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Por: ngela Baeza Serrano Empresa: Grupo Aguas de Valencia, Gran Va Marqus del Turia, 19. CP46005 Valencia.

Espaa Tesina de Master en Ingeniera Ambiental: Estudio de morfotipos de Nostocoida limicola con la tcnica FISH asociados a problemas de espumas por Microthrix en EDARs. Universidad Politcnica de Valencia. Directores: Jos Luis Alonso Molina y Gonzalo Cuesta Amat ESTUDIO DE MORFOTIPOS DE Nostocoida limicola CON LA TCNICA FISH ASOCIADOS A PROBLEMAS DE ESPUMAS POR Microthrix EN EDARs La formacin de espumas biolgicas (foaming) en las plantas de fangos activos es un problema altamente extendido. Las bacterias hidrofbicas como Microthrix y los actinomicetos nocardioformes que contienen cidos miclicos (Mycolata), tradicionalmente han sido consideradas como las principales causantes de problemas de foaming. En concreto, Microthrix es la responsable ms frecuente de los problemas de separacin slido-lquido en los fenmenos de bulking y foaming, en especial en estaciones depuradoras de aguas residuales (EDAR) con eliminacin de nutrientes (Wanner, 1994; Seviour et al., 1994; Eikelboom et al., 1998; Jenkins et al., 2004). En diferentes estudios se est sealando la importancia de otro tipo de microorganismos que, aunque no son hidrofbicos pueden proliferar solos o asociados a stos. Estos microorganismos parecen ser tambin responsables de la formacin de espumas en las plantas de fangos activos al crecer en el licor de mezcla y posteriormente acumularse en cantidades considerables en la espuma. Entre ellos se encuentra el morfotipo Nostocoida limicola (Seviour y Blackall, 1999). El hecho de que estos microorganismos aparezcan con frecuencia asociados a Microthrix, as como su incorrecta identificacin mediante los mtodos tradicionales, ha supuesto que a menudo se subestime su papel en la formacin de espumas biolgicas (Lemmer et al., 2005). La diversidad de estos organismos tambin explica la inconsistencia de los informes de los operadores de planta a cerca del xito de las medidas probadas. El actual conocimiento microbiolgico de estas bacterias menos famosas nos fuerza a admitir soluciones pragmticas. A pesar de que la aplicacin de mtodos moleculares ha incrementado sustancialmente la comprensin de la filogenia de algunas de las bacterias filamentosas causantes de los fenmenos de bulking y foaming en EDARs de fangos activos, algunas como Nostocoida limicola, continan siendo bastante desconocidas. Esta bacteria fue descrita por primera vez por van Veen en 1973. Posteriormente se consider que inclua tres morfotipos: Nostocoida limicola I, Nostocoida limicola II y Nostocoida limicola III. Los 3 morfotipos consisten en clulas esfricas-discoidales en cadenas, pero se distinguen unos de otros en base a su tamao celular y en la apariencia general del filamento. As Nostocoida limicola I tiene el tamao celular ms pequeo, de 0,6 a 0,8m de dimetro, Nostocoida limicola II de 1,2 a 1,4m y Nostocoida limicola III es la de mayor tamao, de 1,6 a 2m de dimetro. Algunos estudios llevados a cabo en todo el mundo indican que estas bacterias filamentosas estn ampliamente extendidas (Wanner et al., 1998; Seviour y Blackall, 1999). Se han encontrado de forma abundante en Italia, Australia y en la Repblica Checa. En la Comunidad Valenciana aparecen con frecuencia, si bien no lo hacen como
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especie dominante. Generalmente no hay muchos intentos de distinguir entre los tres morfotipos en estos estudios. La conclusin general hasta no hace mucho ha sido que Nostocoida limicola es una bacteria simple con tres variantes diferenciadas en sus tamaos. Gracias al desarrollo de los mtodos moleculares y tcnicas como la micromanipulacin y la Hibridacin in situ fluorescente (FISH), se han llevado a cabo estudios como los de Liu et al. (2000), Seviour et al. (2002) y Levantesi et al. (2004), que han demostrado que los morfotipos Nostocoida limicola son bacterias no relacionadas filogenticamente, pertenecientes al menos a cinco phyla diferentes: Alfaproteobacteria, Actinobacteria, Firmicutes, Planctomycetes y Chloroflexi. Por lo tanto el trmino genrico Nostocoida limicola comnmente utilizado por los microbilogos en los estudios de fangos activos que intentan resolver las relaciones causa-efecto para controlar los problemas de bulking y foaming, es claramente engaoso. En diversos manuales se relaciona la aparicin de estas bacterias con condiciones de baja carga msica, septicidad y bajos niveles de oxgeno disuelto (OD). Sin embargo, es arriesgado asociar determinados parmetros a la aparicin del morfotipo Nostocoida limicola. Especies diferentes previsiblemente presentarn diferentes caractersticas ecofisiolgicas, por lo que no tiene sentido aplicar estrategias de control dirigidas a parmetros asociados a la presencia del morfotipo si, como demuestran los estudios ms recientes, ste incluye diferentes especies. El primer paso para una gestin eficaz del problema es, por tanto, la correcta identificacin y cuantificacin de los microorganismos, imposible de realizar mediante caractersticas morfolgicas y tinciones diferenciales y de estructuras especficas. Una vez identificados los microorganismos causantes del problema, ser ms sencillo aplicar estrategias de control especficas si las hubiera, o indagar a cerca de nuevos mtodos de control. As pues, el objetivo de este trabajo es aplicar la tcnica FISH a muestras ambientales de tres EDARs con sistemas de fangos activos de la Comunidad Valenciana con problemas eventuales de espumas, para la identificacin y cuantificacin de los morfotipos de N. limicola asociados a Microthrix. De esta forma se pretende determinar la importancia de este morfotipo en la formacin del foaming de las EDARs estudiadas y su relacin con Microthrix. As mismo, se intenta relacionar la abundancia de estas bacterias filamentosas inequvocamente identificadas con los parmetros temperatura, OD y carga msica de las plantas. Materiales y mtodos Se tomaron muestras del licor mezcla y de las espumas para confirmacin durante 9 meses en las plantas siguientes: Cuenca del Carraixet: sistema de fangos activos en dos lneas diferentes, lnea A+B y lnea C+D, ambas con zonas anxicas para eliminacin de nitrgen. Caudal: 38.634 m3. Poblacin: 193.046 habitantes equivalentes. Denia-Ondara: sistema de fangos activos en rgimen de oxidacin total. Caudal: 18.714 m3 . Poblacin: 63.553 habitantes equivalentes. 2

