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Morfologia dos rgos genitais masculinos do Jurar Kinosternon scorpioides (Chelonia: Kinosternidae)
Rafael Cardoso Carvalho, Smia Clara Rodrigues de Oliveira, Pedro Primo Bombonato4, Antonia Santos Oliveira5 e Alana Lislea de Sousa5*
ABSTRACT.- Carvalho R.C., Oliveira S.C.R., Bombonato P.P., Oliveira A.S. & Sousa A.L. 2010. [Morphology of the male genital organs of the Scorpion Mud Turtle Kinosternon scorpioides (Chelonia: Kinosternidae).] Morfologia dos rgos genitais masculinos do Jurar Kinosternon scorpioides (Chelonia: Kinosternidae). Pesquisa Veterinria Brasileira 30(4):289-294. Departamento das Clnicas do Curso de Medicina Veterinria, Universidade Estadual do Maranho, Cidade Universitria Paulo VI, Tirirical, So Lus, MA 65050-150, Brazil. E-mail: alana@elo.com.br Kinosternon scorpioides is a small semi-aquatic turtle, typical of fresh-water, with wide geographic distribution. It is found in the state of Maranho, where is called jurar or muu. Its meat is an excellent protein source and despite current legislation, it is commercialized at beaches and markets in the city of So Luis, consumed in restaurants as an appetizer in its own shell. The constitutive elements of the male genital organs were studied, aiming to provide morphological data of the species which could be used in reproductive biology aimed at actions towards its preservation in captivity. The sample was composed of 10 adult males, captured by IBAMA-MA (Proc. n 020.12.002400/99-31, license n 002/01), euthanized, following rules from the Ethics Committee of UEMAs Veterinary Medicine School. The choelomic cavity was opened and the organs were fixed in formaldehyde 10% and subsequently dissected. The testis of K. scorpioides had ovoid shape and golden yellow coloration. The cylindrical epididymidis adhered dorsal-wise to the medial surface of the testis, ending in a small deferent duct. The deferent ducts did not form distinct blister and opened inside cloaca. The furrowed penis, located in the base of the cloaca, extending itself until the tail and it was composed by root, body and free part. The morphology data of the reproductive organs of these animals was similar to other turtles such as the sea turtle, suggesting a conservative morphological presentation among turtles.
INDEX TERMS: Anatomy, male genital organs, jurar, muu, Kinosternon scorpioides.
Recebido em 17 de maro de 2009. Aceito para publicao em 10 de agosto de 2009. Centro de Cincias Agrrias e Ambientais (CCAA), Universidade Federal do Maranho (UFMA), Campus IV, BR 222 Km 4, Boa Vista, Chapadinha, MA 65500-000, Brasil. E-mail: rafaelcarvalho@ufma.br Ps-Graduanda do Mestrado em Cincias Veterinrias, Universidade Estadual do Maranho (UEMA), Cidade Universitria Paulo VI s/n, Tirirical, So Lus, MA 65050-150, Brasil. 4 Programa de Ps-Graduao em Anatomia dos Animais Domsticos e Silvestres, Departamento de Cirurgia, Faculdade de Medicina Veterinria e Zootecnia (FMVZ), Universidade de So Paulo (USP), Av. Prof. Dr. Orlando Marques de Paiva 87, So Paulo, SP 05508-270, Brasil. 5 Departamento das Clnicas Veterinrias, Centro de Cincias Agrrias (CCA), UEMA, So Lus, MA. *Autor para correspondncia: alana@elo.com.br 289
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RESUMO.- Kinosternon scorpioides uma pequena tartaruga semi-aqutica, tpica de gua doce, de distribuio geogrfica bastante diversificada, encontrada no estado do Maranho, onde denominada de jurar ou muu. Sua carne uma excelente fonte de protena e a despeito da legislao vigente, comercializado nas praias e feiras da cidade de So Lus e consumido nos restaurantes sob a forma de farofa servida em casquinha. Os rgos genitais do macho foram estudados visando fornecer dados morfolgicos da prpria espcie, que podero ser utilizados na biologia reprodutiva voltada para aes de preservao em cativeiro. Compe-se a amostra de 10 machos adultos, obtidos mediante apreenses do IBAMA-MA (Proc. no 020.12.002400/99-31, licena no 002/01), os quais foram eutanaziados conforme normas

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do Comit de tica do Curso de Medicina Veterinria, Universidade Estadual do Maranho. A cavidade celomtica foi aberta e os rgos fixados em soluo aquosa de formaldedo 10%, e posteriormente dissecados. Os testculos possuem formato ovide e colorao amarelo-ouro. Os epiddimos convolutos estavam aderidos dorsalmente superfcie medial dos testculos, terminando em um pequeno ducto deferente. Os ductos deferentes no formaram nenhuma ampola distinta, abrindo-se na cloaca. O pnis sulcado, localizado no assoalho da cloaca, estendeu-se at a cauda, composto de raz, corpo e glande. A morfologia dos rgos reprodutivos destes animais assemelha-se aos de outras tartarugas, sugerindo uma morfologia conservada entre as tartarugas.
