el
tiempo, con diferentes trabajadores sanitarios infectados al inicio del estudio y el final del
estudio, con diferentes patógenos. No se pudo determinar la relación de los síntomas
hasta la colonización debido a un tamaño de muestra pequeño, pero sugerimos se
necesitan estudios más grandes. Nuestros resultados sugieren que hay un riesgo en
curso continuo de infección respiratoria en los hospitales de los trabajadores sanitarios.
abreviaturas
CDPC: Centro para la Prevención y Control de Enfermedades; CRI: Enfermedad respiratoria clínica; TS:
Asistente sanitario; UCI: Unidad de Cuidados Intensivos; NAT: pruebas de ácido nucleico; NP: nasofaríngeo;
PCR: Polymerase Chain Reaction; PPE: Equipo de Protección Personal
Expresiones de gratitud
Gracias al personal del Centro de Control de Enfermedades y el personal de los hospitales de Beijing. También
reconocemos el apoyo del personal que participó en este estudio.
Fondos
Este estudio fue apoyado por el Consejo de Investigación Médica de Australia (Grant # 630787) y el
Centro de Investigación de Excelencia (Grant # APP1107393) Australian National Health &.
La disponibilidad de datos y materiales
Todos los datos generados o analizados durante este estudio se incluyen en este artículo publicado.
autores ' contribuciones
CRM: investigador principal, responsable de la concepción y diseño del estudio y redacción del
manuscrito; AAC y JC: análisis de datos y escribir el primer borrador del manuscrito; YZ y PY:
implementación y gestión de bases de datos; SA, DZ, YP: contratación y formación, revisión de
manuscritos; QW: aplicación, la contribución al diseño, análisis y elaboración de papel. Todos los
autores leyeron y aprobaron el manuscrito final.
la aprobación ética y el consentimiento para participar
El protocolo de estudio fue aprobado por el Comité de Ética de Investigación Humana del Ministerio de
Salud y la Universidad de HREC de Nueva Gales del Sur (HC14325) Beijing. Consentimiento fue tomado
de todos los participantes antes del inicio del estudio.
El consentimiento para la publicación
No aplica.
Conflicto de intereses
Todos los autores han completado el formulario de interés en competencia Unificado (a petición
del autor correspondiente) y declarar que;
1. Profesor C. Raina MacIntyre: Raina MacIntyre ha celebrado una unión de Grant Consejo de
Investigación Australiano con 3 M como el socio de la industria, por
Página 8 de 9
investigador impulsado la investigación. 3 M también han contribuido los suministros de mascarillas y respiradores
para los ensayos clínicos impulsados ​por los investigadores. Ha recibido becas de investigación y pruebas de
laboratorio como apoyo en especie de Pfizer, GSK y Bio-CSL para la investigación impulsada por los
investigadores.
2. El Dr. acebo Seale tenía una Salud Pública becas de formación basado NHMRC australiano en el
momento del estudio (1.012.631). También ha recibido financiación de los fabricantes de vacunas
de GSK, bio-CSL y Saniofi Pasteur para la investigación y presentaciones impulsado por los
investigadores.
3. Dr. Abrar Chughtai tenía pruebas de filtración de máscaras por 3 M para PhD.
El resto de autores declaran que no tienen intereses en conflicto y no tienen intereses no
financieros que pueden ser relevantes para el trabajo presentado.
Editor ' s Nota
Springer Naturaleza se mantiene neutral con respecto a las reclamaciones jurisdiccionales en los mapas
publicados y afiliaciones institucionales.
datos del autor
1 Escuela de Salud Pública y Medicina Comunitaria, Medicina UNSW, Universidad de Nueva Gales del Sur,