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Quart Benger: sistema de fangos activos con eliminacin de nitrgeno mediante aireacin intermitente. Caudal: 37.735 m3. Poblacin: 243.144 habitantes equivalentes.

Partiendo de los datos de identificacin mediante tcnicas convencionales de las bacterias filamentosas proporcionados por los explotadores de las EDAR se fijaron e hibridaron las muestras utilizando los protocolos descritos en el Manual de tcnicas avanzadas para la identificacin y control de bacterias filamentosas (EPSARGeneralitat Valenciana 2009). Se utiliz la fijacin para grampositivas para las sondas NlimII192, NlimI91 y mPall1410, la fijacin para gramnegativas para Noli644, AHW183 y NlimIIImix, y la de mycolata para las muestras de espumas. En la tabla 1 se muestran las diferentes sondas utilizadas, siendo %F el porcentaje de formamida utilizado para la hibridacin y lavado. Estas sondas estn marcadas con el fluorocromo TAMRA (5/6-Carboxi-tetratmetilrodamina), que absorbe a una longitud de onda de 546nm (verde) y emite a 574nm (rojo). Se realiz un tratamiento enzimtico con mutanolisina a las muestras hibridadas con la sonda mPAll1410 (Schuppler et al., 1998; de los Reyes et a., 1998), y con lisozima para las sondas NlimI91, NlimII192 y la mezcla NlimIIImix (Schuppler et al., 1998).
Tabla 1: Sondas empleadas en la identificacin de las bacterias filamentosas en el estudio

CLASIFICACIN

SONDA Noli-644

ESPECIFICIDAD N. limicola II: Ca. "Alysosphaera europaea" N. limicola : Ca "Monilibacter batavus" N.limicola II: Ca."Meganema perideroedes" N. limicola II: Tetrasphaera japonica Microthrix spp. N. limicola I: Trichoccus sp. N. limicola III: Isosphaera sp.