TERMOS DE INDEXAO: Anatomia, rgos genitais masculinos, jurar, muu, Kinosternon scorpiodes.

INTRODUO
Kinosternon scorpioides um pequeno rptil da ordem dos quelnios pertencente famlia Kinosternidae. Tratase de uma pequena tartaruga de gua doce, com tamanho mdio de 16 a 18cm, tpico das vrzeas da regio amaznica, onde conhecida como muu, sendo no Maranho chamada de jurar. Geograficamente distribuise desde as regies da Amaznia e caatinga brasileira, Peru, Colmbia, Venezuela, Guianas, at o norte da Argentina (Bramble et al. 1984, Rocha & Molina 1987, AcuaMensen 1994, Carvalho et al. 2000, Delbuque 2000). Como caractersticas gerais, o jurar apresenta os quatro membros curtos como pilares, com cinco dedos ligados por membranas interdigitais, um casco sseo convexo e alto, recoberto por escamas crneas, a carapaa, e outro ventral o plastro. Freqentam a gua, vivendo preferencialmente em locais alagadios, embora em algumas pocas do ano (perodos secos) vivam em regies secas. So animais onvoros alimentando-se de algas, restos de vegetais, insetos, girinos e rs (Carvalho et al. 2000, Machado Jnior et al. 2006). Dentre as tartarugas brasileiras, o muu uma das menos conhecidas pela cincia e provavelmente uma das mais ameaadas. Apesar da caa ser proibida, no Maranho e no Par, ela tida como iguaria da culinria local, e servida clandestinamente em hotis e restaurantes finos, onde sua carne preparada com farofa e servida sobre o casco a semelhana da casquinha de siri, enquanto nas praias so vendidos em dzias, vivos e pendurados, do mesmo modo como se faz com o caranguejo (Delbuque 2000, Machado Jnior et al. 2006). O futuro desta espcie est ameaado pelas queimadas, poluio, desmatamento e caa indiscriminada, j que a sua captura feita em larga escala, no havendo estimativas precisas sobre os estoques existentes na natureza, mas sabe-se que a populao est diminuindo bruscamente (Rocha & Molina 1987). Com relao a biologia reprodutiva desta espcie, possuem dimorfismo sexual externo bastante evidente. Os
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machos adultos so maiores que as fmeas, com plastro cncavo, o que facilita a monta para a cpula, e a cauda maior e mais grossa com apndice crneo em sua extremidade, enquanto nas fmeas o plastro encontra-se plano e a cauda mais curta. A fecundao interna com a reproduo atravs de ovos (Orr 1986, Hildebrand 1995, Storer et al. 2000). No ritual de cpula do muu o macho morde a borda da carapaa da fmea, o que possivelmente trata-se de um ritual de corte. O macho inicia este ato promovendo um rudo, sacudindo a cabea e cheirando os ps e a cloaca da fmea, prosseguindo ento a monta na parte traseira, galopeando a regio anal do seu plastro em encontro a carapaa da fmea que grune durante a cpula, e o macho segura a fmea com os quatro membros e a cauda