Nivel 2, Edificio Samuels, Sidney 2052, Australia. 2 Facultad de Servicio Público y Soluciones para la
Comunidad, Universidad del Estado de Arizona, Phoenix, AZ, EE.UU.. 3 El Centro de Beijing para la Prevención
y Control de Enfermedades, Pekín, China.
Recibido: 10 May 2017 Aceptado: 28 Julio 2017
referencias
1. Bogaert D, De Groot R, Hermans PW. Streptococcus Pneumoniae colonización: la clave para la enfermedad
neumocócica. The Lancet Infect Dis. 2004; 4 (3): 144 - 54.
2. Faden H, Duffy L, Wasielewski R, Wolf J, Krystofik D, Tung Relación Y. entre la colonización de la
nasofaringe y el desarrollo de la otitis media en los niños. pediatría Tonawanda / Williamsville. J
Infect Dis. 1997; 175 (6): 1440 - 5.
3. Givon-Lavi N, Fraser D, Porat N, Dagan R. Spread de Streptococcus pneumoniae y resistente a los
antibióticos de S. pneumoniae de los asistentes centro de cuidado de día a sus hermanos pequeños. J
Infect Dis. 2002; 186 (11): 1608 - 14.
4. Henkle E, Irving SA, Naleway AL, Gaglani MJ, bola S, S Spencer, et al. Comparación de la gripe
confirmada por laboratorio y noninfluenza enfermedad respiratoria aguda en el personal de salud
durante la temporada de influenza 2010-2011. Infect Control de Hosp Epidemiol. 35 (5): 538 - 46.
5. Klevens RM, Edwards JR, Richards CL, Horan TC, Gaynes RP, Pollock DA, et al. La estimación de infecciones y
muertes asociadas a la atención de salud en los hospitales de Estados Unidos,
2002. Rep Salud Pública 2007; 122 (2): 160. - 6.
6. Komitova R, Kunchev A, Mihneva Z, transmisión Marinova L. nosocomial del sarampión entre los
trabajadores de la salud, Bulgaria, 2010. Euro Surveill. 2011; 16: 15.
7. Bellei N, E Carraro, Perosa AHS, Benfica D, Granato CFH. Las infecciones por influenza y rinovirus entre los
trabajadores de la salud. Neumología. 2007; 12 (1): 100 - 3.
8. Hosoglu S, Tanrikulu AC, Dagli C, Akalin S. tuberculosis entre los trabajadores de la salud en un
período corto de trabajo. Am J control Infect. 2005; 33 (1): 23 - 6.
9. Sepkowitz KA. Las infecciones adquiridas en el trabajo en trabajadores de la salud: la parte I. Ann Intern
Med. 1996; 125 (10): 826 - 34.
10. Scott RD. Los costos médicos directos de las infecciones asociadas a la salud en los hospitales de Estados Unidos
y los beneficios de la prevención. 2009.
11. Alexander E, Travis S, Booms C, Kaiser A, Fry N, Harrison T, et al. brote de tos ferina en una unidad
neonatal: identificación de un trabajador de la salud como la fuente probable. J Hosp Infect. 2008; 69
(2): 131 - 4.
12. Berg HF, Van Gendt J, Rimmelzwaan GF, Peeters MF, la infección por influenza Van Keulen P. nosocomial entre
pacientes vacunados con post-influenza con enfermedades pulmonares graves. J Infect. 2003; 46 (2): 129 - 32.
13. Jourdain S, Smeesters PR, Denis O, Dramaix M, Sputael V, Malaviolle X, et al. Las diferencias en el
transporte nasofaríngeo bacteriana en niños en edad preescolar de diferentes orígenes
socioeconómicos. Clin Microbiol Infect. 2011; 17 (6): 907 - 14.
14. Mackenzie GA, Leach AJ, Carapetis JR, Fisher J, Morris PS. Epidemiología de transporte nasofaríngeo de
patógenos bacterianos respiratorios en niños y adultos: encuestas transversales en una población con altas
tasas de enfermedad neumocócica. BMC Infectious Diseases. 2010; 10: 304.
15. García-Rodríguez JA, Fresnadillo Martínez MJ. Dinámica de la colonización nasofaríngea por
posibles patógenos respiratorios. J Antimicrob Chemother. 2002; 50 (Suppl S2): 59 - 73.
Raina MacIntyre et al. Enfermedades Infecciosas (BMC 2017) 17: 553 Página 9 de 9