SECUENCIA 5-3
TCCGGTCTCCAGCCACA

%F 35

REFERENCIA Snaider et al. (2002) Snaider et al. (2002) Schade et al.(2002) Liu y Seviour (2001) Levantesi et al.(2006) Liu y Seviour (2002) Liu y Seviour (2001)

Subclase : N. limicola II MC2-649

CTCTCCCGGACTCGAGCC

35

Phylum Chloroflexi

AHW183 NlimII192 mPAall1410 NlimI91 NlimIIImix (mezcla de 3 sondas)

CCGACACTACCCACTCGT AGACTTTCCAGACAGGAG GGTGTTGTCGACTTTCGGCG CGCCACTATCTTCTCAGT NlimIII301: CCCAGTGTGCCGGGCCAC NlimIII729: AGCATCCAGAACCTCGCT NlimIII830: CCATCGGCGAGCCCCCTA

35 20 35 20

Phylum Actinobacteria Phylum Firmicutes

Phylum Planctomycetes

20

Observaciones microscpicas Las muestras fueron observadas en un microscopio de epifluorescencia Olimpus BX 50 con cmara digital Olimpus DP 10 acoplada con el filtro U-MWIG (Rodamina, TAMRA).

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La cuantificacin de los microorganismos se realiz utilizando la escala subjetiva de abundancia de Jenkins et al. (2004) descrita en la tabla 2, considerando como mximo un ndice de filamentos (IF) de 5.
Tabla 2: Criterios de valoracin de la abundancia de organismos filamentosos
IF 0 1 2 3 4 5 6 CRITERIO DE ABUNDANCIA Ninguno Pocos Algunos Comunes Muy comunes Abundantes Excesivos DESCRIPCIN Ningn filamento presente Pocos filamentos y de forma ocasional en el flculo Filamentos en aproximadamente la mitad de los flculos Filamentos en todos los flculos con baja densidad (15/flculo) Filamentos en todos los flculos con densidad media (5-20/ flculo) Filamentos en todos los flculos con alta densidad (>20/ flculo) Ms filamentos que flculos, ocupando los flculos y/o los espacios interfloculares)

Se consideraron como dominantes (y probables mximos responsables de los problemas de foaming) a los microorganismos filamentosos clasificados en las categoras de comn o superior (IF 3). Resultados y discusin En las tres plantas estudiadas se encontraron representantes de los tres morfotipos de Nostocoida limicola (I, II y III), si bien en Carraixet N. limicola III solo apareci como clulas aisladas, por lo que no se contabiliz su abundancia. En todas las plantas apareca como microorganismo dominante en las espumasMicrothrix spp. El morfotipo ms comnmente encontrado en plantas con fangos activos con problemas de bulking y foaming es N. limicola II (Jenkins, 2004). Del mismo modo, es el morfotipo ms extendido en las plantas estudiadas, si bien hay que tener en cuenta que en realidad son al menos cuatro microorganismos diferentes (Candidatus Alysiosphaera europaea, Candidatus Molinibacter batavus, N. limicola II del grupo de las actinobacterias y N. limicola II del phylum Chloroflexi). Tanto Microthrix como el morfotipo N. limicola se asocian con bajas cargas msicas y niveles bajos de OD (Seviour et al., 2006). En la EDAR de Denia (figuras 1 y 5) los niveles de oxgeno son altos durante todo el ao, ya que el proceso de fangos activos se lleva a cabo en condiciones de oxidacin total. En esta misma EDAR es en la que menos frecuencia de ndice de filamentos a partir del cual se considera que un microorganismo participa de forma activa en la formacin del foaming encontramos (33,8% de IF 3).

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DENIA-ONDARA
5 0,5

Cm (Kg DBO5/kg SSVLM.d)

IF, OD (ppm)

0,3 3

2
0,1 1

0
10-dic-08 22-dic-08 8-ene-09 21-ene-09 4-feb-09 18-feb-09 4-mar-09 16-mar-09 1-abr-09 29-abr-09 13-may-09 27-may-09 10-jun-09 24-jun-09 8-jul-09 22-jul-09 16-sep-09 30-sep-09

-0,1

N. lim.II (M.batavus)

N. limI(Trichoccus sp.)

N.limicolaII (Chlorof lexi)

N. lim.II (A. europaea)

N. limicola II (Actinobacteria)

Microthrix spp.