ficando com o pescoo inteiramente esticado, havendo indcios que o acasalamento pode ocorrer em qualquer poca do ano (Castao-Mora 1985, Delbuque 2000). Embora alguns aspectos biolgicos sejam relatados, no h informaes referentes morfologia dos rgos genitais desta espcie, o que motivou a busca de embasamento terico na classe dos rpteis, e em especial, a ordem dos quelnios, representados pelas tartarugas e tambm em outros vertebrados. Para tanto, Noble & Noble (1940) e Ashley (1969) informam que os rgos genitais masculinos de quelnios constituem-se de um par de testculos, epiddimos, ductos deferentes e um pnis. Os testculos so pares, arredondados de cor amarela, fixados na face ventral de cada um dos rins, onde cada um se liga com a superfcie anterior do epiddimo. O pnis ertil e localiza-se na parede ventral da cloaca. O epiddimo se conecta aos ductos deferentes, e estes adentram a cloaca prxima base de abertura da vescula urinria. Reconhecendo a ameaa de extino, importncia econmica, insuficincia de dados bibliogrficos sobre esta espcie, principalmente no que discerne aos aspectos morfolgicos, objetivou-se com esta pesquisa descrever a anatomia dos rgos genitais masculinos de K. scorpioides, caracterizando anatomicamente seus componentes, delineando a sua topografia, examinando e analisando possveis variaes morfolgicas existentes e comparando-as com as espcies mais prximas, no intuito de assentar bases morfolgicas as quais contribuiro com o estudo da anatomia comparada de quelnios e rpteis, e tambm serviro de subsdios para pesquisas aplicadas, como a fisiologia e reproduo, auxiliando outras investigaes nas reas da biologia, ecologia e manejo do jurar, favorecendo sua preservao.

MATERIAL E MTODOS
Foram estudados 10 machos adultos, adquiridos mediante apreenses do Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Renovveis (IBAMA), de acordo com a licena no 002/01 e processo no 020.12.002400/99-31. Estes animais foram apreendidos em feiras livres, cabendo ressaltar que muitas vezes estes estavam mutilados, o que inviabilizava a sua reintroduo na natureza. Dados biomtricos foram obti-

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dos e antes de serem submetidos eutansia com aplicao de tiopental sdico 2,5% no volume letal de 3mL por via intraperitoneal, conforme recomendao do Comit de tica do Curso de Medicina Veterinria da UEMA. Aps a eutansia, caracterizado por relaxamento muscular, a abertura da cavidade celomtica foi realizada com auxlio de uma serra de ao, para desarticulao da ponte ssea que une a carapaa ao plastro, com remoo deste ltimo. Aps observaes a fresco da topografia dos rgos genitais masculinos, as peas foram fixadas em soluo aquosa de formaldedo 10% por no mnimo 24 horas, e posteriormente dissecadas, e fotografadas para confirmao dos achados.