Ingvarsson
dieciséis. L, Lundgren K, scuela J. La flora bacteriana en la nasofaringe en niños sanos. Acta 40. Marshall C, Kelso A, McBryde E, Barr IG, Eisen DP, Sasadeusz J, et al. Pandémica (H1N1) 2009 de
Otolaryngol. 1982; 93 (sup386): 94 - 6. riesgo para los trabajadores de salud de primera línea. Emerg Infect Dis. 2011; 17 (6): 1000.

17. Watson K, Carville K, Bowman J, Jacoby P, Riley TV, Leach AJ, et al. carro bacteriana del tracto respiratorio
superior en niños aborígenes y no aborígenes en una zona semi-árida de Australia Occidental. Pediatr 41. Loeb M, McGeer A, M McArthur, Walter S, Simor AE. Los factores de riesgo para la neumonía y otras infecciones

Infect Dis J. 2006; 25 (9): 782 - 90. de las vías respiratorias inferiores en ancianos residentes de centros de atención a largo plazo. Arch Intern Med.

18. Sung RY, Ling JM, Fung SM, Oppenheimer SJ, Crook DW, Lau JT, et al. Transporte de 1999; 159 (17): 2058 - 64.

Haemophilus influenzae y Streptococcus pneumoniae en niños sanos chinos y 42. MacIntyre CR, Wang Q, Rahman B, Seale H, Ridda I, Gao Z, et al. La eficacia de las mascarillas y respiradores en la

vietnamitas en Hong Kong. Acta Pediatr (Oslo, Noruega: 1992). 1995; 84 (11): 1262 - 7. prevención de las vías respiratorias superiores colonización bacteriana y co-infección en trabajadores de la salud

del hospital. Anterior Med. 2014; 62: 1 - 7.

19. Dhakal R, Sujatha S, Parija SC, Bhat BV. La colonización asintomática de las vías respiratorias superiores por
potenciales patógenos bacterianos. Indian J Pediatr. 2010; 77 (7): 775 - 8.

20. Principi N, Marchisio P, Schito GC, Mannelli S. Los factores de riesgo para el transporte de patógenos
respiratorios en la nasofaringe de los niños sanos. Pediatr Infect Dis J. 1999; 18 (6): 517 - 23.

21. Ridda I, Macintyre C, Lindley R, McIntyre P, Brown M, Oftadeh S, et al. La falta de transporte neumocócica en
los ancianos hospitalizados. Vacuna. 2010; 28 (23): 3902 - 4.

22. Carrat F, Vergu E, Ferguson NM, Lemaitre M, Cauchemez S, Leach S, et al. Las líneas del tiempo de infección

y la enfermedad de la gripe humana: una revisión de los estudios de exposición voluntaria. Am J

Epidemiol. 2008; 167 (7): 775 - 85.

23. Kapikian AZ, Chanock RM, Reichelderfer TE, Ward, TG, Huebner RJ, Bell JA. La inoculación de
voluntarios humanos con virus de parainfluenza tipo 3. JAMA. 1961; 178 (6): 537 - 41.

24. Muchmore HG, Parkinson AJ, Humphries JE, Scott ES, DA MI, Scott LV, et al. virus de la parainfluenza
persistente derramamiento durante el aislamiento en el Polo Sur. Nat. 1981; 289 (5794): 187 - 9.

25. Carrat F, Sahler C, Rogez S, Leruez-Ville M, Freymuth F, Le Gales C, et al. la carga de la enfermedad de la
gripe: las estimaciones de un estudio prospectivo nacional de los contactos familiares en Francia. Arch
Intern Med. 2002; 162 (16): 1842 - 8.

Centro 26. para el Control y la Prevención de Enfermedades (CDC). Epi Info ™ 2017 [Disponible

a partir de: https://www.cdc.gov/epiinfo/index.html.