N. limIII (Isosphaera sp.)

OD

Cm

Figura 1: ndice de filamentos frente a OD y carga msica Denia-Ondara (OD>2ppm)

En la EDAR Cuenca del Carraixet se encontr una mayor abundancia de IF 3 que en Denia-Ondara, posiblemente debido que la existencia de zonas anxicas para la eliminacin de nitrgeno favorece el crecimiento de los microorganismos estudiados (41,7% en la lnea A+B y el 42,3% en la C+D se clasificaron con categoras de comn o superior, ver figuras 2 y 3 respectivamente).
CUENCA DEL CARRAIXET LNEA A+B
5 0,5

0,4

Cm (Kg DBO5/kg SSVLM.d

IF, OD (ppm)

0,3

0,2

0,1

dic-08

dic-08

ene-09

ene-09

feb-09

feb-09

mar-09

abr-09

abr-09

may-09

may-09

jun-09

jun-09

jul-09

jul-09

sep-09

sep-09

N. limI(Trichoccus sp.) Microthrix spp.

N. lim.II (A. europaea) N. limIII (Isosphaera sp.)

N. lim.II (M.batavus) OD

N.limicolaII (Chlorof lexi) Cm

N. limicola II (Actinobacteria)

Figura 2: ndice de filamentos frente a OD y carga msica Cuenca del Carraixet lnea A+B

CUENCA DEL CARRAIXET LNEA C+D


5 0,5

0,4

Cm (Kg DBO5/kg SSVLM.d)

IF, OD (ppm)

0,3

0,2

0,1

0 10-dic-08 23-dic-08 7-ene-09 21-ene-09 4-feb-09 18-feb-09 4-mar-09 1-abr-09 29-abr-09 13-may-09 27-may-09 10-jun-09
N.limicolaII (Chlorof lexi) N. limicola II (Actinobacteria)

0 24-jun-09 8-jul-09 22-jul-09 16-sep-09 30-sep-09


OD Cm

N. limI(Trichoccus sp.)

N. lim.II (A. europaea)

N. lim.II (M.batavus)

Microthrix spp.

N. limIII (Isosphaera sp.)

Figura 3: ndice de filamentos frente a OD y carga msica Cuenca del Carraixet lnea C+D

La EDAR de Quart-Benger opera con aireacin intermitente en ciclos de aproximadamente una hora de aireacin y 40 minutos de anoxia, por lo que no es posible representar el OD. Este tipo de operacin puede explicar que en esta depuradora se encontrara una mayor frecuencia de IF 3 que en las otras (en el 45,6% de las hibridaciones), ya que tanto el phylotipo N. limicola como Microthrix suelen aparecer
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en plantas convencionales con bajas concentraciones de OD espaciales o temporales (representa una ventaja competitiva), as como en plantas de eliminacin de nutrientes que operan con zonas anxicas-anaerobias, como es el caso de la EDAR Cuenca del Carraixet.
QUART BENGER

0,50

0,45
4 0,40

0,35

Cm (Kg DBO5/kg SSVLM.d)

0,30
0,25

IF

0,20
0,15

0,10 0,05

0 4-dic-08 17-dic-08 14-ene-09 28-ene 11-feb 25-feb 11-mar 25-mar 7-abr 22-abr 6-may 20-may 3-jun 17-jun 1-jul 15-jul 9-sep 23-sep

0,00

N. limI(Trichoccus sp.)

N. lim.II (A. europaea)

N. lim.II (M.batavus)

N.limicolaII (Chlorof lexi)

N. limicola II (Actinobacteria)

Microthrix spp.