RESULTADOS E DISCUSSO
Os 10 machos adultos de Kinosternon scorpioides apresentaram peso mdio de 320,2g, morfologia de carapaa com 13cm por 8,2cm e plastro com 11,8cm por 5,3cm, correspondentes respectivamente ao comprimento e largura. Os rgos genitais do jurar macho esto constitudos por testculos, epiddimos, ductos deferentes e pnis (Fig.1A). Em rpteis e vertebrados de forma geral, Noble & Noble (1940) e Ashley (1969) afirmam que o aparelho genital dos quelnios machos constitudo por um par de testculos, epiddimos, ductos deferentes e um pnis. Na ordem dos rpteis, Baroudi (1970), relata estes rgos formados por dois testculos globosos, dos quais partem os respectivos canais deferentes para se unirem aos ureteres correspondentes, que funcionam como condutores de urina e espermatozides na sua poro justacloacal. Nos vertebrados em geral, Barros (1971) e Hildebrand (1995), afirmam que o aparelho reprodutor masculino formado por uma poro secretora que representada pelo testculo, formado por canais seminferos, que elaboram os espermatozides para a reproduo e uma glndula intersticial, que produz hormnios para o desenvolvimento dos caracteres sexuais secundrios; e uma poro excretora, representada pelo epiddimo, canal deferente e pnis. Enquanto nos mamferos existem tambm glndulas acessrias a este sistema. Neste aspecto pdese observar a semelhana de constituintes dos rgos genitais masculinos em K. scorpiodes, uma vez que se relata a presena de um par de testculos, epiddimos, ductos deferentes e pnis, a exceo das glndulas acessrias, as quais no foram evidenciadas macroscopicamente neste estudo. No jurar os testculos so em nmero de dois, situados no interior da cavidade celomtica, craniolateralmente cintura plvica, dispostos assimetricamente em cada lado da linha mdia, com o direito se apresentado mais cranial ao esquerdo. Fox (1977) descreve localizao e assimetria na posio dos testculos semelhantes para alguns lagartos e cobras. Hildebrand (1995) afirma que comum a assimetria de posio desse rgo em vertebrados. Este mesmo autor afirma que os testculos podem estar parcialmente fundidos entre si nos elasmobrnquios. Romer & Parsons (1985) descrevem nos ciclstomos uma estrutura nica e

no um par. Em mamferos (Romer & Parsons 1985, Dyce et al. 1997) comentam que o testculo esquerdo tende a ser ligeiramente maior que o direito, entretanto, no foi observado a assimetria de tamanho para os testculos no mesmo animal aqui estudados. Quanto ao aspecto funcional, autores como Barros (1971) e Dyce et al. (1997) afirmam que estes rgos representam poro secretora do aparelho genital masculino dos vertebrados, sendo estes responsveis pela elaborao dos espermatozides e hormnios para o desenvolvimento dos caracteres sexuais secundrios onde os mesmos combinam elementos endcrinos e excrinos no interior de uma cpsula comum. A partir da morfologia apresentada por estes rgos no Jurar, pde-se deduzir que as funes testiculares so as mesmas relatadas por Barros (1971) e Dyce et al. (1997), para vertebrados e mamferos em geral. No que concerne anatomia macroscpica dos testculos, no jurar estes se apresentam de formato ovide, de tamanho e colorao variveis. A variao no tamanho entre os exemplares estudados justificada pela diferena de tamanho entre os animais. A colorao variou do amarelo-claro ao amarelo-ouro, provavelmente em virtude da atividade reprodutiva (Fig.1B). Noble & Noble (1940) e Ashley (1969), descrevem forma e colorao semelhante para aves e tartarugas, entretanto no enfatizam mudana de colorao em virtude de atividade ou perodo reprodutivo. Porm Fox (1977) cita que os testculos de Vipera berus so cilndricos e alongados, amarelo-esbranquiados. Para este mesmo autor, os testculos de rpteis so similares aos de aves e mamferos. A superfcie dos testculos do jurar encontra-se recoberta pela delgada tnica albugnea, ausentes de septos e lobulaes (Fig.1A,B), achados semelhantes aos de King (1975) para aves. Os testculos no jurar encontram-se fixados por pregas peritoneais: o mesrquio e o mesoclon. O primeiro fixa o testculo ao epiddimo, ducto deferente, ao