27. Hendley JO, Sande MA, Stewart PM, Gwaltney JM Jr. Spread de Streptococcus pneumoniae en
familias. I. tarifas de transporte y distribución de los tipos. J Infect Dis. 1975; 132 (1): 55 - 61.

28. Regev-Yochay G, Raz M, Dagan R, Porat N, Shainberg B, Pinco E, et al. portador nasofaríngeo de
Streptococcus pneumoniae por los adultos y los niños en entornos comunitarios y familiares. Clin
Infect Dis. 2004; 38 (5): 632 - 9.
29. Hayward CA, Fragaszy EB, Bermingham A, Wang L, Copas A, Edmunds WJ, et al. Comparada carga
comunidad y la gravedad de la gripe estacional y pandémica: resultados del estudio de cohorte Flu
Watch. The Lancet Respir Med. 2 (6): 445 - 54.

30. Diavatopoulos DA, Corto KR, Precio JT, Wilksch JJ, Brown LE, Briles DE, et al. Influenza a virus facilita
la transmisión y la enfermedad de Streptococcus pneumoniae. FASEB J. 2010; 24 (6): 1789 - 98.

31. Klugman KP, Chien YW, Madhi SA. La neumonía neumocócica y la gripe: una combinación mortal.
Vacuna. 2009; 27: C9 - C14.
32. Kim EK, Youn YS, Rhim JW, Shin MS, Kang JH, Lee KY. Comparación epidemiológica de tres
epidemias de neumonía por micoplasma pneumoniae en un solo hospital más de 10 años. Corea J
Pediatr. 2015; 58 (5): 172 - 7.
33. Hastings DL, Harrington KJ, Kutty PK, Rayman RJ, Spíndola D, Diaz MH, et al. Mycoplasma
pneumoniae brote en un centro de atención a largo plazo - Nebraska,
2014. MMWR Morb Mortal Wkly Rep 2015; 64 (11):. 296 - 9.
34. cuna L, M Matrat, Njamkepo E, S Aberrane, Housset B, Guiso N. nosocomial tos ferina
brote entre pacientes adultos y trabajadores de la salud. Infect Control de Hosp
Epidemiol. 2004; 25 (11): 995 - 7.
35. Hyman CL, Roblin PM, Gaydos CA, Quinn TC, Schachter J, Hammerschlag MR. Prevalencia de
transporte nasofaríngeo asintomática de Chlamydia pneumoniae en adultos subjetivamente sanos:
evaluación por cadena de la polimerasa de inmunoensayo y la cultura de reacción-enzima. Clin Enviar su manuscrito a la próxima BioMed Central y que le
Infect Dis. 1995; 20 (5): 1174 - 8.
ayudará a cada paso:
36. Conklin L, Adjemian J, Loo J, Mandal S, Davis C, Parques S, et al. La investigación de un brote de • Aceptamos consultas previas a la presentación

Chlamydia pneumoniae en un centro penitenciario federal en Texas. Clin Infect Dis. 2013; 57 (5): 639 - • Nuestra herramienta de selección de ayuda para hallar la revista más relevante
47.
• Proporcionamos una asistencia permanente al cliente
37. Klugman KP, Chien YW, Madhi SA. La neumonía neumocócica y la gripe: Una combinación
mortal. Vacuna. 2009; 27 (Suplemento 3 (0)): C9 - C14. • presentación en línea conveniente
38. Kuster SP, Shah PS, Coleman BL, Lam PP, Tong A, Wormsbecker A, et al. La incidencia de la • minuciosa revisión por pares
gripe en adultos sanos y trabajadores de la salud: una revisión sistemática y meta-análisis. Más
• La inclusión en PubMed y todos los servicios de indexación
uno. 2011; 6 (10): e26239.
39. Weber DJ, Rutala WA, Schaffner W. Lecciones aprendidas: la protección de los trabajadores de la salud frente a • Máxima visibilidad para su investigación
los riesgos de enfermedades infecciosas. Care Med Crit. 2010; 38: S306 - S14.
Enviar su manuscrito en
www.biomedcentral.com/submit