N. limIII (Isosphaera sp.)

Cm

Figura 4: ndice de filamentos frente a carga msica Quart-Benger

Estos resultados indican una menor proliferacin de los microorganismos estudiados por los elevados niveles de OD en Denia, donde de hecho ningn representante del morfotipo N. limicola es dominante con IF>4, aunque s lo es Microthrix spp., a quien parece afectarle en menor medida el nivel de oxgeno. En cuanto a la carga msica, N. limicola II del grupo de las actinobacterias y N. limicola II Candidatus Alysiosphaera europaea disminuyen notablemente en Denia con el pico de alta carga de junio (figura 1). N. limicola II actinobacteria disminuye tambin en las lneas A+B y C+D de la EDAR de Carraixet (figuras 2 y 3 respectivamente) con los aumentos de carga msica de abril y mayo (respectivamente). En la EDAR Cuenca del Carraixet no se puede evaluar la tendencia para Ca. A. europaea, ya que solo aparecen estos filamentos de forma ocasional. As pues, estos dos microorganismos siguen la tendencia previamente descrita de verse afectados por altas cargas msicas. En la EDAR Quart-Benger no presentan ningn patrn a este respecto, si bien esta planta trabaja con cargas medias-bajas. A pesar de estas tendencias comentadas, encontramos que en la EDAR Cuenca de Carraixet tenemos valores de carga msica media-alta durante todo el ao, y sin embargo representantes del morfotipo Nostocoida limicola II proliferan con valores de IF de 3 a 5 (figuras 2 y 3). Este resultado pone de manifiesto que intentar asociar la presencia de cualquiera de los tres morfotipos de N. limicola con las caractersticas operacionales que hasta ahora se consideraba que favorecan a este phylotipo, es arriesgado y puede inducir a error. As pues, parece que a determinados representantes del morfotipo N. limicola II s se ven afectados por las condiciones de alta carga, y sin embargo, otros como N. limicola II del phylum Chloroflexi no son sensibles a este parmetro. En general parece que el aumento de temperatura afecta a todos los microorganismos estudiados, producindose una disminucin notable de la abundancia de los mismos con la llegada del verano (figuras 5, 6, 7 y 8). Algunos de ellos son ms sensibles, como N.
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limicola II del phylum Chloroflexi, que llega a desaparecer en verano en las EDARs Cuenca del Carraixet y Quart-Benger.
DENIA-ONDARA
5 30 25 20 3

T (C)

IF

15 2 10 1 5 0 10-dic-08 22-dic-08 8-ene-09 21-ene-09 4-feb-09 18-feb-09 4-mar-09 16-mar-09 1-abr-09 29-abr-09 13-may-09 27-may-09 10-jun-09 24-jun-09 N. limI(Trichoccus sp.) N.limicolaII (Chlorof lexi) N. lim.II (A. europaea) N. limicola II (Actinobacteria) Microthrix spp. 8-jul-09 22-jul-09 16-sep-09 30-sep-09 N. lim.II (M.batavus) T

N. limIII (Isosphaera sp.)

Figura 5: ndice de filamentos frente a temperatura Denia-Ondara


CUENCA DEL CARRAIXET LNEA A+B
5 30 25 20 3

T (c)

IF

15 2 10
1

5 0 dic-08 dic-08 ene-09 ene-09 f eb-09 f eb-09 mar-09 abr-09 abr-09 may-09 may-09 jun-09 jun-09 jul-09 jul-09 sep-09 sep-09

N. limI(Trichoccus sp.)

N. lim.II (A. europaea)

N. lim.II (M.batavus)

N.limicolaII (Chloroflexi)

N. limicola II (Actinobacteria)

Microthrix spp.

N. limIII (Isosphaera sp.)

Figura 6: ndice de filamentos frente a temperatura Cuenca del Carraixet lnea A+B
CUENCA DEL CARRAIXET LNEA C+D
5 4 3 30 25 20

T (C)

IF

15 2 10 1 0 dic-08 dic-08 ene-09 ene-09 feb-09 feb-09 mar-09 abr-09 abr-09 may-09 may-09 jun-09 jun-09 jul-09 jul-09 sep-09 sep-09 5 0

N. limI(Trichoccus sp.)

N. lim.II (A. europaea)

N. lim.II (M.batavus)

N.limicolaII (Chlorof lexi)

N. limicola II (Actinobacteria)

Microthrix spp.

N. limIII (Isosphaera sp.)

Figura 7: ndice de filamentos frente a temperatura Cuenca del Carraixet lnea C+D

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QUART BENGER
5 30

25

20 3
IF

15

T(C)

2 10 1

0 4-dic-08 17-dic-08 14-ene-09 28-ene 11-feb 25-feb 11-mar 25-mar 7-abr 22-abr 6-may 20-may 3-jun 17-jun 1-jul 15-jul 9-sep 23-sep

N. limI(Trichoccus sp.)

N. lim.II (A. europaea)

N. lim.II (M.batavus)

N.limicolaII (Chlorof lexi)

N. limicola II (Actinobacteria)

N. limIII (Isosphaera sp.)

Microthrix spp.