rim e glndula adrenal, em cada lado correspondente; enquanto o segundo ao clon e aos pulmes (Fig.1C). Ashley (1969) e Fox (1977) referenciam situao anloga para tartarugas. No jurar os epiddimos esto presentes em nmero de dois, situados ao longo da parte dorsal da superfcie medial de cada testculo, apresentando-se como um elemento estrutural delicado, dando continuidade aos ductos deferentes (Fig.1A,C). Os epiddimos e canais deferentes, de acordo com Barros (1971), representam a parte secretora do aparelho reprodutor masculino. So eles os responsveis pelo transporte dos espermatozides produzidos nos testculos. Ashley (1969) relata localizao semelhante para tartarugas e King (1975) e Dyce et al. (1987) para aves. Romer & Parsons (1985), afirmam que os ciclstomos no possuem um sistema de ductos de transporte dos produtos sexuais, entretanto, estes elementos foram evidenciados no jurar. Anatomicamente apresentam-se como estruturas bastantes convolutas de
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Fig.1. rgos reprodutores de Kinosternon scorpioides. (A) rgos reprodutores removidos da cavidade celomtica em vista ventral: (1) Testculos; seta branca = Epiddimos; seta amarela = Ductos deferentes; (2) Pnis; (3) Cloaca. (B) Na cavidade em vista ventral, testculo fixado pelo mesrquio (A) ao epiddimo (B), rins (seta azul) e glndula adrenal (seta branca). (C) Clon; (D) Pulmes. (C) Na cavidade em vista ventral, epiddimo fixado ao testculo (A), rim e glndula adrenal (B) pelo mesrquio (seta branca). (C) Uretra; (D) Vescula urinria; (E) Raiz do pnis; seta amarela = Ducto deferente; seta azul = ureter. (D) Removido da cavidade em vista dorsal, pnis como um rgo sulcado, composto de raiz (seta branca), (1) corpo e glande = em seta amarela, de cor enegrecida e em formato de couve-flor. (E) Em vista ventral, pnis (1) fixado pelo msculo retrator do pnis (seta branca) e protegido pelo prepcio (seta amarela), em (2) cauda. (F) Em vista lateral, (A) pnis retrado no prepcio, e a glande (seta amarela) repousando no assoalho da cloaca. Unha crnea da cauda em seta branca.
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colorao esbranquiada e inseridos aos testculos pelo mesrquio. Os espermatozides so produzidos no interior dos testculos e so conduzidos pelos ductulos eferentes aos epiddimos. Estes achados tambm foram citados por Noble & Noble (1940), Ashley (1969) para tartarugas e Fox (1977) para cobras. Entretanto, para K. scorpiopides, no foi evidenciada a diferenciao anatmica em cabea, corpo e cauda do epiddimo, como ocorre em mamferos (Ellenport 1975, Dyce et al. 1997). Os ductos deferentes no jurar so estruturas simples, em nmero de dois, de trajeto convoluto que se estendem do epiddimo at a cloaca, seguindo lateralmente aos ureteres, tendo como funo o transporte dos espermatozides (Fig.1C). Para Hildebrand (1995) em rpteis, os ductos deferentes alm de conduzirem os espermatozides, o armazenam temporariamente, e se contraem durante a cpula para ejacular seu contedo, fato este no comprovado nesta pesquisa. Tem seu trajeto paralelo linha mdia e a parte renal do ureter, e desembocam lateralmente a este, na superfcie dorsal da cloaca. Diferentemente como ocorre no jurar, Baroudi (1970) afirma que nos lagartos os ductos deferentes se unem aos ureteres correspondentes, os quais funcionam como condutores de urina e espermatozide na sua poro justacloacal, onde esta fuso ocorre na poro terminal do ureter. Ashley (1969) e Fox (1977) em descrio para tartarugas relatam que os ductos deferentes so convolutos na sua regio anterior, prximo ao epiddimo e um tubo sinuoso na sua regio posterior. Formatos estes similares aos encontrados no Jurar, entretanto diferentemente do que citado aos mamferos por (Hildebrand 1995, Dyce et al 1997) em K. scorpioides no foram evidenciados nos epiddimos a formao de ampolas e ou dilataes. O pnis, rgo copulador bastante discutido na ordem dos rpteis e em outras ordens de vertebrados. Segundo Romer & Parsons (1985), os ciclostomados e peixes sseos no possuem rgos copuladores, entretanto estruturas especializadas so desenvolvidas para facilitar a entrada dos espermatozides nos tubos genitais femininos; Por outro lado, Hildebrand (1995) afirma que os anfbios voltam gua para procriar, com fecundao externa, demonstrando ser desnecessrio a presena de rgos copuladores. Mas, Kukenthal & Matthes (1969) afirmam que os rgos copuladores nos surios e ofdios so em forma de cecos pares, que podem ser desvaginados, enquanto nos crocodilianos e quelnios contrariamente, apresentam formaes macias e mpares necessria cpula. Para os rpteis, Fernandes (1981), Orr (1986), Villee et al. (1988), Hildebrand (1995) e Storer et al. (2000) relatam que os machos desenvolveram rgos copuladores especiais que introduzem os espermatozides diretamente no sistema reprodutor da fmea. A fecundao interna e os delicados espermatozides no so expostos ao meio. Alm disso, eles afirmam que os rpteis desenvolveram dois tipos de rgos copuladores: nos lagartos e serpentes, h estru-

tura par na cloaca, chamada hemi-pnis, que serve para este propsito; enquanto crocodilos e tartarugas possuem uma estrutura que pode ser homloga ao pnis dos mamferos. No jurar, o pnis um rgo muscular mpar, localizado no assoalho da cloaca, envolvido por uma delgada membrana que corresponde a bainha prepucial de mamferos, portanto, no sendo visvel em estado de repouso (Fig.1E,F). A localizao do pnis do jurar assemelha-se aos relatos feitos por Ashley (1969) para tartarugas Chrysemys sp., Carvalho et al. (2003) para o Geochelone carbonaria (jabuti das patas vermelhas), King (1975) e Dyce et al. (1997), para aves. Todavia, Baroudi (1970) relata que as tartarugas apresentam no interior da cloaca dois rgos penianos, que apresentam corpos cavernosos que se enchem de sangue, permitindo assim ereo e cpula. No Jurar trata-se de um rgo sulcado ventralmente, composto de raiz, corpo e glande (Fig.1D,F). A raiz compreende a poro bulbar, que a parte inicial do rgo, consistncia firme de colorao esbranquiada; o corpo composto por dois corpos cavernosos, separados por um sulco, por onde escorre o smen e a glande enegrecida, em forma de couve-flor, a poro terminal do rgo (Fig.1D). Assim tambm descreveram estes aspectos, Noble & Noble (1940) e Ashley (1969) para as tartarugas e Carvalho et al. (2003) para G. carbonaria. Entretanto, King (1975) e Dyce (1987) relatam ao galo uma estrutura denominada falo, que diferente da apresentada por K. scorpioide. A morfologia do pnis desta espcie sugere que durante a estimulao sexual, os esfincteres diminuem o escoamento sanguneo, causando assim seu intumescimento, o que resulta na protuso, havendo o fechamento do sulco formado pelos corpos cavernosos, no qual, no momento da ejaculao, a secreo escorre, sendo ento este rgo destitudo de uretra. Estes achados so referendados de forma pouco clara e especfica nos trabalhos de Romer & Parsons (1985) e Hildebrand (1995) para tartarugas os quais relatam que durante a estimulao sexual, esfncteres diminuem o escoamento sanguneo, causando assim o intumescimento desse rgo, que fecha o sulco, e o pnis se protai da cloaca funcionando como rgo intermitente.

CONCLUSES
Com base nos resultados obtidos, segundo a metodologia proposta, conclui-se que os rgos genitais masculinos do muu (Kinosternon scorpioides) so constitudos por um par de testculos de formato ovide, colorao varivel em tons amarelos, posicionados assimetricamente no interior da cavidade celomtica e fixados pelo mesrquio e o mesoclon, seguidos de epiddimos convolutos ligados a superfcie medial de cada testculo, e contnuos aos ductos deferentes, que se abrem no interior da cloaca, com o pnis, rgo de copulao dividido em raiz, corpo e glande, demonstrando que os rgos genitais dessa espcie so semelhantes aos quelnios, no sendo evidenciado a presena de glndulas anexas,
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assim como variao anatmica nos exemplares estudados.

Agradecimentos.- Universidade Estadual do Maranho (UEMA), ao Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renovveis (IBAMA) e ao CNPq/Bolsista PIBIC.

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