Figura 8: ndice de filamentos frente a temperatura Quart-Benger

Gracias a la utilizacin de la tcnica FISH se ha podido observar la presencia de clulas individuales de N. limicola I (Trichoccus sp) de forma muy abundante formando parte del flculo en la EDAR de Quart-Benger (figura 9). N. limicola III tambin apareci en la EDAR de Denia en forma de clulas aisladas formando agregados (figura 10). Estas clulas podran producir un problema en un futuro en el caso de que lleguen a formar filamentos, por lo que su visualizacin temprana podra poner sobre aviso a los operadores de planta.

Figura 9: Quart 14/01/09 clulas individuales sonda N limI91

Figura 10: Denia 1/04/2009 sonda NlimIIImix

Conclusiones En las tres plantas depuradoras una de las bacterias dominantes era Microtrix spp. y en todas ellas se encontraron representantes de Nostocoida limicola, indicando que estos microorganismos suelen aparecer junto a Microthrix. En las tres EDARs estudiadas aparecieron morfotipos de N. limicola con ndices de filamento entre las categoras comunes y abundantes (IF= 3 a 5), indicando que participan de forma activa en la formacin de las espumas biolgicas. En la EDAR con mayores niveles de oxgeno disuelto (Denia) apareca la menor frecuencia de IF 3 y en la de valores de OD ms variables (Quart-Benger) encontramos una mayor frecuencia de IF 3 que en el resto de EDARs. Estos resultados coinciden con la creencia general de que estos morfotipos proliferan en condiciones de bajo OD o alternancia de condiciones anxicas y aerobias.
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En general, todos los microorganismos estudiados se ven afectados por el aumento de temperatura durante el verano, siendo algunos, como N. limicola II del phylum Chloroflexi, ms sensibles a estos aumentos. N. limicola II del grupo de las actinobacterias (en Denia y Carraixet) y N. limicola II Candidatus Alysiosphaera europaea (en Denia) disminuyen su abundancia coincidiendo con los valores de alta carga msica. Estos resultados coinciden con los publicados previamente que recomiendan aumentar la carga msica para controlar las espumas causadas por N. limicola. En la EDAR Cuenca de Carraixet en cambio, Nostocoida limicola II del phylum Chloroflexi, prolifera con valores de IF=5, incluso con valores de alta carga msica. Este resultado pone de manifiesto que no podemos confiar en todas las recomendaciones de manipulacin del morfotipo N. limicola descritas con la creencia de que N. limicola I, II y III eran una sola bacteria, y son necesarios nuevos estudios de estrategias de control especficas aplicadas a los microorganismos correctamente identificados con tcnicas moleculares. Bibliografa Amann, R., Ludwig, W. and Schleifer K. H. (1995). Phylogenetic identification and in situ detection of individual microbial cells without cultivation. Microbiol. Rev., 59: 143-169. Blackall, L. L., Seviour, E. M., Bradford, D., Rossetti, S., Tandoi, V., and Seviour, R. J. (2000). `Candidatus Nostocoida limicola', a filamentous bacterium from activated sludge. Int J Syst Evol. Microbiol 50, 703709. De los Reyes, M. F., De los Reyes III, F. L., Hernandez, M. and Raskin, L. 1998. Quantification of Gordona amarae strains in foaming activated sludge and anaerobic digester systems with oligonucleotide hybridization probes. Appl. Environ. Microbiol. 64: 2503-2512. Eikelboom, D. H., Andreadakis, A. and Andreasen, K. (1998). Survey of filamentous populations in nutrient removal plants in four European countries. Wat. Sci. Tech. 37: 281-289. Jenkins, D., Richard, M. G. and Daigger, G. T. (1993). Manual on the causes and control of activated sludge bulking and foaming. 2 edicin. Lewis Publisher, Inc. New York, 193pp. Jenkins, D., Richard, M. G. and Daigger, G. T. (2004). Manual on the causes and control of activated sludge bulking and foaming and other solids separation problems. 3 edicin. Ed. IWA Publising. London, 216 pp. Lemmer, H., Lind, G., Schade, M. and Ziegelmayer, B. (1998). Autecology of scum producing bacteria. Wat. Sci. Tech., vol. 37, n 4-5: 527-530.

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